退化喀斯特生態恢復過程對土壤微節肢動物群落多樣性的影響

李宜蓉，龍健*，李娟，劉靈飛，廖洪凱，王顯，楊睿

（1.貴州師范大學貴州省山地環境信息系統與生態環境保護重點實驗室，貴陽550001；2.貴州師范大學地理與環境科學學院，貴陽550001）

喀斯特地貌在世界各地的可溶性巖石地區的總面積約5.1億km2，占地球陸地總面積的10%[1]，而我國西南地區有著世界上最大的喀斯特連片分布區，面積達55萬km2，為中國四大生態環境脆弱區之一[2]。不合理的人為活動，使茂蘭自然保護區內部分地區生態嚴重退化乃至喪失，地表呈現出類似于荒漠化景觀的演變過程或結果，這對于生物多樣性、生態環境演化以及可持續發展等產生了極其明顯的影響[3?5]。目前關于喀斯特地區生態系統恢復與治理等的問題受到了國內外學者們的高度關注。

土壤動物作為喀斯特生態系統中較為重要的分解者，在凋落物分解、土壤有機質形成、土壤結構改善以及植物演替影響中都扮演著十分重要的角色[6?8]。另外土壤動物物種豐富，數量較多，對于外界環境反應較為敏感，其中土壤微節肢動物在生態系統中的功能尤為突出[9]，常被作為表征環境變化的重要因子，為土壤的健康狀況提供指示作用[10?11]。土壤微節肢動物是地下生態系統中的重要組成部分，在地下生態系統中所占比重較大，它們積極參與凋落物等有機物質的分解，促進其中碳（C）、氮（N）等營養元素的礦化，對于地下生態系統中的物質循環與能量流動具有重要意義[12]。根據取食偏好將土壤微節肢動物歸納為食細菌螨、隱氣門亞目螨、雜食性非隱氣門亞目螨、食線蟲螨、捕食性螨、雜食性彈尾目以及捕食性彈尾目7種營養功能群，從而使研究方向更具有針對性，也使得土壤微節肢動物在土壤食物網內的物質循環與能量流動更加清晰[13]。

近年來，隨著學者們對土壤微節肢動物的深入研究，各種小生境對土壤微節肢動物的影響受到了較多的關注。如余廣彬等[14]研究了熱帶森林不同演替階段對土壤節肢動物群落結構特征的影響，李曉晶等[15]研究了縉云山森林演替對土壤節肢動物群落組成與結構的影響，楊大星等[16]研究了喀斯特地區馬尾松人工林火燒跡地不同恢復階段對中小型土壤節肢動物多樣性的影響。雖然對不同生境、不同演替階段下土壤微節肢動物的組成和結構特征有一定的研究，但是對于退化喀斯特地區生態恢復下的不同演替階段對土壤微節肢動物影響的研究還鮮有報道。本研究在貴州茂蘭喀斯特地區選擇了4個地類（草地、灌木叢、灌木林、原森林）來表征退化喀斯特生態恢復進程的初期階段、中期階段、過渡階段、晚期階段，分析不同恢復階段下土壤微節肢動物的營養功能群結構與多樣性特征，旨在了解退化喀斯特地區生態恢復對土壤微節肢動物的影響及其作用機制，從土壤微節肢動物的角度，為退化喀斯特地區土壤微節肢動物的保護和生態系統的恢復提供一定的數據支持和理論支撐。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于貴州省南部荔波縣茂蘭國家自然保護區內（107°52′10″～108°05′40″E，25°09′20″～25°20′50″N）。該區為典型的喀斯特峰叢地貌，其海拔為430～1 078.6 m，平均海拔在800 m左右，年平均氣溫18.3℃，年均降水量為1 320.5 mm，集中分布在4—10月，相對濕度80%，屬于中亞熱帶濕潤季風氣候。保護區內成土母巖主要以白云巖、石灰巖等碳酸巖石為主，土壤淺薄不連續，巖石裸露率高達80%。

經過實地調查研究，在研究區選取草地（Grassland）、灌木叢（Bushes）、灌木林（Shrubbery）和原森林（Forest）作為研究樣地。

草地：早期階段草地樣地，位于茂蘭自然保護區核心區邊緣，周邊無高大植物遮擋，地上無厚重凋落物，地表植物群落主要為陽性、耐旱的草本層，如求米草（Oplismenus undulatifolius）、金絲草（Pogonatherum crinitum）、三毛草（Trisetumbifidum）等。

灌木叢：中期階段低矮灌木叢樣地，位置與草地相鄰，研究樣地面積＞1 hm2，群落高度約2～5 m，蓋度為60%左右，分為2層（灌木和草本），地表植物主要是臘蓮繡球（Hydrangea strigosa）、青籬柴（Tirpitzia sinensis）、野牡丹（Melastoma candidum）等。

灌木林：過渡期階段的灌木林樣地，位置與灌木叢相鄰，研究樣地面積＞1 hm2，群落高度約15～20 m，蓋度為80%左右，分為3層（喬木、灌木和草本），地表植物主要是算盤子（Glochidion puberum）、輪葉木姜子（Litsea verticillata Hance）、巴東莢蒾（Viburnum henryiHemsl）、樟葉槭（Acer cinnamomifolium）、皺葉海桐（Pittosporum crispulum）等。

原森林：晚期階段郁閉度較高的原森林樣地，選取當地典型的中亞熱帶常綠落葉闊葉混交林，研究樣地面積＞1 hm2，森林面積大且連續，群落高度約40 m左右，蓋度為95%左右，分為4層（喬木兩層、灌木層和草本層），主要是樹冠較大的青岡櫟（Cyclobalanopsis glauca）、革葉鐵欖（Sinosideroxylon wightianum）等和喜陰濕的柳葉蕨（Cyrtogonellum fraxinellum）、翠云草（Selaginellauncinata）、樓梯草（Elatostema stewardii）等，藤本及附生植物豐富。

1.2 試驗設計與方法

選取貴州茂蘭喀斯特原始森林典型峰叢地貌為主要研究區域，于2019年4月，在控制海拔、坡向等基本環境條件一致的前提下，采用空間代替時間的方法，選擇草地、低矮灌木叢、灌木林、郁閉度較高的原森林4種同一空間下的樣地來表征時間上退化喀斯特生態恢復的演替進程。分別在4種樣地內設置3個50 cm×50 cm的隨機重復樣方，樣方間距30～50 m，在每個重復樣方內采用S型多點混合取樣法采取表層原狀土壤樣品（50 cm×50 cm×5 cm）。4種樣地共12個采樣點（4種類型樣地×3個重復樣區）。

微節肢動物：利用環刀法，采用直徑5 cm、高5 cm的環刀進行采樣。將環刀帶回實驗室利用改良后的Tullgren漏斗法分離，然后根據《中國亞熱帶土壤動物》[17]、《中國土壤動物》[18]、《應用蜱螨學》[19]等參考書對其進行鑒定至目或科，之后按照節肢動物的取食偏好分為食細菌螨、隱氣門亞目螨、雜食性非隱氣門亞目螨、食線蟲螨、捕食性螨、雜食性彈尾目以及捕食性彈尾目，并以營養功能群為基礎對不同樣地土壤動物的特征進行研究。

土壤性狀：參考《土壤農化分析》[20]進行測定。采用烘干法測土壤濕度（WC），采用重鉻酸鉀容量法?外加熱法測土壤有機質含量（SOM），使用PHS?3B酸度計測土壤pH值，采用KMnO4氧化法測易氧化有機碳（ROC），采用2 mol·L?1KCl溶液浸提法測銨態氮（NH+4?N）、硝態氮（NO?3?N），溫度用土壤溫濕度計直接野外測量。

1.3 數據處理與分析

將所有樣點的微節肢動物篩選鑒定之后再進行分析，根據以下公式計算土壤微節肢動物營養功能群落多樣性和相似性指標[21]。

（1）Density?Group密度?類群指數

式中：g是群落i的實有類群數；G為總類群數；Di為群落i的個體數；Ci為群落i在總群落中的呈現次數；Dmax為群落i在總群落中呈現個數的最大值；C為總群落數。

（2）Shannon?Wiener多樣性指數

式中：Pi為Ni/N；Ni是群落i的個體數；N是群落中所有類群的總個體數。

（3）Simpson優勢度指數

式中：Pi為Ni/N；Ni為群落i的個體數；N為群落中所有類群的總個體數。

（4）Pielou均勻度指數

式中：H為Shannon?Wiener多樣性指數；S為總類群數。

（5）Margalef豐富度指數

式中：S為總類群數；N為群落中所有類群的總個體數。

（6）S?renson相似性指數

式中：j為兩個群落中共有的類群數；a是樣點A的類群數；b是樣地B的類群數。0＜S1＜0.25，極為不相似；0.25＜S1＜0.5，中等不相似；0.5＜S1＜0.75，中等相似；0.75＜S1＜1，極為相似。

（7）Whittaker相似性指數

式中：ai是類群i的個體數在群落A中所占的比例；bi是類群i的個體數在群落B中所占的比例。

數據統計分析在R和SPSS 19.0軟件下處理，利用最小顯著差異法（LSD）檢驗土壤性狀以及多樣性指數在不同演替階段下的差異情況，用Pearson相關性分析研究土壤性狀及土壤微節肢動物的結構與多樣性特征的關系。

2 結果與分析

2.1 土壤性狀

土壤性狀分析結果見表1，SOM、ROC、WC的變化較為顯著，土壤溫度、pH、NO?3?N在不同演替過程中的變化不顯著。土壤溫度灌木叢樣地最高，原森林樣地最低，整體呈現為灌木叢＞灌木林＞草地＞原森林。灌木林樣地的pH值最大（7.34），草地的pH值最小（6.90），pH值的整體變化較小，均表現為中性。SOM、WC、ROC含量隨著演替進行向原森林階段逐漸增加，原森林的SOM最高，并且在演替進程中其變化極為顯著。這可能是因為隨著演替的進行地表覆蓋植被多樣性、豐富性增加，土壤表層凋落物的多樣性、厚度增加[22]。而NH+4?N和NO?3?N的含量在原森林、灌木叢處較高，灌木林、草地處較低，整體表現為原森林＞灌木叢＞草地＞灌木林。土壤性狀間相關性如表2所示，WC與SOM的相關性極顯著，NH+4?N與SOM和WC的相關性顯著，ROC與SOM、WC、NH+4?N的相關性極顯著。在喀斯特原始復雜環境綜合因素影響下，由于土壤性狀的差異使土壤微節肢動物在不同生境條件下存在差異；另外植被類型的差異也是影響土壤節肢動物群落特征的主要因素[23]。

表1 各采樣點的土壤主要性狀（平均值±標準誤差）Table 1 Soil properties in the different sites（Mean±SE）

表2 土壤性狀的相關性分析Table 2 Correlation analysis between soil properties

2.2 不同演替階段土壤微節肢動物營養功能群落分析

2.2.1 營養功能群落結構特征

不同演替階段土壤微節肢動物營養功能群落結構見表3，4個研究樣地共獲得121只土壤動物，其中彈尾目18只，蜱螨目103只。彈尾目占總個體數的14.88%，主要存在于灌木林樣地和原森林樣地中；蜱螨目在所有樣地中均有存在，其數量占總個體數的85.12%，遠大于彈尾目。根據取食偏好將土壤微節肢動物劃分為7個營養功能群：食細菌螨、隱氣門亞目螨、雜食性非隱氣門亞目螨、食線蟲螨、捕食性螨、雜食性彈尾目以及捕食性彈尾目。捕食性螨、隱氣門螨占總個體數比例較大，捕食性彈尾目、食細菌螨、食線蟲螨、食真菌彈尾目、雜食性非隱氣門螨所占總個體數均在10%以下，其中雜食性非隱氣門螨僅占總個體數的0.82%。草地樣地中有隱氣門螨和捕食性螨，分別占該樣地的70.73%和29.63%。灌木叢樣地中有食線蟲螨、隱氣門螨、食細菌螨、捕食性螨分別占該樣地總數目的9.52%、9.52%、33.33%、47.62%，其中捕食性螨所占比例最高，食細菌螨次之。灌木林樣地中無雜食性非隱氣門螨，且捕食性螨所占的比例最高，為54.29%。原森林樣地中包含所有功能群，其中捕食性螨所占比例最高為39.47%，食真菌彈尾目和隱氣門螨次之，均為13.16%，雜食性非隱氣門螨和食細菌螨所占比例最低均為2.63%。以上分析表明，隱氣門亞目螨和捕食性螨在不同的樣地中所占比重較大，即在演替的不同階段和不同生境下其均為優勢功能群。

2.2.2 營養功能群落多樣性

不同演替階段土壤微節肢動物群落多樣性指數見表4，可知土壤微節肢動物功能群落的各項指數在演替過程中均無顯著差異。Density?Group指數可以很好地描述動物群落的發展過程，其數值越大表示群落內各個類群間干擾性越小，彼此之間獨立。灌木林和原森林的Density?Group指數分別為0.12和0.11，而草地則低至0.02，但均無顯著差異。Shannon?Wiener指數排序：原森林＞灌木叢＞灌木林＞草地，其中原森林的Shannon?Wiener為1.19。原森林的Margalef指數最大（1.33），而草地最小（0.5）。草地的Simpson指數最高為0.63，Simpson指數排序：草地＞灌木林＞灌木叢＞原森林。原森林、灌木林、灌木叢的Pielou指數分別為0.48、0.47、0.47，而草地的Pielou指數較低為0.28。表明土壤微節肢動物營養功能群的多樣性隨著演替的進行有所增加。

2.2.3 營養功能群落相似性

通過Whittaker指數（W）和S?renson指數（S）來表征不同演替過程下土壤微節肢動物群落之間的功能群組成及各功能群相對數量組成的相似度。若兩功能群之間的指數越低，則相似度越小。由表5可知，就功能群的相對數量而言，原森林和灌木林的相似度最高（W=0.85），灌木叢和草地的相似度最低（W=0.39），其他樣地之間相似度無較大變化，相似度系數在0.50～0.70之間分布較為均勻。從各功能群的組成來看，原森林和灌木林的相似度最大（S=0.92），兩不同樣地的功能群組成極為相似，灌木林和灌木叢次之（S=0.80），兩不同樣地的功能群組成也是極為相似，原森林和草地相似度最低（S=0.44），兩不同樣地的功能群組成為中等不相似，其他不同樣地的功能群之間的相似系數在0.50～0.75之間，為中等相似。

表3 不同演替過程土壤動物各群落功能群結構Table 3 Function structure of soil arthropod communitiesin different successional tropical forests

2.3 不同演替階段土壤微節肢動物營養功能群落與土壤性狀的關系

2.3.1 營養功能群落結構與土壤性狀的關系

通過土壤微節肢動物的個體數、物種數以及生物量來表征不同演替階段土壤微節肢動物群落的結構。由表6可知，土壤微節肢動物的物種數與SOM、WC呈顯著正相關關系，與NH+4?N、ROC呈極顯著正相關；土壤微節肢動物的生物量與NH+4?N、ROC呈顯著正相關關系；其他無顯著相關性。表明在土壤性狀中，NH+4?N、ROC對于土壤微節肢動物的結構影響較大。

表4 不同演替階段土壤微節肢動物群落多樣性指數Table 4 Diversity index of soil arthropod communitiesin different successional tropical forests

2.3.2 營養功能群落多樣性與土壤性狀的關系

利用Density?Group指數、Shannon?Wiener指數、Simpson指數、Pielou指數和Margalef指數來表征土壤微節肢動物群落多樣性，以此來探討不同演替進程土壤微節肢動物群落的變化情況。由表7可知，土壤微節肢動物Density?Group指數與NH+4?N和ROC易氧化碳呈顯著正相關；Shannon指數與WC呈顯著正相關，與NH+4?N和ROC存在極顯著相關關系；Simpson指數與溫度、NH+4?N、ROC存在顯著負相關關系；Margalef指數與WC、ROC存在顯著相關性，與NH+4?N存在極顯著正相關關系；其他相關性均不顯著。分析表明，NH+4?N和ROC對土壤微節肢動物營養功能群落多樣性指數（除Pielou指數）的影響較大。

3 討論

3.1 不同恢復階段對土壤微節肢動物功能群落多樣性的影響

退化喀斯特生態恢復的不同演替階段會對土壤微節肢動物營養功能群落多樣性產生影響，演替的進行提高了土壤微節肢動物營養功能群的豐富度、均勻度、多樣性，降低了其優勢度，使得土壤微節肢動物功能群落的分布更加平均，優勢群落不突出，這與趙哈林等[24]研究結果相似。土壤微節肢動物營養功能群落的Density?Group指數、Shannon?Wiener指數、Margalef指數等對退化喀斯特生態環境不同的恢復階段具有一定的指示作用[25]。在本研究中，土壤微節肢動物類群的Margalef指數的大小表現為原森林＞灌木林＞灌木叢＞草地，這可能與地表凋落物的厚度和地表植物的蓋度有關[8]。根據我們的野外調查，草地樣地、灌木叢樣地、灌木林樣地、原森林樣地的地表凋落物覆蓋和地上植被蓋度均逐漸增加，避免了陽光的直射并為地表微節肢動物提供了生活空間。而Simpson指數恰好相反，草地樣地最高，原森林樣地最低，Density?Group指數在灌木林和原森林恢復階段相差較小，甚至有減小的趨勢，這可能是因為土壤微節肢動物的密度和類群數目在灌木林處達到了較為穩定的狀態或最大值狀態[26]。退化喀斯特生態環境的不同恢復階段對各功能群的組成以及相對數量會產生一定的差異性影響[27]，這有助于了解土壤微節肢動物對不同恢復階段的響應，可為如何利用土壤微節肢動物功能群落來指示退化喀斯特生態環境的恢復階段提供數據參考[28?29]。

表7 土壤微節肢動物群落多樣性與土壤性狀的相關性Table 7 Correlation analysis between diversity of soil arthropod communities and soil properties

S?rensen指數表征群落物種的相似性，Whittaker指數表征群落間種群組成的相似性，原森林與灌木叢、草地之間的土壤微節肢動物群落相似性較低，灌木林與草地之間和灌木叢與草地之間的土壤微節肢動物群落的相似性均較低，而原森林與灌木林、灌木林與灌木叢、灌木叢與草地在演替過程相鄰的兩個階段群落的相似性較高。說明隨著演替階段的進行，土壤微節肢動物營養功能群落的變化是具有一定連續性的。

3.2 不同恢復階段對土壤微節肢動物功能群落組成和功能結構的影響

隨著退化喀斯特環境的生態恢復，群落結構更加復雜和穩定，所形成的土壤環境可以適應和容納更多種類的螨類和彈尾目，使得土壤微節肢動物營養功能群數量和種類更加豐富和多樣化[30?31]。草地樣地土壤微節肢動物營養功能群落中隱氣門亞目螨所占密度比重較大，而捕食性螨所占密度比重較小。原森林樣地土壤微節肢動物營養功能群落中捕食性螨所占密度比重較大，隱氣門亞目螨和食真菌彈尾目次之，其他營養功能群均存在，這表明隨著恢復的進行營養功能群種類的豐富性增加，結構趨于復雜化，說明演替的進行為土壤微節肢動物提供了更加適宜的生存環境[32?33]，如地表凋落物的增加、地表植被樹冠對陽光的遮擋等。隱氣門亞目螨和捕食性螨在退化喀斯特生態環境的恢復過程中均存在，并且在恢復過程中所占比例變化相似（除草地樣地），這可能是因為兩者的生存環境具有一定的聯系或者這兩種功能群落對外界環境的適應能力較強。而捕食性螨在不同地類中的比重趨于最大，隱氣門亞目螨次之，但在草地中隱氣門亞目螨所占比重最大，捕食性螨次之，這可能是因為隱氣門亞目螨的生存閾值更高，對WC等環境因素容忍度更高[34]。因而隱氣門亞目螨和捕食性螨或可用來表征退化喀斯特生態恢復過程中土壤環境的差異性，為人為干擾促進退化生態環境的恢復提供一定的依據[35?36]，在今后的研究中值得關注。

3.3 不同恢復階段對土壤微節肢動物群落影響的成因分析

土壤微節肢動物群落的多樣性與結構是受多種環境因子綜合作用的結果，外界環境條件的變化對于土壤微節肢動物具有影響性和選擇性[37]。在受人為干擾較小的喀斯特自然保護區內，退化喀斯特生態恢復過程不同階段土壤溫度、pH值、NO?3?N的差異性并不顯著，故而對土壤微節肢動物群落的影響較小。與李偉等[38]研究的太湖岸帶濕地、許還等[39]研究的長白山地典型農田生態系統等其他地方的土壤相比，茂蘭自然保護區內SOC和WC比較高，所以盡管不同演替階段SOC和WC的差異顯著，但是其對土壤微節肢動物的豐富性和多樣性沒有特別顯著的影響，這與楊大星等[40]研究pH值和SOC等對黔南喀斯特土壤螨類影響的結果一致。在土壤性狀的相關性分析中顯示，SOC和WC含水量與NH+4?N和ROC存在顯著正相關關系，表明SOC和WC會影響NH+4?N和ROC的含量。這可能是因為SOC和WC較高，促進了土壤的礦化和硝化[41]，但是土壤反硝化和磷酸鹽淋溶增加，導致NH+4?N成為濕潤生境的主要無機氮形態[41]。

在退化喀斯特森林生態恢復過程中，土壤環境的變化對土壤微節肢動物群落特征產生了較為明顯的影響，可能是因為三個方面：一是在不同的恢復階段下，土壤的地表植被種類、覆蓋度以及地表覆蓋的凋落物均會有一定的差異，地表植被覆蓋密集、隱蔽度大的區域土壤能夠為土壤微節肢動物提供更加多樣化的生存環境和更豐富的食物類型，從而有利于土壤微節肢動物豐富性和多樣性的增加[42]。二是土壤微節肢動物本身對環境的適應力，當土壤生態環境發生退化，大多數土壤微節肢動物被環境淘汰，耐力強、適應能力強的類群才得以續存[40]，如隱氣門亞目螨、捕食性螨。三是土壤環境因子的變化對土壤微節肢動物的影響，尤其是土壤內的NH+4?N和ROC，其他土壤因子也會產生一定的影響但是并不顯著[5]。

4 結論

（1）退化喀斯特生態恢復過程中，土壤動物各群落間形成一個較為穩定的狀態，表現為豐富度指數增加，群落多樣化、均勻化增加，優勢度減小。

（2）隱氣門亞目螨和捕食性螨在不同演替階段均為優勢種群，該特征可用來表征退化喀斯特生態恢復的階段過程。

（3）地表覆蓋的凋落物和覆被植物的蓋度對土壤微節肢動物的生存產生直接或間接影響；在SOC含量較高、水分充足的土壤中，土壤NH+4?N和ROC直接影響土壤微節肢動物的生存，成為限制土壤微節肢動物結構和多樣性的主要因子之一。