黃河三角洲貝殼堤濕地優勢灌木碳、氮、磷化學計量特征

劉京濤,李安琦,孫景寬,宋愛云,夏江寶

1. 濱州學院 山東省黃河三角洲生態環境重點實驗室, 濱州 256600

2. 山東農業大學林學院, 泰安 271018

碳(C)、氮(N)、磷(P)是植物生長必需的大量元素,是碳水化合物、蛋白質、磷酸合成等代謝過程的物質基礎。植物體內的C、N、P組成和分配及其與外界環境因子的關系共同決定著植物的營養水平和生長發育過程[1]。生態化學計量學則是研究生態過程中多重化學元素(特別是C、N、P)的平衡,揭示有機體對養分的利用和適應策略[2-3]。生態化學計量學中的生長速率理論認為,生物有機體通過調整自身的C∶N∶P比值以適應生長速率的變化,生長速率的變化則是對外界環境適應性的直接反映[4-5]。植物葉片C∶N∶P比的季節動態反映植物生長速率的季節變化,研究葉片C∶N∶P比的季節變化有助于揭示植物對外界環境變化的適應策略。

營養元素的可利用性及供應量顯著影響有機體生長、種群結構、物種相互作用[6]。因此,判斷供應量不足的營養元素類型對調控有機體生長、調節生產力、維持生態系統穩定等至關重要[3, 5, 7-8]。通過N∶P化學計量比值的變化則可以判斷限制有機體生長、發育或繁殖的營養元素[9- 12]。葉片N∶P比被廣泛應用于判定生態系統的限制性營養元素[1, 13- 15]。全球尺度的植物葉片N∶P比分布格局研究表明熱帶區域的植物生長主要受P限制[15],但隨降水條件變化,熱帶雨林植物在不同季節受不同營養元素限制[16]。植物葉片N、P含量和N∶P比隨生長季節變化而發生改變[17- 20]。

海岸帶濕地是受海洋和陸地交互作用的生態敏感區[21]。研究表明,營養限制和水鹽脅迫是影響海岸帶濕地植物群落變化的關鍵因子[22]。海平面上升及人類活動干擾導致海岸帶濕地土壤養分、水鹽條件發生顯著變化,進而影響植物C、N、P化學計量特征,最終可能會改變生態系統的結構和功能[7,23]。然而,海岸帶濕地植物生態化學計量特征對環境中C、N、P變化的響應并不一致[24]。同時,以N∶P比判定海岸帶濕地植物生長的限制性營養元素時,同一區域同一群落內的不同種群間,及不同區域相同種群的N、P限制閾存在較大差異[25- 27]。目前,海岸帶濕地植物的化學計量特征研究以淤泥質海灘、潮間帶濕地、河口濕地的控制實驗研究為主,且濕地類型偏少[24]。進一步深入開展不同類型海岸帶濕地的植物化學計量特征研究,對闡明區域尺度的海岸帶濕地生態化學計量學具有重要意義。

黃河三角洲是世界上暖溫帶保存最完善、最年輕的海岸帶濕地生態系統[28],該區域典型植被群落優勢植物C、N、P含量及化學計量特征研究表明,植物各器官之間C、N、P有顯著差異,由海岸向陸地延伸,植物C、N、P變化趨勢明顯[26]。同一生境中的不同植物葉片N∶P判定的限制性營養元素不同[26,29],而不同生境中同種植物葉片N∶P判定的限制性營養元素也有差異[26-27,29-30]。

黃河三角洲貝殼堤濕地與天津、河北的貝殼堤相連,是黃河三角洲獨特的海岸帶濕地類型,和美國圣路易斯安娜州和南美蘇里南的貝殼堤并稱為世界三大古貝殼堤,對海岸地貌研究具有重要的價值[31-32]。開展黃河三角洲貝殼堤濕地植物化學計量特征研究,將豐富黃河三角洲海岸帶濕地植物化學計量特征的理論成果,有助于揭示水鹽脅迫條件下濕地植物生長與環境中養分的關系。

1 材料和方法

1.1 研究區概況

研究區位于渤海灣的西南部和山東省無棣縣北部交匯處的濱州貝殼堤島與濕地國家級自然保護區內,保護區總面積約為435.4 km2。保護區屬于暖溫帶東亞季風大陸性半濕潤氣候,干濕季節明顯,春秋季干燥多風,夏季炎熱多雨；年平均氣溫為12.7℃,年日照時數2800 h,多年平均降雨量為560 mm,多年平均年蒸發量約為2400 mm,蒸降比約為4∶1,淡水資源匱乏[31]。

研究區地下水水位高,土壤類別主要是貝殼砂土類和濱海鹽土類,貝殼砂厚度1.0—2.5 m,成土母質由風積物和鈣質貝殼風化物組成。上層土壤(0—40 cm)容重在1.26—1.41 g/cm3之間；高潮線附近含鹽量較高,地勢較高的灘脊含鹽量顯著下降；土壤C、N、P含量總體偏低,土壤養分匱乏(表1)。

表1 研究區土壤基本理化性質

1.2 樣地設置與植被概況

本研究在濱州貝殼堤島與濕地國家級自然保護區內的旺子島開展(圖1)。在旺子島的灘脊和高潮線附近建立2條平行于海岸線的樣帶。灘脊樣帶分別建立10 m×10 m的杠柳(Periplocasepium)、酸棗(Ziziphusjujuba)樣地各5個；高潮線附近建立10 m×10 m的檉柳(Tamarixchinensis)樣地5個。

圖1 研究區及采樣點地理位置圖

檉柳群落常見于貝殼堤高潮線附近,零星分布于灘脊；檉柳是唯一建群種,高度1.3—2.5 m,樹齡10—20 a；灌叢下以耐鹽草本為主；群落物種數較少,群落蓋度在15%左右。杠柳群落常見于貝殼堤灘脊向海側地帶；杠柳是唯一建群種,幼苗直立,后多呈匍匐狀生長,高度0.5—1.0 m,樹齡5—8 a；共生種多為耐干旱的草本植物；群落物種數較少,群落蓋度在35%左右。酸棗群落一般位于貝殼堤灘脊之上的地勢平坦區域,是灘脊地帶最常見的群落類型；酸棗是建群種,常見的共優種為青蒿(Artemisiacarvifolia)、蒙古蒿(Artemisiamongolica)等旱生植物,偶見與檉柳或杠柳共生,高度0.5—2.0 m,樹齡10—15 a；群落物種數較多,群落蓋度在45%左右(表2)。

表2 研究區樣地植物群落特征

1.3 樣品采集

每一個樣地內選取生長良好、長勢一致的優勢灌木3株,在每株樹冠的東、西、南、北4個方向分別采集生長良好且成熟的灌木葉片混合均勻,取約500 g作為一個樣品。2017年和2018年生長季(5—10月)的每月中旬采集樣品,檉柳、杠柳、酸棗各采集180個樣品,共計540個樣品。葉片樣品于實驗室內用去離子水清洗,避免外來養分的影響。利用烘箱105℃殺青30 min后,85℃烘干至恒重。所有樣品冷卻干燥后,研磨粉碎過0.2 mm土壤篩,儲存待測。

1.4 樣品測定

所有葉片樣品測定C、N、P含量。其中,采用元素分析儀(Vario EL Ⅲ,德國Elementar公司)測定所有樣品C、N含量,采用鉬銻抗比色法測定所有樣品P含量。

1.5 數據分析

實驗數據利用SPSS 13.0進行單因素方差分析(One-way ANOVA),LSD法進行差異顯著性檢驗,并對C、N、P元素及其化學計量比之間進行雙側Pearson相關性檢驗。ANOVA分析及差異顯著性檢驗表明不同年份相同月份的葉片C、N、P含量之間差異不顯著(表3)。因此,將兩年中同一月份的數據合并為一組,計算C、N、P含量及化學計量比的算術平均數,以平均值±標準誤表示；采用Origin 8.5進行制圖。

表3 研究樣地灌木葉片C、N、P含量年際間差異顯著性檢驗

2 結果與分析

2.1 三種灌木葉片C、N、P含量及生長季動態

生長季內,檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木葉片C含量總體呈逐漸上升趨勢(圖2)。生長季,C含量平均值分別為(417.69±2.48) mg/g、(439.16±1.72) mg/g、(452.90±2.46) mg/g。5月份葉片C含量最低,分別為(399.65±2.66) mg/g、(424.32±1.59) mg/g、(437.47±1.08) mg/g；9月份,葉片C含量達到最大值,分別為(434.99±2.40) mg/g、(446.90±1.45) mg/g、(462.22±2.41) mg/g；10月份,葉片C含量都有所下降。

生長季內,檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木葉片N、P含量總體呈先下降后上升的趨勢,并且不同月份之間差異顯著(圖2,P<0.05)。3種灌木葉片N含量生長季平均值分別為(30.14±0.26) mg/g、(23.18±0.38) mg/g、(27.36±0.49) mg/g,P含量平均值分別為(1.81±0.03) mg/g、(2.06±0.04) mg/g、(2.01±0.03) mg/g。5月份,3種灌木N、P含量最高；之后逐漸下降,在7—8月下降至最低值；隨后逐漸上升。

圖2 三種優勢灌木葉片C、N、P含量生長季動態

葉片C、N、P含量之間呈現顯著相關性(表4)。3種灌木葉片C含量與N、P含量之間呈一定負相關關系,而葉片N與P含量之間則都呈顯著正相關(P<0.01)。葉片C、N、P含量在3種灌木之間差異顯著(圖2,P<0.05)。C含量表現為酸棗>杠柳>檉柳；N含量則是檉柳>酸棗>杠柳；P含量為杠柳、酸棗之間無顯著差異,但顯著大于檉柳。

2.2 三種灌木葉片C、N、P化學計量比

生長季內,檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木葉片的C∶P、C∶N質量比呈先上升后下降的趨勢(圖3)。5—10月,檉柳、杠柳、酸棗C∶P質量比平均值分別為246.27±6.25、224.21±4.79、236.87±4.26；C∶N質量比平均值分別為14.03±0.15、19.6±0.37、17.48±0.40。

在生長季初期(5月)、中期(7—8月)、末期(10月),3種優勢灌木的C∶P和C∶N質量比之間差異顯著(圖3,P<0.05)。5月份,3種優勢灌木的C∶P和C∶N質量比最低,分別為184.70±10.86和11.45±0.29、168.83±4.63和15.15±0.45、165.01±5.21和14.27±0.26。6月份以后,C∶P和C∶N質量比顯著上升,7—8月達到最大值,分別為289.99±14.07和15.42±0.28、257.48±6.57和21.97±0.73、267.68±10.58和22.13±1.30。之后,C∶P和C∶N質量比下降。

檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木的葉片N∶P質量比呈現不同的變化趨勢(圖3)。5—10月,3種優勢灌木N∶P比平均值分別為17.39±0.30、11.57±0.24、13.97±0.32。檉柳、酸棗葉片N∶P比在5月份最小,到生長旺季的7—8月份顯著上升,之后下降。杠柳葉片N∶P比也在5月份最小,但不同月份之間差異不顯著(P>0.05),5—10月N∶P比平均值在10.94—11.80之間,波動幅度較小。

葉片C∶N∶P比種間差異顯著,尤其是在7—8月份的生長旺季(圖3)。3種灌木之間C∶P比為檉柳>酸棗>杠柳,但種間差異不顯著；C∶N比則是杠柳>酸棗>檉柳,N∶P比為檉柳>酸棗>杠柳。

圖3 三種優勢灌木葉片C、N、P化學計量比生長季動態

2.3 三種灌木葉片C、N、P含量與C∶N∶P比相關性

檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木葉片的C∶N∶P質量比與葉片C、N、P含量存在顯著相關性,但與不同養分之間的相關程度及相關性質不同(表5)。3種灌木葉片的C∶N質量比與C含量呈顯著正相關,與N含量呈顯著負相關；C∶P比與C含量呈顯著正相關,與P含量呈顯著負相關；N∶P比與P含量呈顯著負相關,與N顯著正相關。

表5 三種優勢灌木葉片C、N、P含量與C∶N∶P比Pearson相關性分析

3 討論

3.1 三種灌木葉片C、N、P含量動態特征

植物葉片C、N、P含量反映了植物的生長狀況[33],黃河三角洲貝殼堤島檉柳、杠柳、酸棗3種優勢灌木葉片C、N、P含量不同生長階段呈規律性變化。C元素在植物體葉片內主要合成有機物質,隨著植物的不斷生長,葉片維管組織不斷增加,光合作用的糖類積累,葉片C含量不斷升高[20]。5—9月份,3種灌木葉片C含量隨著生長逐漸累積,這與其他研究的規律一致[20,34]。植物葉片衰老凋落前,有機物質被分解轉移[35],因此,在10月份進入生長季末期后,3種灌木葉片C含量下降。

3種灌木葉片C含量顯著低于中國東部南北樣帶森林生態系統優勢種葉片C平均含量(480.1 mg/g)[36],也低于全國森林葉片C平均含量(455.1 mg/g)[37]和全球陸地植物葉片C平均含量((461.6±32.1) mg/g)[13]。3種灌木相對較低的葉片C含量,說明在黃河三角洲貝殼堤島水鹽脅迫生境下,植物C儲存能力弱于陸地森林生態系統。葉片C含量以酸棗最高,杠柳次之,檉柳最低,說明酸棗有機質合成與儲存能力高于鹽生植物檉柳,這與鹽生植物C儲存能力較低的研究結果一致[20]。

植物不同生長階段對體內元素含量影響顯著,本研究中3種灌木葉片N、P含量季節動態與其他海岸帶濕地植物研究結果基本一致[19-20]。在生長初期生長緩慢,生物量小,但細胞分裂能力強,需要大量蛋白質和核酸[35],因此,3種灌木葉片N、P含量相對較高。生長季中期,葉片代謝旺盛,光合作用產生的碳水化合物的稀釋效應以及營養元素轉移到生殖器官,降低了葉片中N、P的含量[16, 19-20, 35]。生長季后期,葉片基本不再生長,由于葉片養分的淋溶和再分配[35],葉片營養元素雖然有所增加,卻低于生長季初期水平。生長旺季較高的C含量,較低的N、P含量,說明3種灌木都采用了防御性生活史策略來適應生境,這與其他研究結果一致[19-20,38]。

5—10月份,3種灌木葉片N、P均值都顯著高于全國陸地植物葉片(N∶20.2 mg/g、P:1.46 mg/g)[14]和全球植物葉片(N∶19.3—20.1 mg/g、P:1.11—1.42 mg/g)水平[15,46]。這是由于黃河三角洲貝殼堤島為水鹽脅迫生境,植物需要通過增加葉綠素含量、超氧化物歧化酶等酶類蛋白質提高耐旱、耐鹽能力[40,47],而蛋白質合成與RNA密切相關,RNA則是植物的主要P庫[10,19]。因此,3種灌木葉片N、P含量高于全國及全球平均水平。

3.2 化學計量比及植物生長限制性營養元素判定

3種灌木葉片C∶N∶P質量比5月份最小,分別為246∶16∶1、224∶11∶1和236∶12∶1,7—8月份最大,平均值分別為288∶19∶1、246∶12∶1、260∶14∶1,都顯著低于中國東部南北樣帶森林生態系統優勢種葉片的C∶N∶P質量比(313.9∶11.5∶1)[36]以及全球森林葉片C∶N∶P質量比(469∶13∶1)[48]。5—10月份,3種灌木葉片C∶P和C∶N質量比都顯著低于中國東部南北樣帶森林生態系統優勢種葉片C∶P(313.9∶1)和C∶N(29.1∶1)質量比[36]以及全球森林葉片C∶P(469.6∶1)和C∶N(37.4∶1)質量比[48],但高于濱海濕地草本植物[20]。

植物葉片的C∶N和C∶P比是植物營養利用效率的反映[49]。本研究中,3種灌木較低的C∶N和C∶P比,說明其養分利用效率低于陸地森林生態系統,但其高于海岸帶濕地草本植物的養分利用效率。3種灌木間C∶N、C∶P和N∶P比的差異則是由于其對水鹽脅迫的適應性不同所致。由于檉柳將較多的N用于耐鹽、耐旱蛋白的合成[40,47],導致檉柳較高的N∶P比和較低的C∶N,這說明檉柳的耐鹽脅迫能力要高于杠柳和酸棗。

植物體內P含量動態主導植物C∶N∶P比變化[50]。RNA是生物有機體的主要P庫,RNA的增加將引起P濃度上升,C∶P、N∶P比下降[3, 5]。本研究中,3種灌木葉片C含量與C∶P、C∶N比呈顯著正相關,而N、P含量與C∶N、C∶P、N∶P之間呈顯著負相關,但P的決定系數一般顯著大于C、N,表明葉片P含量對C∶N∶P比具有主導作用(表5)。

植物相對生長速率高,則N∶P質量比低；而低生長速率,則對應較高的N∶P質量比[3]。在生長季初期,植物生長緩慢,但相對生長速率大,需要大量核酸支配蛋白質合成,因此,3種灌木葉片N∶P質量比最低。生長旺季的7—8月份,葉片成熟,生物量最大,但相對生長速率最低,導致N∶P質量比顯著上升；生長季末期,葉片生物量下降,葉片N∶P質量比也下降。3種灌木葉片N∶P比先下降后上升的生長季動態,與生長速率假說相吻合。

N∶P比是衡量生物體營養狀況和判斷植物群落受養分限制情況的重要指標[2,51],施肥實驗則是判定N、P限制作用及N∶P臨界值的最準確辦法[52]。植物葉片是最能反映植物生長狀況的光合器官,植物葉片N∶P比對植物群落結構和功能有重要的指示作用,常被用來診斷植物個體、群落以及生態系統N、P的養分限制性[2, 10-11,53]。對濕地植物的研究表明,N∶P>16時,植物生長受P限制；N∶P<14時,受N限制；1425時,植物生長受P限制；N∶P<16時,受N限制[51]。本研究中,土壤N含量顯著低于全國濕地土壤水平,P含量略高于全國濕地土壤水平[54],而檉柳、杠柳、酸棗葉片N∶P比變化范圍分別為16.11—18.81、10.94—11.70、11.62—14.52。綜合前期研究的養分限制性標準,黃河三角洲貝殼堤島檉柳的生長在一定程度上受土壤P限制,杠柳的生長受到土壤N限制,酸棗的生長則可能受土壤N、P共同限制。

植物生長不僅受到N、P等營養元素的影響,光照、水分、溫度等非生物因素以及生物間相互作用也都影響植物生長。植物葉片N∶P比在一定程度上能反映植物N、P狀態,但葉片不能完全準確反映植物整體生長狀況,需要結合根、莖等其他器官養分狀況綜合判斷[53, 55]。N∶P比閾值受到生境、植物生長階段、植被以及生態系統類型等多種因素的綜合影響[1,55]。養分限制診斷指標的敏感性和適應性,因為生活型、物種對養分需求臨界值不同而存在差異[3, 15,56]。因此,N∶P比作為植物養分限制判定的標準應當謹慎。當環境中N、P供給量充足時,N∶P比不能作為判定養分限制性的唯一條件[44],葉片中N、P含量高,而N∶P比較低,是高生長率物種對環境的適應[45]；當環境中N、P供給量不足時,植物較低的N∶P比表示生長受到N限制,較高的N∶P比反映了生長受到P限制[1,2,10-11, 51]。

4 結論

(1)生長季不同階段,植物的生長對養分的需求量不同。因此,檉柳、杠柳、酸棗3種灌木葉片C、N、P含量及C∶N∶P比呈現有規律的季節性波動。3種灌木葉片N、P含量高于全國植物平均水平,是其對海岸帶水鹽脅迫生境的適應。杠柳、酸棗葉片較高的P含量是對土壤低含水量的適應,而檉柳葉片較高的N含量則是對土壤較高含鹽量的響應。

(2)3種灌木植物葉片C、N、P含量之間及其與C∶N∶P比之間顯著相關,但P含量與C∶N∶P比的相關性顯著大于C、N,說明了P是3種灌木葉片C、N、P化學計量特征的主導元素。在相同的土壤養分條件下,3種灌木N、P含量及生長的限制元素不同,說明3種灌木的生物地球化學生態位發生了分化,避免了對同種資源的競爭,利于物種共生。