南沙海域鳶烏賊繁殖生物學特性

顏云榕，邱星宇，張麗姿，鐘亞娜，周倍合，招春旭，李忠爐

（1.廣東海洋大學水產(chǎn)學院，廣東 湛江 524088；2.南方海洋科學與工程廣東省實驗室（湛江）南海資源大數(shù)據(jù)中心，廣東 湛江 524013；3.廣東省南海深遠海漁業(yè)管理與捕撈工程技術(shù)研究中心，廣東 湛江 524088）

鳶烏賊（Sthenoteuthis oualaniensisLesson，1830）隸屬于柔魚科（Ommastrephidae）鳶烏賊屬（Sthenoteuthis），暖水大洋性頭足類，是印度-太平洋地區(qū)資源最豐富的魷魚，生物量估計可達800萬～1 100萬t，是我國南海海域漁業(yè)的重要捕撈對象[1]，漁業(yè)資源開發(fā)潛力大，研究種群補充量和動態(tài)變化有利于南海鳶烏賊漁業(yè)資源的可持續(xù)開發(fā)[2]。

繁殖生物學是物種生活史特征，對了解頭足類漁業(yè)資源的種群數(shù)量變動規(guī)律和資源有效開發(fā)至關(guān)重要。已有關(guān)于不少頭足類繁殖策略研究，Santos等[3]研究表明，阿根廷滑柔魚（Illex argentinus）產(chǎn)卵季節(jié)在不同緯度海域存在差異；Vijai等[4]關(guān)于莖柔魚（Ommastrephes bartramii）繁殖特性的研究表明，其交配發(fā)生在產(chǎn)卵事件之間；Collins等[5]通過分析福氏槍烏賊（Loligo forbesi）卵團判斷出產(chǎn)卵高峰期為冬季；Nigmatullin等[6]研究美洲大赤魷（Dosidicus gigas）繁殖策略，發(fā)現(xiàn)其產(chǎn)卵批次8～12次，產(chǎn)卵末期雌性個體繼續(xù)進食。林東明等[7]研究阿根廷滑柔魚（I.argentinus）夏季產(chǎn)卵種群時發(fā)現(xiàn)，雌性個體性腺指數(shù)和纏卵腺指數(shù)的最大值出現(xiàn)在性腺功能成熟時；楊林林等[8]研究發(fā)現(xiàn)，太平洋褶柔魚（Todarodes pacificus）個體生長發(fā)育后期的體質(zhì)量變化主要受性腺發(fā)育影響；唐峰華等[9]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，與傳統(tǒng)作業(yè)海域相比，北太平洋海域莖柔魚（O.bartramii）生殖群體比例變高。關(guān)于南海鳶烏賊繁殖特性研究主要在產(chǎn)卵模式、繁殖季節(jié)、繁殖力、產(chǎn)卵種群結(jié)構(gòu)等方面[10-12]，在繁殖生物學特性季節(jié)差異方面鮮有報道。本研究根據(jù)2018年南海南沙海域鳶烏賊樣品，通過比較不同季節(jié)的性腺成熟度指數(shù)、繁殖力、卵徑、性腺成熟比例等繁殖生物學特性，研究南沙海域鳶烏賊個體繁殖力特性與卵徑的季節(jié)差異，為評估種群數(shù)量變化規(guī)律及進一步探討南海鳶烏賊繁殖策略提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣本來源

樣本由廣州遠洋漁業(yè)公司光誘罩網(wǎng)漁船“粵穗漁30033”采集自我國南海南沙海域（10°16.23′―10°48.85′N，113°22.00′―115°35.34′E）。采樣時間分別為2018 年的4 月4 日（240 尾）、7 月5 日（210尾）、9 月6 日（263 尾）、12 月6 日（194 尾），分別代表春、夏、秋和冬四個季節(jié)。共捕獲樣本907尾，包括雌性419 尾，雄性488 尾。樣品在-20 ℃條件下運回實驗室備用。

1.2 生物學測定

鳶烏賊樣品在常溫下解凍，參照《海洋調(diào)查規(guī)范》（GB/T 12763.6-2007）[13]進行生物學測定。用直尺測定胴長，精確到1 mm；用電子天平測量體質(zhì)量和性腺質(zhì)量，精確到0.01 g；性腺成熟度參考Arkhipkin[14]和Ehrhardt 等[15]的劃分基準，結(jié)合生物學實驗觀察劃分為I～ V 期。I 期，雄性精巢和雌性卵巢細小，半透明；II 期，雄性精巢奶油色，雌性卵巢具顆粒狀表面，灰白色；III 期，雄性精巢增大，白色，雌性卵巢充滿卵，濃桔黃色；IV 期，雄性精巢白色，表面帶紅色，雌性卵巢表面紅色，比III期卵粒大；V 期，雄性精巢和雌性卵巢產(chǎn)卵后萎縮。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

使用頻率分布法統(tǒng)計鳶烏賊胴長組成（間距10 cm）和體質(zhì)量組成，用卡方檢驗和單因素方差分析各季節(jié)間的群體變化規(guī)律及差異性。運用F檢驗分析不同季節(jié)雌性和雄性個體性腺成熟度指數(shù)（Gonad Somatic Index，GSI）的變化規(guī)律。

式中，mg為性腺質(zhì)量，mb為體質(zhì)量。

潛在繁殖力是卵巢和輸卵管中卵母細胞和卵子數(shù)目總和，相對繁殖力為個體潛在繁殖力與體質(zhì)量的比值[10]。采用線性函數(shù)擬合潛在繁殖力和相對繁殖力與胴長的關(guān)系，比較不同季節(jié)的擬合函數(shù)。采用單因素方差分析對潛在繁殖力和相對繁殖力進行差異性檢驗，以確認四個季節(jié)的繁殖生長發(fā)育模式；采用F檢驗分析鳶烏賊性成熟度比例，以及雌雄個體未成熟（I～ II 期）與成熟（III～ V 期）個體性腺成熟度比例隨季節(jié)變化規(guī)律；用Microsoft Office Excel 2016 對數(shù)據(jù)進行函數(shù)回歸分析，用SPSS 20.0 軟件檢驗數(shù)據(jù)差異顯著性。

2 結(jié)果與分析

2.1 群體組成

南沙海域鳶烏賊不同季節(jié)的胴長組成、體質(zhì)量分布及雌雄比如表1 所示。其中，雄性488 尾，胴長45～ 148 mm，平均（102.9±20.1）mm；雌性419尾，胴長71～ 165 mm，平均（111.4±20.0）mm。雌性優(yōu)勢胴長春季85～ 124 mm，夏季75～ 124 mm，秋季75～ 144 mm，冬季85～ 124 mm；雄性優(yōu)勢胴長春季75～ 134 mm，夏季65～ 134 mm，秋季75～ 134 mm，冬季85～124 mm。單因素方差分析顯示，夏季平均胴長與其他季節(jié)存在顯著性差異（F=23.02，P＜0.05）。

春、夏、秋、冬鳶烏賊雌雄比分別為0.97、0.51、0.88、1.23，卡方檢驗表明，四季間雌雄比存在顯著性差異（χ2=20.11，df=3，P＜0.05），成對檢驗顯示，夏季與其他季節(jié)均存在顯著性差異（P＜0.05），但其他三個季節(jié)間無顯著差異（P＞ 0.05）。全年雌雄比平均為0.86（圖1、表1）。

圖1 不同季節(jié)鳶烏賊胴長頻數(shù)分布Fig.1 Frequency distribution of Sthenoteuthis oualaniensis mantle length in the different seasons

雌性體質(zhì)量2.52～ 143.35 g，平均（45.03±29.19）g；雄性體質(zhì)量9.17～ 193.02 g，平均（57.01±41.00）g。雌性優(yōu)勢體質(zhì)量春季20～ 60 g，夏季40～ 120 g，秋季0～ 120 g，冬季20～ 80 g；雄性優(yōu)勢體質(zhì)量春季0～ 100 g，夏季0～ 80 g，秋季0～100 g，冬季20～ 80 g。單因素方差分析顯示，夏季雌性體質(zhì)量與其他季節(jié)存在顯著性差異（P＜0.05）（圖2）。

2.2 性腺成熟度指數(shù)

性腺成熟度指數(shù)隨性腺發(fā)育差異顯著（F=86.99，P＜0.05）。雄性個體I～ III 期性腺成熟度指數(shù)變化率比雌性個體快（圖3），而雌性III～ V 期性腺指數(shù)變化率比雄性個體慢。隨著性腺成熟度的增加，各季節(jié)GSI 均呈上升趨勢，其中雌性和雄性GSI最大值分別為6.74 和 2.16，各季節(jié)，雌性及雄性個體性腺成熟度指數(shù)變化不顯著（P＞0.05）。

圖3 鳶烏賊雌雄性個體的不同性腺成熟度指數(shù)Fig.3 GSI of different maturity stage of male and female Sthenoteuthis oualaniensis

2.3 不同季節(jié)性成熟比例

性腺發(fā)育未成熟（I～ II 期）個體占總樣本量的81.3%，性腺發(fā)育成熟個體（III～ V 期）占18.7%。隨著季節(jié)的推移，未成熟個體（I～ II 期）比例從夏季至春季呈遞減趨勢（表2，圖4）；相反成熟個體（III～ V 期）比例從夏季至春季呈緩慢上升趨勢，其中雄性個體從夏季42.5%上升至冬季的85.1%后緩緩下降至春季的76.2%，雌性個體從夏季9.9%升到春季的29.7%（圖4）。

表 1 南沙海域鳶烏賊采樣情況Table 1 Samples of Sthenoteuthis oualaniensis in the water about Nansha Islands,South China Sea

圖2 不同季節(jié)體質(zhì)量組鳶烏賊頻數(shù)分布Fig.2 Frequency distribution of Sthenoteuthis oualaniensis body weight in the different seasons

表 2 鳶烏賊個體性腺成熟度比例Table 2 Gonad maturity ratio of Sthenoteuthis oualaniensis

續(xù)表1（Continued）

圖4 鳶烏賊各季節(jié)的成熟與未成熟個體比例關(guān)系Fig.4 Changes in mature and immature proportions of Sthenoteuthis oualaniensis

2.4 繁殖力

由表3 可見，南沙海域鳶烏賊雌性個體潛在繁殖力為1 802～ 64 627 粒，平均 (15 177±1 169)粒，夏季最大，冬季最小。隨著性腺成熟度增加，潛在繁殖力呈上升趨勢，從III 期的(4 863±2 950)粒上升至V 期的(18 746±11 693)粒，經(jīng)F檢驗，III期潛在繁殖力與IV、V 期有顯著性差異（P＜0.05）。

表3 鳶烏賊不同性腺成熟度個體的潛在繁殖力Table 3 Potential fecundity between different maturity stages of Sthenoteuthis oualaniensis

各季節(jié)胴長（LM）與潛在繁殖力（FP）的線性回歸關(guān)系變化見圖5。春季胴長與潛在繁殖力呈顯著正相關(guān)（FP=304.51LM-19 217,R2=0.351，P＜0.01），夏季胴長與潛在繁殖力相關(guān)性不明顯（FP=727.23LM-53 564,R2=0.626,P＞ 0.05），秋季胴長與潛在繁殖力極顯著正相關(guān)（FP=868.49LM-75 059,R2=0.512,P＜0.01）；冬季胴長與潛在繁殖力顯著正相關(guān)（FP=801.40LM-683 57,R2=0.745,P=0.01）。

不同季節(jié)雌性性成熟個體（III～ V 期）相對繁殖力為66.6～ 990.0 ?！-1，平均（385.6±196.4）粒·g-1。其中，春季相對繁殖力79.8～ 897.0 粒·g-1，平均（337.5±169.9）粒·g-1，最大值出現(xiàn)在IV 期；夏季只有IV 期個體，且成熟比例低，相對繁殖力最大值990.0 ?！-1；秋季III 期個體相對繁殖力平均值最小，為（141.0±1.9）?！-1；冬季相對繁殖力為66.6～ 779.4 ?！-1，IV 期到V 期相對繁殖力變化不顯著。經(jīng)F檢驗，隨著性腺發(fā)育（III～ V期），鳶烏賊雌性個體相對繁殖力季節(jié)間無顯著性差異（F=4.513，P=0.15）（表4）。

表 4 鳶烏賊不同性腺成熟度個體的相對繁殖力Table 4 Relative fecundity for different maturity stages of Sthenoteuthis oualaniensis

根據(jù)南海鳶烏賊樣品，選取66 尾性腺成熟度III～ V 期的成熟雌性個體研究卵子長徑和短徑的分布特征，結(jié)果顯示，兩者均呈現(xiàn)單峰值區(qū)。卵子長直徑0.12～ 1.73 mm，平均（0.68±0.23）mm，峰值區(qū)間分布在0.30～ 1.00 mm，比例為87.68%；短直徑0.08～ 1.30 mm，平均（0.47±0.20）mm，峰值區(qū)分布在0.20～ 0.80 mm，比例為87.49%（圖6）。

圖5 鳶烏賊個體潛在繁殖力與胴長的關(guān)系Fig.5 Relationship between potential fecundity and mantle length of Sthenoteuthis oualaniensis

圖6 鳶烏賊成熟個體卵巢卵子長徑和短徑頻率分布Fig.6 Frequency distribution of egg diameters of Sthenoteuthis oualaniensis females

3 討論

3.1 種群結(jié)構(gòu)

南海鳶烏賊有繁殖力強、生長速率快和生命周期短等特點[16]。Nesis 等[17]將鳶烏賊劃分為大型群、中型群、小型群和微型群，由于本研究樣本并不能根據(jù)胴背部有無發(fā)光器和性腺發(fā)育狀況正確將南沙海域鳶烏賊群體區(qū)分開，故為中型群和微型群的混合群體，胴長45～ 165 mm，體質(zhì)量2.52～ 193.02 g，與Chembian 等[18]2014 年在印度洋西北海域調(diào)查的胴長91～ 270 mm、體質(zhì)量20～ 794 g 的結(jié)果差異較大，這由漁具漁法（魷魚釣和燈光罩網(wǎng)）不同所致[19]，南海無大型群個體，表明不同海域個體大小不同。

Fisher 法則[20]認為，在同種生物繁殖群體中，性別比例基本在1 左右波動，性比失衡將影響種群的性腺發(fā)育、繁殖產(chǎn)卵和生長規(guī)律等。張宇美等[11]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，西沙群島海域冬季鳶烏賊雌雄比約為2，夏季約為0.5。顏云榕等[19]研究的南海南沙北部海域夏季鳶烏賊群體雌雄比約為1.4。粟麗等[12]研究的南海中南部海域春季和秋季鳶烏賊的雌雄比為1。本研究的春季和冬季雌雄比接近1，夏季雌雄比較低，為0.5，與張宇美等[11]和粟麗等[12]結(jié)果相符，而與顏云榕等[11-12,19]有差異。季節(jié)間雌雄比差異表明不同季節(jié)雌雄個體間死亡率不同，Tafur 等[21]研究發(fā)現(xiàn)，雄性莖柔魚與雌性交配后優(yōu)先死亡，導致雌雄比例失調(diào)。不同季節(jié)雌雄比差異反映出鳶烏賊種群的繁殖特性和生長規(guī)律存在季節(jié)性差異。

3.2 繁殖特性

頭足類繁殖模式有同時終端產(chǎn)卵、多次產(chǎn)卵、間歇性產(chǎn)卵、連續(xù)產(chǎn)卵和多周期產(chǎn)卵[22]。本研究中，隨著性腺發(fā)育成熟，四季間雌雄性個體性腺成熟度指數(shù)變化率有顯著差異，I～ III 期雌性個體性腺指數(shù)增長比雄性慢，III～ V 期性腺指數(shù)增長率雌性大于雄性。Arkhipkin 等[14]研究發(fā)現(xiàn)，頭足類雄性個體先行發(fā)育，雌雄個體出現(xiàn)不同的繁殖行為，性腺發(fā)育前期雄性性腺成熟度指數(shù)大于雌性；雌性個體則在性腺發(fā)育前期為保證充足營養(yǎng)和能量攝入而維持較低的性腺成熟度指數(shù)，為性腺發(fā)育成熟和排卵期提供基礎(chǔ)保障[22-24]，表明雌雄個體性發(fā)育模式有較大差異，但不同季節(jié)間性腺發(fā)育模式一致。

研究鳶烏賊繁殖策略離不開個體成熟變動規(guī)律研究。Okutani 等[25]研究認為，靠近日本的臺灣海域鳶烏賊主要分夏生群（6 月）、秋生群（9～ 10 月）和冬生群（2～ 3 月）三個產(chǎn)卵群體；顏云榕等[19]和招春旭等[26]通過耳石回歸分布推斷南海鳶烏賊繁殖高峰期為4～ 7 月，一年內(nèi)繁殖高峰期為2～ 3 次；董正之[16]認為，南海海域存在春生群和夏生群，符合異步成熟和多次產(chǎn)卵的繁殖策略。本研究南沙海域春、冬季的性成熟個體比例較高，夏、秋季的成熟比例低，四季中均存在繁殖個體，認為2018 年南沙海域鳶烏賊繁殖高峰期為春、冬季，與相關(guān)學者研究的繁殖高峰期存在一定差異，可能是海域水溫、海洋環(huán)境等因素變化導致產(chǎn)卵季節(jié)變動[5,27]。

3.3 繁殖力和卵徑

頭足類有特定的生殖系統(tǒng)結(jié)構(gòu)、功能，多種繁殖策略，在多變的海洋環(huán)境中占據(jù)各種生態(tài)位，廣泛分布于全球各海洋。繁殖力高、生命周期短以及成熟期長的生活史特征使得個體較小的烏賊可適應惡劣的海洋環(huán)境[28]。已知大西洋東部熱帶海域翼柄柔魚（Sthenoteuthis pteropus）潛在繁殖力為60萬～ 1 580 萬粒[29]；日本海域鳶烏賊大型群體的潛在繁殖力可達2 200 萬粒[30]；但棲息于大陸架區(qū)域的槍烏賊繁殖力較低，通常僅有上千粒卵，生活在珊瑚礁區(qū)域的銀磷烏賊（Sepioteuthis sepioidea）甚至僅有2～ 6 粒卵[31]。本研究中，繁殖高峰期的春季和冬季最大潛在繁殖力分別為27 645 和37 168粒，其相對繁殖力分別為365.8 粒·g-1和412.2?！-1，但潛在繁殖力和相對繁殖力最大值出現(xiàn)在夏季，為64 6 粒和493.1 ?！-1。根據(jù)Zuyev 等[30]對日本海域的烏賊研究以及Ezzeddine-Najai[32]對地中海海域的烏賊報道，繁殖力的大小與成熟個體的大小有關(guān)。已知采集樣品中，夏季成熟個體胴長平均值最大，但成熟個體比例少，說明該時期的同類競爭較弱，大部分小個體容易進行餌料攝食和營養(yǎng)儲備，從而提高生殖投入。相比之下春季和冬季的繁殖個體比例高，餌料資源競爭激烈，導致體的生殖投入低。南海南沙海域處于半封閉海域，島礁眾多，餌料資源競爭大，烏賊個體較小，其繁殖力其他海域大洋性柔魚種類低，與棲息于近海和珊瑚區(qū)的頭足類相比，繁殖力可觀。

頭足類生活史理論預測卵徑和繁殖力間的進化平衡關(guān)系，不同種群卵徑差異體現(xiàn)種群繁殖力大小、生殖投入和性腺發(fā)育繁殖策略[33]。本研究中，卵子長徑為0.12～ 1.73 mm，短徑為0.08～ 1.30 mm。Nigmatullin 等[34]指出，繁殖力強的莖柔魚屬和擬烏賊屬（Sepioteuthis）有卵徑小的特征。卵徑大小與棲息地環(huán)境的不可預測性有關(guān)，但與個體大小之間缺乏相關(guān)性[35]。大部分大洋性頭足類卵徑較小[36-37]，各大洋海域的柔魚為適應多變的海洋環(huán)境選擇繁殖策略是r 策略，表現(xiàn)出繁殖力高、卵徑小的特點。