鳥類群落對若爾蓋高原濕地退化梯度的響應

包新康,廖繼承,索郎奪爾基,孫元海,丁 勵,卓瑪姐,瑪吉措

1 蘭州大學生命科學學院,蘭州 730000 2 甘肅省環境生物監測與修復重點實驗室,蘭州 730000 3 四川若爾蓋濕地國家級自然保護區管理局,若爾蓋 624500

若爾蓋濕地位于青藏高原的東部邊緣,屬于黃河上游地區,包括四川省若爾蓋縣、紅原縣、阿壩縣以及甘肅省瑪曲、碌曲境內的濕地,平均海拔為3500 m,是中國現存面積最大的高原泥炭沼澤濕地,被譽為“中國西部高原之腎”[1]。若爾蓋濕地是黃河水系重要的涵養源,中國生物多樣性保護的關鍵區域,是中國濕地的重要代表類型。在過去30年若爾蓋高原濕地呈退化趨勢,濕地面積自1978年至2008年,整體變化幅度為-12.83%[2]。導致濕地退化、面積減少的主要原因除了降雨等氣候變化自然因素,還有濕地排水、超載過牧等人為因素[1- 3]。若爾蓋高原濕地的修復、動態變化的長期監測與評價迫在眉睫。

高原濕地的退化存在相應的生態演替過程,隨著濕地水分由多到少,植物群落類型發生的演替序列為水生植被 → 沼生植被 → 沼澤化草甸植被 → 草甸植被[4- 5]。近些年,對于高原濕地退化導致植物群落[4,6- 7]、小型地表節肢動物[8]、土壤種子庫[5]、土壤菌落[9]在不同退化梯度上的變化有一些研究報道,可以為濕地退化的動態監測與評價提供科學依據。那么在高原濕地的退化演替過程中,鳥類群落會產生什么樣的變化？目前還沒有相關的研究探討。

在自然生態系統中,鳥類分布生境多樣,與其生境密切相關,對棲息環境的任何變化都很敏感,能迅速感受到環境條件的變化并產生響應[10- 11]。鳥類與植被、棲息地的對應關系清楚,生態研究基礎好；易于觀測、能快速收集到鳥類分布與豐富度的數據；同時鳥類更能喚起民眾的關注和保護意識,這些特點使得鳥類成為環境狀態監測與評價非常有價值的生物指示類群[10,12- 13]。鳥類是濕地動物中最主要的類群之一,濕地水域的變化會立即影響鳥類群落組成[14]。通過鳥類可以監測到濕地植物組成和群落結構變化[10,15]、濕地積水的深度和季節變化[10]、水質[16]、濕地人為干擾[17]等。本研究在探討鳥類群落對高原濕地退化演替的響應規律和機制的同時,希望能通過鳥類的變化特點來有效監測和評價濕地狀況和退化程度。

1 研究區域概況

研究地點位于四川省若爾蓋縣和甘肅瑪曲縣境內。該區域地理坐標在101°50′—103°39′ E,32°56′—34°19′ N之間,海拔3 400—3 900 m；屬高原寒帶濕潤季風氣候,年平均氣溫為0.96—2.2℃,年間氣溫波動幅度達0.6℃；最熱月為7月,極端最高氣溫為24.6℃；最冷月為1月,極端最低氣溫為-33.6℃；年降水量主要集中在5—8月份,由南向北逐漸減少,年均降水量600—800 mm,年均蒸發量1200—1500 mm；日照充分,太陽輻射強,年無霜期平均少于100 d；土壤類型為草甸土、沼澤土和泥炭土[6,8,18]。

2 研究方法

2.1 高原濕地退化演替序列的劃分

研究地點選擇在若爾蓋濕地國家級自然保護區的花湖和蘭州大學高寒草甸與濕地生態系統定位研究站(阿孜站)高原濕地區域(如圖1)。花湖為湖泊濕地,研究地點經緯度為102°48′—50′ E,33°54′—55′N,海拔3430—3450 m；瑪曲阿孜站為河流濕地,研究地點經緯度為101°50′—52′ E,33°39′—40′ N,海拔3490—3510 m。根據高原濕地退化演替序列已有的劃分標準[5- 7],在兩個地點按照水分梯度分別劃分出4種不同的退化梯度：典型濕地(Ⅰ型)、季節性濕地(Ⅱ型)、中度退化濕地(Ⅲ型)和重度退化濕地(Ⅳ型),4種類型生境的外貌如圖2,特征描述見表1(本次調查數據)。

2.2 鳥類調查方法

通過樣線法對不同類型生境棲息的鳥類種類及數量進行調查。在花湖和阿孜站各設立樣線8條(如圖1),每種類型生境2條樣線；每條樣線長1.0—2 km。2018年5月底開展樣線調查,2019年5月底重復調查。調查人數1—2人,調查時間為日出后3 h和日落前3 h。樣線調查時只記錄在該類型生境中取食、停歇、筑巢的鳥類,飛行的不計。調查時記錄鳥的種類、數量、距離等內容,樣線調查按照環境保護部《生物多樣性觀測技術導則-鳥類》(HJ 710.4—2014)技術規范來進行。

圖1 研究點位置和樣線分布圖(紅線為樣線航跡,圖來自于Google Earth)Fig.1 The location of field sites and the distribution of sample transect lines (the red lines) (from Google Earth)

表1 高原濕地不同退化演替階段群落生境描述

圖2 花湖四種類型生境(2018年5月11日拍攝,Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ指高原濕地退化4個梯度)Fig.2 Photos of four degradation gradients of wetland in Huahu site,Zoige plateau (taken on May 11,2018. Ⅰ,Ⅱ,Ⅲ,Ⅳ indicate Typical wetland,Seasonal wetland,Moderate degradation,Heavy degradation respectively)

2.3 數據分析

兩年在每條樣線上的重復調查數據一致性高,種類增減不超過12%(0—3種)。將每種梯度生境的2條樣線兩年的數據合并(樣線長、種類、數量均累加)后,作為該梯度生境的群落分析數據；兩個地點各4種生境(共8個群落)分別處理數據。鳥類數量采用遇見率(只/km)來表示。群落中物種的優勢度,按照某種鳥類數量占該群落所有鳥類數量的百分比(Percent,P)來確定,將P> 10% 的定為優勢種。多樣性指數選用Shannon-wiener多樣性指數(H)、Simpson優勢度指數(C)[8]和Pielou均勻性指數(E)[19]。

四種退化梯度生境群落間物種組成差異選用S?rensen 相似性系數來度量：S=2C/(A+B),式中S為相似性系數,A、B分別為兩個群落物種數,C為兩個群落共有的物種數。兩個地點分別分析,對比是否存在一致性的趨勢。

探討鳥類物種間可能因生境需求相似而存在的伴生關系,將兩個地點8個生境群落的數據一同用于分析,采用Bray-Curtis 距離分層聚類法(hierarchical clustering)分析鳥類的聚類關系。

以上分析通過Excel 2010、SPSS 19.0以及R語言中vegan語言包進行處理和分析。

3 結果

本次調查共記錄高原濕地夏季棲息(繁殖)的鳥類共8目14科41種,其中水禽(包括目Podicipediformes、鸛形目Ciconiiformes、雁形目Anseriformes、鶴形目Gruiformes 和鸻形目Charadriiformes)有24種,雀形目有14種,猛禽有3種。

3.1 群落結構

在花湖記錄到8目14科39種繁殖鳥類,瑪曲阿孜站記錄到6目11科21種鳥類。花湖和阿孜站濕地退化的四個梯度生境中鳥類群落組成見表2。

表2 四種高原濕地退化演替生境中鳥類群落組成

花湖湖泊濕地記錄到的39種鳥類中,32種(82.1%)為夏候鳥,7種(17.9%)為留鳥；區系組成中,古北界13種(33.3%),東洋界2種(5.1%),廣布種24種(61.5%)。阿孜站河流濕地記錄到的21種鳥類中,15種(71.4%)為夏候鳥,6種(28.6%)為留鳥；區系組成中古北界5種(23.8%),廣布種16種(76.2%)。兩地觀測到的濕地鳥類均為繁殖鳥類(夏候鳥和留鳥),均以夏候鳥、廣布種占優勢。與阿孜站河流濕地相比較,花湖濕地鳥類物種組成上多出了20種鳥類,少了2種鳥。多出的20種鳥中絕大多數為水禽(15種,75%)。

兩個地點的四種退化梯度生境中的鳥類物種數、個體數量、水禽比例和優勢種情況見表3。花湖湖泊濕地各梯度生境中分布的鳥類都多于阿孜站河流濕地對應的梯度生境,尤其是Ⅰ型和Ⅱ型生境中。沿著濕地退化演替系列從Ⅰ型到Ⅳ型,無論是在花湖湖泊濕地,還是在阿孜站河流濕地,棲息的鳥類物種數都是逐漸減少,水禽的種類和數量會急劇減少；在兩個地點Ⅰ型和Ⅱ型生境中,數量最多的均為紅腳鷸(Tringatotanus)(Ⅰ型)和長嘴百靈(Melanocoryphamaxima)(Ⅱ型)；在Ⅲ型生境中,最優勢的前兩個物種都是小云雀(Alaudagulgula)和角百靈(Eremophilaalpestris)；在Ⅳ型生境中數量最多的都是雪雀(Montifringillaspp.)。

表3 兩個地點不同生境鳥類群落特征匯總

多樣性指數結果顯示(表2),花湖與阿孜站4種濕地退化生境中的鳥類分布與多樣性的變化趨勢一致,即Ⅰ型生境中物種數、群落多樣性指數均為最高,但優勢度最低,而Ⅳ型濕地中物種數及多樣性指數最低,優勢度最高；隨著高原濕地退化演替系列,濕地中的鳥類群落物種數、多樣性指數逐步降低,群落優勢度逐漸增加。

3.2 群落相似性

S?rensen相似性系數分析顯示(表4),兩個研究區域體現出一致的結果。Ⅲ型和Ⅳ型相似性最高,其次是Ⅱ型和Ⅲ型中的鳥類群落相似性,Ⅰ型和Ⅳ型之間群落相似性最低,表明沿著高原濕地退化演替序列,Ⅰ型濕地鳥類群落與后續的演替群落間相似性越來越小,每個類型生境中的鳥類群落只與演替系列中相鄰近的群落組成相似。

表4 不同生境鳥類群落相似性

3.3 鳥類物種聚類分析

Bray-Curtis 距離分層聚類法分析顯示(圖3),在相似度為50%時,研究區域繁殖鳥類在生境選擇上伴生關系體現出較多的類群,其中有7個單種為一類群的,而三種潛鴨(Aythyaspp.)、綠頭鴨(Anasplatyrhynchos)和棕頭鷗(Larusbrunnicephalus)、白翅浮鷗(Chlidoniasleucopterus)在相似度指數為50%時聚為一組,這些鳥類均喜好較深水域,存在較好的伴生關系；而同樣選擇水域生境棲息的赤嘴潛鴨(Nettarufina)、蒼鷺(Ardeacinerea)、斑頭雁(Anserindicus)、小(Tachybaptusruficollis)、池鷺(Ardeolabacchus)、黑水雞(Gallinulachloropus)、須浮鷗(Chlidoniashybrida)在生境選擇上也存在較好的伴生關系；偏向淺水的沼澤草甸活動的伴生群包括水鷚(Anthusspinoletta)、大白鷺(Ardeaalba)、黃頭鹡鸰(Motacillacitreola)、黑頸鶴(Grusnigricollis)、赤麻鴨(Tadornaferruginea)、黑翅長腳鷸(Himantopushimantopus)和灰雁(Anseranser)；在雀形目鳥類中,棕頸雪雀(Montifringillaruficollis)、白腰雪雀(Montifringillataczanowskii)和地山雀(Pseudopodoceshumilis)則存在較好的伴生關系,角百靈和小云雀之間的生境選擇相似度也很高。

圖3 若爾蓋濕地鳥類伴生群聚類分析圖Fig.3 Hierarchical clustering based on Bray-Curtis dissimilarity of associated bird species in Zoige plateau wetland

3.4 優勢種或種團的分布

根據群落結構組成的分析結果,各個梯度生境中的優勢種在兩個地點上有著很好的共性(表3)。以各個梯度生境中的優勢種為基礎,考慮伴生關系聚類分析的結果(圖3),將各個群落中種間具有伴生關系(相似度大于50%)的多個優勢種合為一個種團,確定出4個優勢種或種團：紅腳鷸、長嘴百靈、角百靈/小云雀、雪雀/地山雀；由于水禽類隨著濕地退化梯度變化顯著,也作為一個生態類型的種團。這5個類群在花湖和阿孜站兩個地點不同退化梯度生境中的數量比例高度一致,故將兩地點數據合并后,分析這5個類群在4種退化演替生境中的分布情況。如圖4 所示,在高原濕地從Ⅰ型到Ⅱ型再到Ⅲ型,水禽種團或紅腳鷸數量比例逐步減少,水禽種團在Ⅰ型生境中優勢明顯(數量比例占90.6%)；“雪雀/地山雀”種團,從Ⅱ型到Ⅲ型再到Ⅳ型,數量比例增加明顯,在Ⅳ型生境中優勢明顯(76.8%)；在Ⅲ型生境中,“角百靈/小云雀”種團優勢明顯,占62.1%。在Ⅱ型生境中,有3個類群鳥類數量較多,為長嘴百靈(30.2%)、角百靈/小云雀(26.2)和水禽(25.4%),其中后兩類在Ⅲ型和Ⅰ型生境中最為優勢,在Ⅱ型中是次要類群,而長嘴百靈是Ⅱ型生境中的特征類群。

圖4 鳥類主要種或種團在濕地退化梯度生境中的分布 Fig.4 Proportions of dominant species or groups in four degradation gradients of plateau wetland

4 討論

以往的調查表明,若爾蓋高原濕地夏季分布有26種水禽和7種猛禽[20]；張國鋼等[21]調查表明,鳥類進入繁殖期,若爾蓋濕地5月份水鳥的種類數不高,有19種,數量與春秋季節比較急劇降低,但5月份多樣性指數在各季節中是最高的。本次調查在5月底若爾蓋濕地觀測到水禽24種,其中以往調查記錄的濕地常見種類在本次調查中均被統計到。由于本次調查只記錄地面上棲息活動的鳥類,因此猛禽只統計到3種。總體上看,雖然個別鳥種在不同地點的記錄與歷史調查結果有出入,本次調查整體上能夠反映若爾蓋濕地夏季鳥類群落的實際情況。

4.1 濕地退化對鳥類群落結構的影響規律

從本研究在若爾蓋高原濕地的調查結果可以看出,湖泊濕地(花湖)比河流濕地(阿孜站)典型濕地(Ⅰ型)生境中棲息的鳥類物種數更多(25種>11種),多樣性指數也更高(2.6951 > 2.0712),其中主要是水禽,湖泊濕地會棲息更豐富、更多的水鳥。濕地水分條件是直接或間接影響濕地鳥類組成和豐富度的主要因子[2-2]。水位變化改變著生境的物理結構(植被群落)和食物(種籽、塊莖、無脊椎動物)可獲得性,從而改變著鳥類的棲息和繁殖條件[23]。濕地水深對其中棲息的鳥類的種類和數量影響很大,鳥類物種多樣性和豐富度在濕地水深10—20 cm時是最大的[24-26]。對草海5種生境的鳥類群落研究結果也表明,淺水區是水禽物種多樣性最豐富的區域[19]。在我們對若爾蓋高原濕地的調查結果表明,同一地點,隨著濕地退化演替、地表水量的減少,生境中的鳥類物種豐富度和群落多樣性指數均逐步減小。從具體的群落物種組成上看,這種隨著水分條件變化的減少,主要是水禽的減少。花湖Ⅰ型濕地水禽的種類(占92%)和數量(占97.8%)在群落中有絕對優勢,而隨著水量減少,成為地表季節性積水的生境(Ⅱ型)后,水禽的比例大幅度下降,種類占47.1%,數量占41.1%；等到了Ⅲ型生境,地表無積水,水禽基本消失,只有個別的種類會在這種草甸上覓食,群落組成也轉變為高寒草甸物種,而高寒草甸本身繁殖棲息的鳥類豐富度并不高[27]。因此,高原濕地退化演替過程中,鳥類群落物種數和多樣性逐步降低,主要是因為生境所能維持的水鳥的大幅度減少,水域比草甸能為鳥類提供更多的食物資源和隱蔽所。河流濕地(阿孜站)本身維持的水禽種類和數量相對較少,在隨著濕地退化演替,水禽很快隨著濕地變干而明顯減少,在Ⅲ型階段就已經基本消失。

一個區域當前的鳥類群落結構,是該地原來存在的鳥類群落在目前的環境狀況以及大尺度上鳥類動態變化的共同作用下形成的[28],這在群落演替梯度上尤為明顯。常家傳等[29]比較群落相似性,三種連續的森林演替階段中鳥類群落存在這種過渡性變化。高原濕地退化演替過程中也是如此,鳥類群落結構在演替不同階段間是有傳承的,相接替的兩個梯度上群落相似度會更大些。

雖然若爾蓋高原上的湖泊濕地和河流濕地所棲息的鳥類種類和數量的差別較大,尤其是在Ⅰ型和Ⅱ型階段,但隨著濕地退化演替,無論是湖泊濕地還是河流濕地,都表現出一致性的規律,即從梯度Ⅰ型到Ⅳ型生境,鳥類的物種數下降,水禽減少,群落多樣性指數逐漸下降,優勢度指數逐漸增大；而且湖泊濕地和河流濕地退化梯度生境中的優勢種表現出很高的同一性,都有相同的優勢種或種團。

4.2 鳥類群落優勢種變動的原因

濕地鳥類群落與當地的生境特征尤其是植被特征密切相關,這些生境能為生活在其中的鳥類提供覓食、筑巢、棲息的條件[10]。在高原濕地退化過程中,濕地鳥類群落的物種組成發生明顯的改變,群落的優勢種也發生了很大的變化。在Ⅰ型典型濕地中,雁鴨類、鷗類、鸻鷸類豐富,但數量最多的是紅腳鷸,尤其是在淺水區和河流濕地,紅腳鷸都是群落中最為優勢的物種；在明水面積較大的花湖,骨頂雞是僅次于紅腳鷸的第二優勢種。紅腳鷸營巢在淺水邊緣雜草叢中[30],骨頂雞巢為近圓形盤狀漂浮巢,偏好植被蓋度與明水面占比適中的生境筑巢[31],花湖濕地和阿孜站河流濕地為這兩種鳥提供了很好的筑巢環境。隨著高寒濕地的退化,明水面的減少,草地生活的雀形目百靈科、鹡鸰科鳥類開始數量增多；到Ⅲ型草甸生境,百靈科鳥類數量進一步增多。長嘴百靈、小云雀和角百靈是高原濕地草甸地區三種最為常見的百靈科鳥類,雖然它們的營巢類型均為地面開放巢,但巢址選擇或營巢生境各有不同[27,32]。長嘴百靈是高寒沼澤化草甸的優勢種,在沼澤化草甸的“塔頭”上營杯狀巢[33]；角百靈和小云雀在矮嵩草草甸營巢[32]。這就造成了在“塔頭”特征明顯的Ⅱ型濕地中,長嘴百靈為群落最為優勢物種,而在Ⅲ型草甸生境中,優勢種轉變為小云雀和角百靈。角百靈的大多數巢都建立在植被高度和覆蓋度相對低的草甸地面上,巢周圍沒有避護所或遮擋物；小云雀的大多數巢建立在植被高度和覆蓋度比較高的草甸地面上,并且巢的周圍有較高數量的避護所或遮擋物[34]。我們調查的Ⅲ型生境中,花湖草甸放牧壓力大,植被低矮平坦,阿孜站的草甸有較多的高草,這就造成花湖地點角百靈比例最高,瑪曲阿孜站點小云雀數量最多。隨著濕地進一步退化演替,雪雀類數量開始增多,到完全干涸、過渡放牧、草場退化、鼠害嚴重的Ⅳ型退化濕地中,群落優勢種轉變為雪雀類和地山雀,而且優勢度明顯。雪雀筑巢于廢棄鼠洞、墻洞,為“鳥鼠同穴”物種[35],地山雀也多營巢于鼠兔洞或土坑廢洞內,也可挖掘筑巢洞穴[36],退化嚴重的Ⅳ型生境為這三種鳥類提供了很好的筑巢棲息條件。因此,高原濕地退化過程中鳥類群落優勢種的轉變是鳥類營巢環境要求與濕地退化中環境的改變相適應的結果。除了巢址選擇要求,食物資源分布也是高原濕地退化過程中鳥類群落組成改變的另一主要因素,在中度和重度退化生境中,隨著鼠兔的增多,群落中出現了幾種可以捕食鼠兔的猛禽。

4.3 利用鳥類對高原濕地退化狀態進行監測和評價

如何確定一種簡單且行之有效的濕地狀態監測與評價方法很有意義。鳥類更容易引起公眾關注,用鳥類調查結果來指示環境變化,比其它傳統的生物指示方法更合算[37]。Mistry等[10]認為特定的濕地特征為某特定的鳥類提供了很好的繁殖和覓食條件,因此可以篩選出與不同濕地狀況相對應的鳥類物種名錄,用于對濕地狀況的監測和評價。基于我們的調查分析,我們提出可以利用鳥類來對高原濕地退化狀況進行有效的監測評價：在繁殖鳥類最為活躍的5月,對高原濕地鳥類群落進行調查；如果紅腳鷸或水禽類在群落中為最大優勢種或種團時,高原濕地為典型濕地類型,濕地狀況良好；長嘴百靈在群落中為最大優勢種時,該高原濕地為季節性沼澤類型；當小云雀/角百靈為群落最大優勢種團、生境中很多見時,預示著高原濕地已經中度退化,向草甸轉變；群落中最大優勢種團為雪雀類/地山雀時,該濕地已經重度退化,轉變為高山草甸類型。

致謝：濕地退化演替不同階段的劃分和植物樣方的調查,是在蘭州大學生命科學學院馬妙君教授指導下完成的,中國林業科學研究院林英華研究員、四川省林草局野保站顧海軍站長對研究給予幫助,特此致謝。