膠州灣海域浮游植物和赤潮物種的生物多樣性研究進展

劉淑雅, 陳楠生

膠州灣海域浮游植物和赤潮物種的生物多樣性研究進展

劉淑雅1, 2, 3, 陳楠生1, 2, 3

(1. 中國科學院海洋研究所海洋生態與環境科學重點實驗室, 山東 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生態與環境科學功能實驗室, 山東 青島 266237; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心, 山東 青島 266071)

膠州灣是我國的一個典型近海海灣, 也是近海生態系統的縮影。歷史上膠州灣海域赤潮頻發, 因此也是研究赤潮暴發機制(包括赤潮物種組成、時空動態變化及對環境因子響應)的理想實驗場所。迄今, 幾代科學家對膠州灣浮游植物和赤潮物種開展了長期而系統的調查研究, 獲得了大量的研究成果。為了系統跟蹤膠州灣海域浮游植物群落組成, 尤其是赤潮物種的組成變化, 本文對近84年間(1936—2019年)膠州灣海域涉及浮游植物調研的54個調查數據結果進行了系統的統計和比較分析。文獻共報道了549種浮游植物, 包括硅藻326種、甲藻164種、綠藻21種、金藻9種、隱藻9種、淡色藻6種、定鞭藻5種、藍藻3種、黃藻3種、下睫蟲2種、裸藻1種和針胞藻1種。其中只有不到一半(40.29%)的浮游植物的全長18S rDNA序列得到解析, 表明分子標記數據庫需要繼續完善, 促進宏條形碼分析的有效應用。膠州灣海域的優勢浮游植物隨時間的推移發生了較大變化, 但是報道的甲藻與硅藻物種數的比例沒有顯著的變化。統計表明, 研究者在膠州灣共鑒定到153種赤潮物種, 包括硅藻79種、甲藻67種、定鞭藻2種、金藻2種、淡色藻1種、黃藻1種和針胞藻1種。膠州灣海域的典型優勢浮游植物均為赤潮物種, 包括中肋骨條藻、短角彎角藻、旋鏈角毛藻、加氏星桿藻、日本星桿藻、星臍圓篩藻和尖刺擬菱形藻, 其中短角彎角藻和中肋骨條藻是膠州灣海域的“常駐”赤潮物種。本文通過系統綜述膠州灣浮游植物和赤潮物種的生物多樣性, 為利用宏條形碼和宏基因組等方法跟蹤研究膠州灣和其他海域的浮游植物和赤潮物種的演化奠定了基礎。

航次調查; 浮游植物; 赤潮物種; 膠州灣; 有害藻華

赤潮(Red tide)是一種由海洋藻類、原生動物或細菌在水體中過度繁殖或聚集導致海水變色的全球性海洋生態異常現象, 目前國際上更多稱其為有害藻華(harmful algal blooms, HABs)[1]。由于人類活動和氣候變化的雙重影響, 我國赤潮頻發, 對近海海域生態系統、水產養殖業和旅游業造成了巨大的經濟損失[2]。近年來, 赤潮呈現出暴發規模增大、持續時間更長、致災效應加重、全球擴張、赤潮原因種多樣化和小型化的演變趨勢[3-4]。赤潮是浮游植物群落演替的一種極端結果, 而浮游植物種類繁多, 受環境因子變化的影響顯著, 同時其動態變化直接影響到生態系統的結構與功能, 因此通過航次調查分析包括赤潮物種在內的浮游植物組成的多樣性和時空動態分布, 對研究赤潮暴發形成的原因和機理機制至關重要。

膠州灣位于山東半島南部和黃海西岸(圖1),平均水深7 m, 其四周為青島市、膠州市和膠南市所包圍, 沿岸一帶港口航運、濱海旅游和漁業生產發達, 是一個受自然變化與人類活動雙重影響極為顯著的典型半封閉海灣[5]。膠州灣是我國溫帶地區典型的陸架淺海海灣, 既具半封閉海灣系統的特點, 又與南黃海保持一定強度的生物和水體交換。

圖1 膠州灣海域的地理位置

赤潮暴發既取決于海域赤潮生物的多樣性, 也取決于該海域包括溫度、鹽度、營養鹽、潮流和徑流等環境因子的雙重作用[6-7]。膠州灣位于北溫帶季風氣候區, 夏季受到副熱帶高壓控制, 溫暖潮濕, 降水充沛, 冬季常有冷空氣來襲, 遭遇大風降溫天氣[8]。膠州灣海域水溫分布和變化具有明顯的季節特征, 最低水溫出現在1月份(2.9 ℃), 最高在9月份(25.5 ℃)[9]。臺風等異常天氣導致的強降水對膠州灣浮游植物群落產生較大影響, 暴雨后浮游硅藻優勢物種組成發生改變, 物種數則顯著下降, 浮游硅藻平面分布也發生變化[10]。膠州灣海水的基本運動主要是外來潮波引起的潮汐運動, 潮汐類型判別值(即月球和太陽合成日分潮K1和主要月球日分潮O1的振幅之和除以主要月球半日分潮M2的振幅)均在0.4左右, 屬于正規半日潮, 潮汐類型穩定, 平均潮差約為2.8 m[8, 11]。潮汐是影響沿岸水體穩定度的重要因子, 高潮期間浮游植物的生長明顯受到水交換的影響, 細胞數量比較低, 而小潮期間浮游植物細胞數量則有明顯增長的趨勢, 浮游植物組成和水體穩定性共同決定了夏季赤潮的發生[12]。

營養鹽是生態系統的基礎物質, 其分布和結構直接影響浮游植物群落結構, 進而影響整個生態系統生物資源的可持續利用。環抱膠州灣的青島市區域內有白沙河、大沽河、海泊河、洋河、板橋坊河、李村河、墨水河、灣頭河和樓山河等十多條河流向膠州灣匯入[13]。隨著人口增加和經濟活動規模展開, 膠州灣成為沿灣各種污水及污染物的主要納污海域, 富營養化水平不斷升高, 導致浮游植物種類和數量都發生了較大變化, 這為赤潮的形成與發展提供了豐富的物質基礎[14-15]。孫曉霞等系統分析了1962—2008 年間膠州灣營養鹽濃度與結構的變化規律, 發現幾十年來膠州灣各項營養鹽濃度都呈現增加趨勢, 富營養化程度逐漸加重[16]。王艷玲等研究了膠州灣海域的富營養化水平, 發現2010年膠州灣富營養化嚴重的海域主要集中在膠州灣東北角及北部海域, 呈現由北向南逐漸減輕的趨勢[17]。高磊等研究對比發現近年來膠州灣各項營養鹽增加速率發生變化, 無機氮增加速率變緩, 磷酸鹽呈現下降趨勢, 硅酸鹽增加幅度變大, 營養鹽限制由硅限制逐步轉為磷限制[18]。研究也有發現硅酸鹽對浮游植物群落組成具有較大的影響, 研究者在20世紀90年代以來的多次調查中發現膠州灣的初級生產力在夏季最高, 在冬末初春最低, 而這也正是硅酸鹽含量的低值期[19-20]。Shen等認為硅酸鹽可能是膠州灣硅藻赤潮暴發的主要因素[21]。

綜上, 影響膠州灣海域赤潮暴發因素眾多, 本文從膠州灣海域浮游植物群落, 特別是赤潮物種入手, 系統綜述膠州灣海域浮游植物和赤潮物種生物多樣性的研究進展, 為赤潮暴發預警和暴發機制研究提供本底資料。

1 膠州灣海域的歷史航次調查及研究方法發展研究

與我國的其他海域相比, 針對膠州灣海域浮游植物的研究開始得比較早, 歷史調查較多, 積累了豐富的歷史資料。本文綜述了1936—2019年間涉及浮游植物的54個航次調查結果(表1，附表1; 圖2)。據文獻記載, 膠州灣及其附近海域浮游植物的研究最早可追溯到1936年, 金德祥等對青島海域硅藻進行了8個月的觀測[22-23]。此后李冠國等[24]、錢樹本等[25]和郭玉潔[26]等對膠州灣進一步調查, 均以網采(>76 m)的方法進行調查。進入20世紀90年代以后, 膠州灣海域浮游植物調查頻次增加, 代表性調查包括陳碧鵑等[27]、焦念志等[28]、劉東艷等[29]和吳玉霖等[14]。膠州灣浮游植物群落演替的長周期變化研究開展比較晚, 吳玉霖等[14]對1953—1956年、1981年、1991—1995年和1997—2004年連續多年季度性拖網采集的浮游植物樣品分析, 探討了環境長期變化對膠州灣浮游植物群落結構的影響, 發現浮游植物物種數量呈增加趨勢, 但Shannon-Wiener 指數有所下降, 優勢種更替明顯, 表明物種分布均勻度降低。孫曉霞等[30]也發現了相似的規律, 自1981年至2008年, 膠州灣浮游植物總量呈現增加的趨勢, 但空間分布格局沒有發生明顯改變, 優勢浮游植物組成發生改變。

針對膠州灣沉積物中浮游植物的研究也有進展, 劉東艷[23]對膠州灣沉積物柱樣(1899—2001年)的硅藻研究, 共鑒定出96種硅藻, 其中圓篩藻科和舟形藻目是構成膠州灣沉積物中硅藻的主要類群。李影等[31]研究了膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊的分布, 共鑒定甲藻孢囊37種和2種未定種。

針對膠州灣海域浮游植物的研究方法也在不斷改進, 最常規的方法是對采集的樣品進行固定, 使用顯微觀察和計數。其中絕大多數研究使用網采的方法收集樣品[14, 32], 但我國網采樣品中使用的網具孔徑多為76 μm, 拖網過程中細胞個體較小的物種容易漏掉。Wen等[33]、楊世民等[34-35]和石曉勇等[36]等通過水樣分析的方法, 對所有粒徑的究浮游植物群落進行分析。光學顯微鏡方法觀察能夠全面的反映浮游植物的種類組成, 但是存在很多缺點: 水樣中的雜質干擾鑒定, 有些微藻細胞比較脆弱難以固定, 對10 μm以下的物種、寄生性浮游植物和隱存種難以通過形態觀察進行鑒定[37-38]。隨著檢測技術的發展, 流式細胞技術[39]和基于診斷色素分析方法[40]對膠州灣浮游植物類群展開研究, 但流式細胞技術和依賴生理生化指標技術對微藻的分辨很難達到種水平, 應用也受到了較大限制[41-42]。

分子生物學技術方法的應用極大地促進了膠州灣的浮游植物研究。劉永健等[43]對膠州灣浮游植物總DNA擴增了核酮糖1, 5-二磷酸羧化/氧化酶大亞基()基因片段進行克隆測序, 比較分析了不同季節的浮游植物群落組成。2019年, 我們實驗室首次利用基于擴增序列變異(amplicon sequence variants, ASVs)的宏條形碼方法(metabarcoding technique)對膠州灣海域浮游植物群落進行分析, 鑒定到了70個新藻類物種[44]。針對膠州灣分離單細胞的研究也在陸續展開, 殷明焱等[45]對膠州灣有毒藻華形成種里氏金色藻()進行分類學研究, 發現該種為我國的新記錄種。翟宇等[46]對膠州灣海域的赤潮物種多環馬格里夫藻()進行分離研究。Hu等[47]和Lin等[48]等分離進行了形態和遺傳多樣性研究。

2 膠州灣海域的浮游植物研究

2.1 膠州灣海域浮游植物統計與比較分析

根據發表文獻, 本文統計了過去84年間在膠州灣海域鑒定的549個浮游植物, 包括54個物種未定到種水平的物種(附表2)。549個浮游植物屬于12個門, 分別是硅藻326種、甲藻164種、綠藻21種、金藻9種、隱藻9種、淡色藻6種、定鞭藻5種、藍藻3種、黃藻3種、下睫蟲2種、裸藻1種和針胞藻1種(圖3a)。其中硅藻的物種數目最多, 高達59.38%, 其次是甲藻, 占比為29.87%。

為了比較浮游植物物種組成的歷史變化, 我們對54個調查數據進行整理, 并重點分析了有代表性(即沒有明顯偏好性)的14個航次調查結果(圖3b)。有些航次具有明顯的偏好性, 具有針對性目的, 并沒有對所有浮游植物進行調查; 另外有些調查雖然沒有偏好性, 但相應的文章中只重點介紹了優勢物種。針對這14個代表性航次調查結果的研究發現, 不同航次報道的物種數目相差較大, 浮游植物物種的相似度不高, 只有短角彎角藻()這一個赤潮硅藻物種在所有航次中均檢測到。在1977—1978年[25]和2019年[44]的航次分辨出較多的物種, 檢測到69個獨有物種。1977—1978年膠州灣海域浮游植物群落與其他航次組成相差較大, 可能與當時營養鹽水平較低有關[16], 顯示浮游植物群落的歷史變遷, 也可能反映了采樣方法等技術差異。利用宏條形碼技術通過對2019年航次中0.2~10 μm尺寸范圍內的浮游植物進行研究, 我們還發現了較多在以前航次調查中沒有描述的個體比較小的物種和隱存種。

圖2 膠州灣海域的航次調查范圍

Fig. 2 Sampling areas covered by expeditions in the Jiaozhou Bay

歷史航次調查中, 膠州灣海域優勢浮游植物(在所有航次調查中的出現頻率>2)有37種, 其中硅藻34個, 甲藻2個和針胞藻1個, 如圖4所示。出現頻率最高的浮游植物被認為是中肋骨條藻(), 其次是旋鏈角毛藻()、短角彎角藻、加氏星桿藻()、日本星桿藻()、星臍圓篩藻()和尖刺擬菱形藻(), 這些優勢物種均為赤潮物種(如圖4所示)。劉東艷[23]通過對1936—2004年近70年調查的統計分析, 發現膠州灣海域優勢物種呈現出明顯的演替現象, 冕孢角毛藻()、奇異角毛藻()、剛毛根管藻()的優勢地位己經被取代, 赤潮物種中肋骨條藻、尖刺菱形藻()、新月菱形藻()、短角彎角藻和諾登海鏈藻()等數量大且持續時間較長。孫曉霞等[30]對1981—2008年膠州灣浮游植物調查發現, 自1981年來膠州灣浮游植物的優勢物種浮游植物優勢種組成發生變化, 在20世紀90年代之前占據優勢地位的斯氏幾內亞藻()、印度翼根管藻()和中華半管藻()等種類在2000年之后不再占優勢。除了一直居優勢地位的中肋骨條藻、旋鏈角毛藻、星臍圓篩藻、柔弱角毛藻()、尖刺擬菱形藻和短角彎角藻等之外, 洛氏角毛藻()、密連角毛藻()、波狀石鼓藻()、叉角藻()和梭角藻()等成為新的優勢種。羅璇等[32]則發現2011年膠州灣全年占優勢的種類和2004—2008年的調查結果相似, 主要有中肋骨條藻和角毛藻; 尖刺擬菱形藻和派格棍形藻()雖然在全年頻繁出現, 但優勢度很低。日本星桿藻在是膠州灣海域的優勢種群, 但是在2000s后失去了優勢地位[49]。

圖3 膠州灣海域航次調查鑒定出的浮游植物比較分析

注: a: 浮游植物在門水平的分布; b: 膠州灣海域不同航次統計到的浮游植物的比較分析。b-1: 柱狀圖是不同年份調查組合共有的浮游植物數(只展示了前50個組合); b-2: 直方圖是不同年份航次調查出的浮游植物數; b-3: 點線圖是與上方柱狀圖對應的不同年份調查組合

圖4 膠州灣海域航次調查鑒定出的優勢浮游植物(出現頻次>1)

注: a: 柱狀圖; b: 詞云圖

2.2 膠州灣海域浮游植物全長18S rDNA序列統計分析

目前關于膠州灣浮游植物群落已有較多研究, 采用的方法主要是網采或者水樣分析, 根據傳統形態學特征進行鑒定和計數。利用分子生物學技術來定性和定量分析浮游植物已經成為一種趨勢, 是對傳統浮游植物分析方法的重要補充, 其中宏條形碼技術是以特定生境中的微生物群落為研究對象, 直接提取樣本中的DNA, 以通用的條形碼進行測序來分析環境微生物的群落結構[37]。目前應用于海洋浮游植物的宏條形碼分析的分子標記比較多, 包括18S rDNA、28S rDNA、ITS、和等[37]。其中18S rDNA使用得最多, 它是編碼真核生物核糖體小亞基(SSU)的 DNA 序列, 是最早被用于真核生物分子鑒定的基因[50]。針對文獻中描述過的549種膠州灣浮游植物, 我們只在數據庫(NCBI)中查詢到220個物種的18S rDNA全長序列, 占比40.29%, 說明有較多浮游植物物種的18S rDNA序列還沒有獲得解析, 還需要進一步通過分離單細胞并完成測序來豐富數據庫。具有全長18S rDNA序列的浮游植物220個物種(圖5b-c)中, 硅藻117種, 甲藻66種, 綠藻14種, 隱藻6種, 淡色藻5種, 定鞭藻4種, 金藻3種, 黃藻2種, 下睫蟲 2種和針胞藻1種。文獻統計結果與我們2019年的宏條形碼分析結果有些發現類似。宏條形碼分析得到326個浮游植物ASVs, 其中只有166個ASVs在數據庫中有對應的浮游植物物種, 注釋到種的水平[44]。因此, 進一步分離和解析膠州灣浮游植物的分子標記序列也有助于解讀宏條形碼分析的結果。

圖5 膠州灣海域航次調查鑒定出的浮游植物

注: a: 是否具有全長18S rDNA(>1600bp)的浮游植物物種數; b: 膠州灣海域航次調查鑒定出的具有全長18S rDNA(>1600bp)的浮游植物門水平分布餅圖; c: 膠州灣海域航次調查鑒定出的具有全長18S rDNA(>1600bp)的浮游植物構建系統進化樹

2.3 膠州灣海域甲藻與硅藻組成變化趨勢分析

本文利用文獻中報道的浮游植物鑒定結果對膠州灣浮游植物群落結構組成中的兩大組成成分甲藻和硅藻的歷史變化進行了比較研究。根據以往的文獻報道, 膠州灣水域浮游植物的種類組成和細胞豐度上以硅藻為主[14, 34], 但隨著時間推移, 甲藻與硅藻細胞數量的比值發生變化, 甲藻在群落中比重增加, 而硅藻在群落中的比重下降, 并且甲藻和扁平原多甲藻在部分月份成為優勢物種[23]。孫曉霞等[30]對1981—2008年膠州灣海域浮游植物近30年的研究發現, 叉角藻與梭角藻等成為新的優勢種, 甲藻類浮游植物數量升高和分布范圍擴大。在2008年6月份膠州灣跨海大橋附近海域暴發了異帽藻(sp.)赤潮, 表明甲藻占據較高的優勢[51]。鄭珊等[52]研究發現更多的甲藻種類作為優勢種出現, 如扁平多甲藻()和角藻。

為了驗證這一假設, 我們比較分析了文獻中報道的不同航次的甲藻與硅藻物種數, 發現甲藻與硅藻物種數并未表現出顯著的變化趨勢(圖6 a-b)。由于膠州灣海域浮游植物群路組成具有明顯的季節分布, 夏季甲藻數量比例明顯增加[52-54], 我們以5年為時間分割段進行統計分析(圖6 c)也沒有發現顯著的變化趨勢(圖6 d)。

3 膠州灣海域的赤潮物種研究

3.1 膠州灣海域的赤潮暴發統計

作為我國近海典型的海灣, 膠州灣是我國近海生態系統的縮影, 也是研究我國海域赤潮物種組成和動態變化的理想實驗場所。20世紀70年代起, 我國沿海藻華發生的頻率、規模和危害程度日趨嚴重[55],而膠州灣首次記載是1990年暴發的由紅色中縊蟲引起的小范圍赤潮[14]。但自90年代中期, 膠州灣赤潮迅猛發展, 暴發頻率和面積也越來越大, 致災赤潮物種也有所增加。特別是1997年以來, 不同規模的赤潮幾乎連年暴發, 并有愈演愈烈的發展趨勢[14]。據統計, 曾經在膠州灣海域暴發過赤潮的浮游植物有中肋骨條藻、高盒形藻()、短角彎角藻、夜光藻()、星臍圓篩藻、柔弱根管藻()、諾登海鏈藻和異帽藻(圖7)[14, 51, 56-65]。與早期相比, 膠州灣的赤潮暴發頻率有所下降, 在2000年后膠州灣海域赤潮暴發較少, 其鄰近海域(如浮山灣、團島灣和沙子口灣等)是主要暴發海域[65]。

圖6 膠州灣海域中硅藻和甲藻的物種數的變化趨勢分析

注: a: 硅藻和甲藻物種數目的變化; b: 硅藻和甲藻物種數目的比例變化; c: 硅藻和甲藻比例隨時間(每5年)變化箱式圖; d: 硅藻與甲藻比例隨時間變化顯著性分析, 兩兩比較(Wilcoxon test)和多組比較(Kruskal-Wallis)

3.2 膠州灣海域的赤潮物種多樣性研究

韓笑天等[66]對膠州灣東北部富營養化海域連續跟蹤監測4起赤潮發生消亡的全過程, 發現69種赤潮生物, 表明膠州灣海域存在較多的赤潮物種。我們對膠州灣航次報道過的浮游植物相關調查進行統計, 共發現153種赤潮物種(表1; 圖8a; 附表3), 包括硅藻79種, 甲藻67種, 定鞭藻2種, 金藻2種, 淡色藻1種,黃藻1種和針胞藻1種。不同航次報道的赤潮物種具有較大差別, 只有1個赤潮物種(即短角彎角藻)在所有航次中都鑒定到(圖8b)。比較分析發現有2個物種報道次數最多, 分別是短角彎角藻(14次)和中肋骨條藻(13次), 是膠州灣海域的“常駐”赤潮物種。在膠州灣海域鑒定到的赤潮物種數目很高, 但是, 并非所有赤潮物種都在膠州灣暴發過赤潮。值得注意的是, 這些赤潮物種是潛在的赤潮種源, 隨著環境條件的變化, 都有可能暴發赤潮。

圖7 膠州灣海域赤潮暴發原因種統計直方圖

膠州灣海域歷史航次中優勢赤潮物種出現次數最多的是中肋骨條藻, 其次是旋鏈角毛藻、短角彎角藻、加氏星桿藻、日本星桿藻和星臍圓篩藻和尖刺擬菱形藻(圖9), 這個與優勢浮游植物分布相同, 表明膠州灣海域的常見優勢浮游植物均為赤潮物種, 分布較廣, 競爭力強, 有容易形成赤潮的風險。其中中肋骨條藻、短角彎角藻、星臍圓篩藻均在膠州灣暴發過赤潮[14]。

3.3 膠州灣海域的典型赤潮物種

3.3.1 骨條藻

骨條藻是一類在全球近岸海域廣泛分布的廣溫廣鹽性浮游硅藻[67], 極易在每年的4~5月和8~9月增殖達到最高生物量。骨條藻既可以作為餌料, 也可引發赤潮, 在我國各個海域均有骨條藻所引發藻華的記錄,是我國近海常見且典型的赤潮[68-69]。骨條藻是膠州灣優勢度最高的浮游植物之一, 也是膠州灣暴發赤潮頻率最高的赤潮生物, 分別在1997年8月(膠州灣中部)、1998年7月(女姑山附近海域)、1999年7月(小港、團島嘴、滄口水道)、2004年3月(膠州灣北部)和2005年8年(膠州灣大部分水域)暴發過赤潮。Sarno等[70]研究發現, 一直鑒定為中肋骨條藻的種類其實是包含瑪氏骨條藻等多種骨條藻的隱存種。我國海域的骨條藻也包括多種骨條藻[68]。通過2019年1月膠州灣航次的宏條形碼分析和分離到的單細胞骨條藻株系的全長18S rDNA測序分析, 我們證實膠州灣冬季的優勢骨條藻為瑪氏骨條藻[44]。

圖8 膠州灣海域航次調查鑒定出的赤潮物種比較分析

注: a: 赤潮物種門水平分布餅圖; b: 膠州灣海域典型航次統計到的赤潮物種分布圖。b-1: 柱狀圖是不同年份調查組合共有的赤潮物種數(僅展示前50個組合); b-2: 直方圖是不同年份航次調查出的赤潮物種數; b-3: 點線圖是與上方柱狀圖對應的不同年份調查組合

圖9 膠州灣海域航次調查鑒定出的優勢赤潮物種(出現頻次>1)

注: a柱狀圖; b詞云圖

熱帶骨條藻()為高溫高鹽種, 一般出現在熱帶海域和夏季的溫帶海域, 在福建沿海有相關報道。Liu等[71]對2009年和2010年的8月膠州灣海域中的浮游植物進行了研究, 首次在我國北方海域發現熱帶骨條藻。程芳晉等[69]研究發現2019年8月膠州灣海域, 熱帶骨條藻成為膠州灣海域的主要優勢種。

3.3.2 短角彎角藻

短角彎角藻, 又稱浮動彎角藻, 是世界廣布廣溫種, 細胞寬(頂軸長)為25~60 μm[61]。作為一種赤潮生物, 短角彎角藻在膠州灣海域廣泛分布, 從1936年至2019年的航次調查中, 出現了34次(表1), 僅次于中肋骨條藻。1999年短角彎角藻在膠州灣海域暴發過2次赤潮: 6月在膠州灣東北部[59, 61]和7月在膠州灣東部[58]。

3.3.3 夜光藻

夜光藻, 全球主要的赤潮生物之一, 廣泛分布于近岸水域和上升流海區[72]。夜光藻是一種典型的異養甲藻, 在1990s起, 成為膠州灣及其海域優勢物種[14, 49]。2000年7月, 在膠州灣中部暴發過夜光藻赤潮。2012—2014年連續三年在浮山灣在暴發了小范圍的夜光藻赤潮[74]。對膠州灣海域夜光藻的時空分布研究也陸續展開, 張天文等[73]在2006年8月—2007年11月進行了4次夜光藻調查, 發現膠州灣夜光藻豐度季節分布極不均衡: 春季最高, 秋季次之, 夏季最少, 并認為溫度是影響其季節分布的主要因素之一。田達瑋等[74]研究了于2015年逐月對膠州灣海域的夜光藻種群進行分析, 發現全年各站位夜光藻豐度范圍為0~31.17×103ind./m3, 月平均豐度呈現雙峰分布; 二分裂和有性繁殖均呈現出季節差異及空間差異。

3.3.4 球形異帽藻()

異帽藻屬是一個包含較多赤潮原因種和有毒種的甲藻[75]。在膠州灣歷史調查中, 曾經有5次報道, 楊世民等[34]和楊世民等[35]分別在2009年5月和8月發現三角異帽藻(); Liu等[44]在2019年航次中報道球形異帽藻; 其他兩次報道均沒有到種的水平[23, 65]。球形異帽藻, 作為一種混合營養的甲藻, 能夠捕食包括細菌在內的超微型浮游植物, 多次形成大范圍赤潮[76]。球形異帽藻也是一種世界廣布種, 在Chesapeake Bay(美國)、Keum Estuary(韓國)、Manim Bay(印度)、Baltic Sea(德國)和Kangaroo Island(澳大利亞)等海域有所報道[76]。

4 主要結論與展望

本文通過對膠州灣海域歷史航次資料的整理匯總, 主要得到以下幾點結論和展望:

1) 膠州灣海域浮游植物相關調查較多, 本文綜述了1936—2019年, 涉及浮游植物的航次調查54個, 共整理到549種浮游植物。膠州灣水域浮游植物的種類組成和細胞豐度上以硅藻為主, 甲藻次之, 甲藻與硅藻物種的相對數目沒有發生顯著的變化。

2) 膠州灣海域浮游植物分析方法也在不斷發展, 最常規的方法是通過網采或者水樣分析, 根據傳統形態學特征進行鑒定和計數, 但對10 μm以下的物種和隱存種難以觀察。基于分子生物學技術的方法, 對膠州灣的浮游植物研究也有開展。2019年首次利用宏條形碼分析對膠州灣海域浮游植物群落進行分析, 鑒定到了較多新物種。根據統計分析, 膠州灣的549種浮游植物發現只有220個物種對應的18S rDNA全長序列得到解析, 說明數據庫中缺失較多的浮游植物物種的全長18S rDNA數據庫信息不全。進一步通過分離單細胞解析其包括18S rDNA在內的分子標記, 完善18S rDNA數據庫, 是推動膠州灣浮游植物和赤潮物種生物多樣性的關鍵。

3) 膠州灣海域赤潮頻發, 赤潮物種豐富, 共鑒定153種赤潮物種, 包括硅藻79種, 甲藻67種, 定鞭藻2種, 金藻2種, 淡色藻1種, 黃藻1種和針胞藻1種。在歷史航次中出現次數最多的優勢浮游植物包括中肋骨條藻、旋鏈角毛藻、短角彎角藻、加氏星桿藻、日本星桿藻、星臍圓篩藻和尖刺擬菱形藻, 均為赤潮物種。宏條形碼分析技術和分子鑒定表明, 膠州灣冬季的優勢骨條藻是瑪氏骨條藻, 而不是文獻中報道的中肋骨條藻。

4)只有短角彎角藻出現在均出現在關注的14個航次中(圖3和圖7), 不同航次的浮游植物和赤潮物種組成顯示了很大的差異。造成這些差異的原因很多, 一方面是由于環境條件的改變, 浮游植物群落發生了較大變化; 另一方面, 不同航次的調查范圍、季節、樣品采集方法和監測手段等不同引起差異。因此之后的調查中, 需要采用相同的調查方法系統的長時間跟蹤。宏條形碼技術可以有效分辨個體比較小的物種、寄生生活的物種和隱存種, 但需要結合單細胞分離研究, 不斷完善數據庫, 促進宏條形碼分析方法的應用。

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Advances in biodiversity analysis of phytoplankton and harmful algal bloom species in the Jiaozhou Bay

LIU Shu-ya1, 2, 3, CHEN Nan-sheng1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266237, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

The Jiaozhou Bay is the epitome of China’s coastal ecosystem and an ideal site for research on harmful algal blooms (HABs). Intensive expeditions conducted by several generations of scientists have been carried out to investigate phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay, which has resulted in the publication of valuable investigation records. In this review article, we have systematically summarized the phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay through the examination of the results from 54 expeditions over the past 84 years (1936—2019). Cumulatively, these expeditions identified 549 phytoplankton species, including 326 Bacillariophyta, 164 Dinoflagellata, 21 Chlorophyta, 9 Chrysophyta, 9 Cryptophyta, 6 Ochrophyta, 5 Haptophyta, 3 Cyanophyta, 2 Xanthophyta, 2 Katablepharidophyta, 1 Euglenophyta, and 1 Rhaphidophyta. Among these, only 40.29% of all species had full-length 18S rDNA sequence, indicating that the molecular marker database needs to be further improved to promote the effective application of metabarcoding analysis. The dominant phytoplankton in the Jiaozhou Bay varied greatly with time, albeit the ratio of Dinoflagellata to Bacillariophyta species did not indicate any significant shifts. A total of 153 HAB species were identified, including 79 Bacillariophyta, 67 Dinoflagellata, 2 Haptophyta, 2 Chrysophyta, 1 Ochrophyta, 1 Xanthophyta, and 1 Rhaphidophyta. The representative dominant HAB species in the Jiaozhou Bay include,,,,,, and. Among these,andcan be regarded as the “resident” species in the Jiaozhou Bay. Through the systematic statistical analysis of the biodiversity of phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay, the present review could lay the foundation for the further study of the evolution of phytoplankton and HAB species in the Jiaozhou Bay and the other ocean regions.

voyage investigations; phytoplankton; harmful algal bloom (HAB); HAB species; Jiaozhou Bay

附表1、附表2、附表3見http://dx.doi.org/10.11759/hykx20200722003

Oct. 21, 2020

P745

A

1000-3096(2021)04-0170-19

10.11759/hykx20201021003

2020-10-21;

2020-11-19

中國科學院戰略性先導科技專項(B 類), XDB42000000號; 自然科學基金委青年科學基金項目(41906118); 中國科學院率先行動“百人計劃”; 泰山學者特聘專家計劃; 源頭創新計劃-人才發展專項-第五批創業創新領軍人才研發補助(19-3-2-16-zhc)。

[the Strategic Priority Research Program of Chinese Academy of Sciences, XDB42000000; the Natural Science Foundation of China, No. 41906118; the Chinese Academy of Sciences Pioneer Hundred Talents Program (to Nansheng Chen); the Taishan Scholar Project Special Fund (to Nansheng Chen); the Qingdao Innovation and Creation Plan (Talent Development Program - 5th Annual Pioneer and Innovator Leadership Award to Nansheng Chen), No.19-3-2-16-zhc]

劉淑雅(1990—), 女, 山東招遠人, 特別研究助理, 博士, 主要從事有害藻華暴發機理研究, E-mail: liushuya@qdio.ac.cn; 陳楠生(1966—),通信作者, 男, 博士生導師, 研究員, E-mail: chenn@qdio.ac.cn

(本文編輯: 趙衛紅)