水生生態系統食物網復雜性與多樣性的關系

李曉曉,楊 薇,2,*孫 濤,2, 崔保山,2,邵冬冬,2

1 北京師范大學環境學院,水環境模擬國家重點實驗室, 北京 100875

2 黃河口濕地生態系統教育部野外科學觀測研究站, 東營 257500

食物網是生態系統中以多種生物作為節點、其間捕食關系作為營養鏈接形成的網絡,認識食物網的復雜結構是生態學的中心問題之一[1- 5]。食物網的節點數量稱為食物網多樣性,用于反映食物網的大小[4- 5]。食物網的鏈接密度和連通度可系統反映食物網內部各個節點聯系的緊密程度,體現食物網的復雜性[4- 5]。

食物網的多樣性(節點數)和復雜性(鏈接數、鏈接密度、連通度)均是食物網研究中最重要的概念之一,滲透到食物網結構、能流、穩定等多領域研究中。例如May[6]提出食物網的穩定性與食物網多樣性和復雜性均有直接的關系,且二者的乘積越小食物網越穩定；目前廣泛使用的生態位模型[7]則僅需要輸入節點數和連通度建立食物網的拓撲結構。這些研究均要求對于自然生態系統食物網多樣性和復雜性之間的關系有科學論述[8]。在過去的幾十年中,生態學家致力于探索食物網復雜性與多樣性之間的普適關系。早期研究普遍認為存在鏈接-物種縮放法則[9- 10](link-species scaling law),即多樣性不同的食物網具有相等的鏈接密度。后有研究提出了連通度常數假設[11](constant connectance),指食物網隨著多樣性的增加,其連通度不變。考慮到兩種假設的不一致性,仍需進一步探究食物網的復雜性和多樣性間的關系。

本研究基于一個水生生態系統食物網數據集Tromodels[12-13],并補充了課題組在黃河口海草床建立的食物網(待發表),共涉及河口、湖泊、海洋和河流四種生態系統類型,探究水生生態系統的食物網復雜性(鏈接數、鏈接密度和連通度)與其多樣性(節點數)的關系,驗證早期提出的鏈接-物種縮放法則和連通度常數法則,探究是否存在不同水生生態系統類型均適用的普適性規律,以期為了解自然生態系統多樣性和復雜性間的關系提供理論支撐。

1 材料與方法

1.1 水生生態系統食物網案例

本研究共選取48個水生食物網案例(圖1),其中47個食物網案例源于R軟件中enaR安裝包的一個實際食物網數據集TroModels[12- 13],食物網均采用生態網絡分析的方法構建。另外1個為本課題組在黃河口海草床構建的食物網(待發表),采用文獻調研結合穩定同位素方法構建。

圖1 48個水生生態系統食物網案例的分布示意圖

根據美國濕地分類標準[14],將48個水生食物網案例分為河口生態系統(14個)、湖泊生態系統(5個)、海洋生態系統(25個)和河流生態系統(4個)(表1)。研究的食物網案例多由牧食食物鏈和碎屑食物鏈耦合而成,即浮游植物或水生植物、碎屑等初級生產者共同驅動食物網的能量循環[15- 16]。僅包含碎屑食物鏈的食物網案例為湖泊生態系統Lake Findley, Mirror Lake, Marion Lake和美國南卡羅來納州的牡蠣礁Oyster Reef(表1),這與食物網采樣時間和對浮游植物和碎屑的區分方法有關。多數河口和海洋生態系統的食物網案例含有微食物環,即水中的溶解有機碳被細菌利用,細菌被原生動物(鞭毛蟲、纖毛蟲)攝食,原生動物進而被浮游動物攝食,浮游動物又產生溶解有機碳,形成了碳循環的環[17- 18]。總體上,研究的食物網案例數據質量較高,已得到廣泛研究[19- 20]。且該48個食物網案例在拓撲特性上差異較大,拓撲特征尺度由節點數少、營養鏈接關系稀疏至節點豐富、營養鏈接緊密。均有助于本文在較大尺度上探究食物網復雜性與多樣性間的普適性規律,進而驗證早期提出的鏈接-物種縮放法則和連通度常數法則,案例在拓撲特性上差異較大,具有研究的代表性。

表1 48個水生生態系統食物網案例的特征

1.2 食物網多樣性和復雜性指標

以食物網的節點數表征食物網的多樣性[4- 5]。值得注意的是,這里的節點指食物網中具有相同捕食者和被捕食者的營養群(Trophic groups)和碎屑(如水體懸浮顆粒物、溶解性有機物等)[4,5,8,13]。

食物網的復雜性指標包括食物網的鏈接數、鏈接密度和連通度。食物網的鏈接數(Trophic links,L)即食物網的捕食關系數,這里本文不考慮TroModels數據集里食物網案例的物種遷入遷出等帶來的碳流入流出,僅考慮食物網內部的營養關系：(1)對于營養群,考慮其之間的捕食或自食關系；(2)對于碎屑者,本文考慮由碎屑者流出至捕食者的關系,而對于由捕食者流入至碎屑者的關系不考慮在內[21]。鏈接密度(Linkage density,LD)以食物網中的鏈接數與物種數的比值表征,LD=L/S。連通度(Connectance, C)表示一個群落中物種之間相互作用聯系的緊密強度,C=L/S2。

對不同水生生態系統食物網采用單因素分析法(one-way ANOVA)分析其物種數、鏈接數、鏈接密度、連通度是否有顯著差異(P<0.05),并利用Turkey法對不同水生生態系統食物網案例進行兩兩比較。上述分析均通過SPSS 20.0操作。

1.3 營養縮尺模型

縮尺定律(scaling law)常用來表示物理學或化學研究中不同變量之間存在的普遍聯系[9]。在食物網研究中,生態學家試圖通過營養縮尺模型(Trophic scaling model)描述食物網的復雜性特征隨食物網多樣性的普遍規律[11],表現為復雜性指標與多樣性之間的縮尺關系：

L=a1Sb1

(1)

LD=a2Sb2

(2)

C=a3Sb3

(3)

式中,L為鏈接數,LD為鏈接密度,C為連通度,S為食物網節點數,a1、a2、a3、b1、b2、b3為常數。利用Origin 2018進行模型數據擬合。

2 結果

2.1 食物網多樣性和復雜性的變化特征

48個水生生態系統食物網節點數的分布范圍為4—124(圖2),不同的水生生態系統在食物網節點數上不存在顯著性差異(ANOVA,F3,47=1.71,P=0.18)。海洋生態系統具有較高的節點數均值(46.16±32.46,平均值±標準差),其次為河口生態系統案例(33.14±27.23)和湖泊生態系統案例(32.80±38.53),河流生態系統案例的節點最少(12.25±7.76)。同時,海洋生態系統食物網案例的節點數具有最高的變異系數(1.17),河口、湖泊和河流生態系統食物網案例的節點數的變異系數近似(0.70—0.83)。

對于食物網鏈接數(分布范圍為3—1830,圖2),不同水生生態系統在食物網鏈接數上也不存在顯著性差異(F3,47=1.17,P=0.33)。湖泊食物網案例具有較高的鏈接數均值(470.40±638.37),其次是海洋生態系統案例(391.67±540.41)和河口生態系統案例(238.00±417.72),河流生態系統食物網案例最低(27.5±29.01)。不同生態系統食物網案例的鏈接數均具有較高的變異系數(1.05—1.76)。

食物網鏈接密度的分布范圍為0.75—15.71(圖2),不同水生生態系統在食物網鏈接數上也不存在顯著性差異(F3,47=0.91,P=0.44)。不同生態系統食物網案例的鏈接密度的差異特征與其鏈接數的差異特征近似,湖泊生態系統食物網案例的鏈接密度均值較高(6.79±8.04),其次為海洋生態系統案例(5.69±4.68)和河口生態系統案例(4.35±3.77),河流生態系統食物網案例最低(1.68±1.12)。湖泊生態系統食物網案例的鏈接密度的變異系數最高(1.18),河口、湖泊和河流生態系統食物網案例的物種豐富度的變異系數近似(0.67—0.87)。

食物網連通度的分布范圍為0.06—0.25(圖2),且不同水生生態系統的連通度存在顯著性差異(F3,47=4.27,P=0.01)。湖泊生態系統食物網案例的連通度(0.20±0.01)顯著高于河口(0.13±0.04,P=0.026)和海洋生態系統的食物網案例(0.13±0.05,P=0.013),但與河流生態系統食物網案例的連通度無顯著性差別(0.17±0.06,P=0.797)。此外,湖泊生態系統食物網案例的變異系數最低,為0.04。河口、湖泊和河流生態系統食物網案例的節點數變異系數較高(0.27—0.36)。總體上,不同水生生態系統食物網案例的連通度的變異性明顯低于節點數、鏈接數和鏈接密度。

圖2 不同水生生態系統(河口、湖泊、海洋、河流)的食物網特征

2.2 食物網節點數與鏈接數的關系

基于營養縮尺模型擬合了48個實際食物網案例中節點數和鏈接數的相關關系(圖3),具體擬合參數見表2。可以看出,整體上食物網鏈接數隨節點數的增加呈現規律性增加趨勢(R2=0.92,P<0.001)。不同水生生態系統食物網呈現相似規律,對于河口、湖泊、海洋生態系統,R2=0.92—0.99,P<0.001；對于河流生態系統,R2=0.87,P=0.039。營養縮尺模型的指數項b1為1.81—2.11。基于湖泊生態系統食物網案例的擬合的營養縮尺模型的常數a1最高,為0.46(表2)。

圖3 水生生態系統食物網節點數和鏈接數的關系

表2 水生食物網節點數和鏈接數的營養縮尺模型擬合關系

2.3 食物網節點數與鏈接密度的關系

進一步擬合了48個食物網案例整體上及不同水生生態系統類型的節點數與鏈接密度關系(圖4和表3)。可以看到,48個食物網案例的鏈接密度隨食物網節點數的增加而逐漸增加(R2=0.82,P<0.001)。不同水生生態系統食物網案例也呈現類似關系,對于河口、湖泊、海洋生態系統,R2=0.77—0.99,P<0.001；對于河流生態系統,R2=0.78,P=0.036。指數b2為0.80—1.07,因此,食物網節點數和鏈接密度之間的關系較接近線性模型(表3)。

圖4 水生食物網節點數和鏈接密度的關系

表3 水生食物網節點數和鏈接密度的營養縮尺模型擬合關系

2.4 食物網節點數與連通度的關系

擬合了水生生態系統食物網的節點數與連通度的關系(圖5和表4)。從整體上,48個食物網案例的連通度隨食物網節點數的增加而逐漸降低(R2=0.23,P<0.001)。河口、海洋、河流生態系統食物網案例呈現相似的關系,R2=0.06—0.41,P<0.001,其擬合的指數b3均為負值,為-0.32—0.12。湖泊生態系統食物網案例中連通度隨節點數的變化不明顯,其擬合指數b3為0.02和常數a3為0.19(表4)。

圖5 水生食物網節點數和連通度的關系

表4 水生食物網節點數和連通度的營養縮尺模型擬合關系

3 討論

3.1 水生生態系統食物網多樣性和復雜性關系分析

由于食物網是特定系統中物種間攝食關系的反映,受不同采樣時間、采樣地點、研究區域的大小等因素,48個食物網的節點數和鏈接數差異很大。如湖泊生態系統中,Lake Oneida食物網案例的物種數和鏈接數明顯高于其他湖泊生態系統食物網案例,主要因為Lake Oneida研究區面積207 km2,而其他湖泊食物網案例的研究區范圍均< 2 km2[22- 23]。相對于湖泊等系統,海洋生態系統的食物網變化動態特征更為明顯,如海草床在不同季節,其水溫、初級生產力、支撐草種和生物種類的組成上存在較大的差異。例如,位于佛羅里達州的墨西哥海岸的St. Marks海草床共有6個食物網案例,分布在3個相近的采樣地,分別間隔100 m,涵蓋兩個采樣季節(1月份和2月份)[24]。于2月采樣的3個采樣地食物網案例中節點數和鏈接數均高于于1月采樣構建的食物網。同樣地,對于河口生態系統,Neuse Estuary[25]在夏季末期構建的食物網節點數和鏈接數高于在夏季早期構建的食物網。具有最小節點數的食物網案例為湖泊Lake Findley,主要因為其位于華盛頓Cascade山脈針葉林中的貧營養亞高山湖,海拔1200米,生長季較短[23]。具有最多節點數的為基于干濕季節的佛羅里達最南部的海灣Florida Bay的兩個案例,為熱帶海灣,面積廣為2200 km2,具有豐富的海草和紅樹林,初級生產力高,為多種底棲動物和魚類的育苗場[20]。

然而由于本研究中的食物網案例湖泊和河流生態系統的案例數較少,且每一生態系統類型的食物網案例的復雜性和多樣性差異較大,分布不均勻,因此本研究中該48個食物網案例在不同水生生態系統類型間不存在節點數、鏈接數和鏈接密度的顯著性差異。

盡管涵蓋4種生態系統類型的48個食物網案例的復雜性和多樣性差異較大,本研究致力于探究適應于不同食物網大小的復雜性和多樣性的普適性關系。發現食物網多樣性(節點數)與各復雜性指標(物種數、鏈接密度、連通度)之間的相互關系存在顯著差異。其中,節點數與鏈接數之間的關系與節點數和鏈接密度之間的關系近似,即鏈接數、鏈接密度均隨節點數的增加而增加,且在不同的生態系統中無顯著差別。然而,節點數和連通度的關系與之相反,除湖泊生態系統外,連通度隨節點數的增加而降低,湖泊生態系統的連通度隨節點數的變化不明顯。因此,本研究未能證明以往研究中提出的鏈接-物種縮放法則和連通度常數假設的普遍性,唯有湖泊生態系統食物網案例的連通度與節點數的關系近似于連通度常數假設[10]。總體上,發現的食物網節點數與復雜性之間的關系與Riede等[11]發現的現象近似, 即食物網拓撲特征與節點數之間的存在顯著冪函數關系,但本研究進一步發現連通度與節點數之間冪函數關系在不同水生生態系統之間有差異。

值得考慮的是食物網的多樣性是以食物網中的節點數來表征。自從Cohen發布了一個包括30個食物網的數據集后[20],節點在食物網中多是指具有相同捕食者和被捕食者的營養群或是非生態形態的碎屑物質。因此,當一個食物網具有較高的節點數時,意味著該生態系統的生物具有較高的營養多樣性(Trophic diversity)[26-27],即消費者營養群的生態位較寬或不同消費者之間的生態位重疊較小[28-30],其食源具有較高的多樣性。

3.2 對復雜性-穩定性悖論的調和作用

關于復雜性和穩定性之間的關系一直是生態學學者爭論的焦點。1955年MacArthur提出食物網穩定性隨著能量通路的增加而提高的論點[31],之后,Elton提出了生態系統越簡單就越不穩定的觀點[32],Odum提出食物網較大的物種多樣性意味著較長的食物鏈、更多的共生和負反饋控制的更大可能性,更大程度上減少了波動并因此而提高了系統的穩定性[33]。然而20世紀70年代,以May為代表的理論生態學家挑戰了這一觀點,從數學上證明復雜性導致不穩定性[6]。近期,Jacquet等對海洋、淡水和陸地生態系統研究發現食物網的復雜性和穩定性之間沒有顯著性關系[34]。從反映食物網復雜性的指標來看,早期以MacArthur, Elton, Odum等為代表的生態學家多以鏈接數、鏈接密度來考慮食物網的復雜性；而May和Jacquet的研究中以連通度反映食物網的復雜性。本研究發現的隨著節點數的增加,連通度呈現的與鏈接數和鏈接密度相反的關系可為調和這一悖論提供一定支撐。May和Jacquet等基于相同的復雜性指標得到的不同結論主要是由于May研究中基于隨機的食物網結構,而Jacquet基于實際的食物網結構,隨機的食物網結構顯著降低食物網的穩定性[35-37]。

3.3 對水生生態系統保護和修復的啟示

目前全球生物多樣性滅絕下降的背景下,基于拓撲模擬研究發現具有較高物種豐富度或較高連通度的食物網對物種滅絕的抵抗性更強,產生更少的次生滅絕,因此該食物網具有較高的穩健性[5]。而基于動力學模擬的研究發現節點數更多的食物網對物種滅絕的抵抗能力更弱,而連通度更高的食物網對于物種滅絕的抵抗能力更強[13]。對于退化生態系統,摸清其現存食物網的多樣性和潛在的食源關系,在現有基礎上恢復節點之間潛在的營養鏈接關系,并且優先恢復鄰居數(與該節點有直接鏈接關系的鄰居數量)較高的節點,可促使其食物網的連通度增加,進而提高退化生態系統的抵抗力和穩健性。另一方面,借助基于多樣性和物種相互作用之間關系的研究[38-40],恢復退化生態系統的多樣性,在恢復物種多樣性的同時仍需注重消費者的營養多樣性,可以降低系統內物種之間的相互作用強度,促進其穩定性。

4 結論

(1)48個水生生態系統食物網案例的多樣性(節點數)、復雜性(鏈接數、鏈接密度、連通度)分布特征：節點數為4—124,鏈接數為3—1830,鏈接密度為0.75—15.71,連通度為0.06—0.25。不同生態系統(河口、湖泊、海洋、河流)的節點數、鏈接數、鏈接密度均無顯著性差異,但連通度存在顯著差異。湖泊生態系統的連通度最高。

(2)四種水生生態系統食物網案例的鏈接數、鏈接密度均隨節點數的增加而增加。

(3)河口,海洋和河流生態系統食物網案例的連通度隨節點數的增加而降低,而湖泊生態系統的食物網連通度隨節點數的變化不明顯。