玉米田草地貪夜蛾卵寄生蜂（黑卵蜂）的形態特征觀察及分子生物學鑒定

杜廣祖 胡永亮 陳華燕 王春婭 史愛民 陳斌

摘要：【目的】明確在云南省瑞麗市玉米田間發現的一種寄生于草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂種類，為其人工擴繁及利用本地寄生蜂等天敵開展草地貪夜蛾生物防治提供理論依據。【方法】2020年7—9月，選擇云南省瑞麗市德宏熱帶作物研究所基地的玉米田，采用普查方法調查寄生于草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂寄生率，在人工氣候箱中建立黑卵蜂實驗種群，通過體視顯微鏡觀察其形態特征，結合分子生物學方法對其進行種類鑒定，并分析其在室內對斜紋夜蛾卵粒的寄生率和寄生后的羽化率。【結果】通過形態學特征觀察及分子生物學方法鑒定，將寄生于玉米田草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂確定為夜蛾黑卵蜂（Telenomus remus Nixon），其在遺傳上與巴基斯坦種群（T._remus_Pakistan_ KY835081）更接近。在田間觀察的15 d中，夜蛾黑卵蜂對草地貪夜蛾的卵塊寄生率和卵粒寄生率有2 d均為0，其余各觀察日的卵塊寄生率和卵粒寄生率中最低均為57.1%，最高分別為100.0%和99.9%，平均分別為84.7%和83.6%。室內養殖觀察結果表明，夜蛾黑卵蜂對斜紋夜蛾卵塊的平均寄生率在95.00%以上，寄生后的平均羽化率為70.91%。【結論】在云南省瑞麗市玉米田間發現寄生于草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂經鑒定為夜蛾黑卵蜂，在自然條件下對草地貪夜蛾寄生效果較好，具有開發為防控田間草地貪夜蛾種群天敵寄生蜂的潛力。

關鍵詞： 夜蛾黑卵蜂;形態特征;分子生物學鑒定;草地貪夜蛾;云南省瑞麗市

中圖分類號： S476.3;S435.13? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?文獻標志碼： A 文章編號：2095-1191（2021）03-0619-07

Morphological characteristics and molecular identification of egg parasitoids（Telenomus remus Nixon） of Spodoptera frugiperda Smith from maize field

DU Guang-zu1， HU Yong-liang2， CHEN Hua-yan3， WANG Chun-ya4，

SHI Ai-min4， CHEN Bin1*

（1College of Plant Protection， Yunnan Agricultural University， Kunming? 650201， China; 2Dehong Institute of Tropical Agriculture in Yunnan Province， Ruili， Yunnan? 678600， China; 3School of Life Sciences，Sun Yat-sen University， Guangzhou? 510275， China; 4Yunnan Hengcao Biotechnology Limited Company， Kunming? 650217， China）

Abstract：【Objective】Identified the species of Telenomus sp. that was parasitic on Spodoptera frugiperda Smith in maize field in Ruili， Yunnan， in order to provide theoretical basis for artificial propagation of the Telenomus sp.species and using local natural enemies such as local parasitic wasp in the biological control of S. frugiperda. 【Method】The parasitic rate of Telenomus sp. was investigated in a maize field which belonged to Dehong Institute of Tropical Agriculture in Ruili，Yunnan，from July to September 2020. In the artificial climate box， Telenomus sp. test population was established， observed the morphological characteristics of the Telenomus sp. through the body visual microscope， identified the species in combination with molecular biology methods， and analyzed the parasitism rate and eclosion rate of Telenomus sp. after parasitism of S. litura. 【Result】The Telenomus sp. that was parasitic on S. frugiperda was identified as Telenomus remus Nixon by morphological characteristics and molecular biological methods. It was genetically more similar to the Pakistani population （T._remus_Pakistan_KY835081）. In the 15 d of field observation， the egg mass parasitism rate and egg particle parasitism rate of T. remus to S. frugiperda were 0 on 2 d. The lowest egg mass and egg particle parasitism rate on the other observation days were 57.1%. The highest parasitic rate of T. remus were 100.0% and 99.9%，respectively. The average parasitism rate of S. frugiperda egg mass and egg granulation was respectively 84.7% and 83.6%. The results of indoor culture observation showed that the average parasitic rate of T. remus to S. frugiperda egg mass was more than 95.00%，and the average eclosion rate of T. remus to S. frugiperda was 70.91%. 【Conclusion】The Telenomus sp.which was found from maize field in Ruili， Yunnan is identified as T. remus Nixon，and the parasitism effect is good unedr natural condition. It has the potential to develop and utilize the local T. remus Nixon for the control of S. frugiperda population in the field.

Key words： Telenomus remus Nixon; morphological characteristics; molecular biological identification; Spodoptera frugiperda Smith; Ruili，Yunnan

Foundation item： National Key Research and Development Program of China（2019YFD0300105）; Yunnan Agricultural Joint Project（2017FG001（-083），201701YC0024）

0 引言

【研究意義】草地貪夜蛾（Spodoptera frugiperda Smith）又稱秋粘蟲、偽粘蟲，隸屬于鱗翅目（Lepidoptera）夜蛾科（Noctuidae）灰翅夜蛾屬（Spodoptera），是一種食性雜、繁殖速度快、控制難度大的跨國遷飛性農業害蟲（Johnson，1987;郭井菲等，2019）。我國于2018年12月11日發現該蟲從緬甸遷入（Sun et al.，2019），至2019年10月已在我國26個省、（自治區、直轄市）發生危害（姜玉英等，2019）。據專家預測，自2020年起該蟲將在我國長江流域、黃河流域和東北小麥和玉米等重要農作物主產區發生為害，嚴重威脅我國的糧食安全（吳孔明，2020）。據報道，草地貪夜蛾的自然控制天敵很多，如夜蛾黑卵蜂（Telenomus remus Nixon）（趙旭等，2020）、蠋蝽（Arma chinensis）（唐藝婷等，2019a）、益蝽（Picromerus lewisi）（唐藝婷等，2019b）和叉角厲蝽（Eocanthecona furcellata）（潘應拿等，2020）等。夜蛾黑卵蜂的形態特征最早由Nixon根據保存于馬來西亞吉隆坡的標本描述發表（Nixon，1937），本研究課題組在云南省瑞麗市玉米田發現了黑卵蜂寄生草地貪夜蛾卵塊現象，但至今未開展深入研究。因此，調查云南省瑞麗市自然寄生草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂種類，對各地草地貪夜蛾的生物防控具有重要意義。【前人研究進展】目前，我國對草地貪夜蛾的防治策略為化學防治與生物防治有機結合，且以化學防治為主。在生物防治方面，我國先后在臺灣和廣東等地發現夜蛾黑卵蜂可寄生灰翅夜蛾（Spodoptera）的多個種，如斜紋夜蛾[S. litura（Fabricius）]和甜菜夜蛾[S. exigua（Hübner）]等（Chou，1987;唐雅麗等，2010）。草地貪夜蛾入侵我國后，最早在廣東省的廣州和佛山市發現夜蛾黑卵蜂寄生其卵塊，田間自然寄生率達30%～50%（Liao et al.，2019），隨后香港、貴州和海南等地均發現夜蛾黑卵蜂寄生草地貪夜蛾卵塊現象（李志剛等，2019;盧輝等，2019;寧素芳等，2019;唐繼洪等，2020）。國內外利用不同寄生蜂對草地貪夜蛾進行防治方面均取得了進展，如美洲最早將夜蛾黑卵蜂用作生物防治寄生蜂（Carneiro et al.，2009;Pomari et al.，2013）;湯印等（2020）研究發現在云南省瑞麗市德宏州玉米和小麥上斯氏側溝繭蜂（Microplitis similis Lyle）、半閉彎尾姬蜂（Diadegma semiclausum Hellen）和斜紋夜蛾長距姬小蜂（Euplectrus laphygmae Ferriere）等寄生蜂可寄生草地貪夜蛾幼蟲，但田間自然寄生率均偏低，分別為12.0%、22.3%和5.3%;楊磊等（2020）報道草地貪夜蛾幼蟲的寄生蜂有120多種;趙旭等（2020）研究發現夜蛾黑卵蜂對晚播青儲玉米田草地貪夜蛾卵塊的寄生率最高可達100.0%，卵粒寄生率在80.0%以上。【本研究切入點】本研究團隊在云南省德宏熱帶農業科學研究所實驗基地發現黑卵蜂寄生草地貪夜蛾現象，并通過室內飼養該寄生蜂建立了室內實驗種群，但目前對其種類尚不明確。【擬解決的關鍵問題】采用形態觀察和分子生物學鑒定方法，對寄生于玉米田草地貪夜蛾卵塊的黑卵蜂種類進行鑒定，并系統調查該寄生蜂在玉米田間的自然寄生率，為其人工擴繁及利用本地寄生蜂等天敵開展草地貪夜蛾生物防治提供理論依據。

1 材料與方法

1. 1 野外調查與樣品采集

2020年夏季在云南省瑞麗市云南省德宏熱帶農業科學研究所（東經97°51′14″，北緯24°01′33″，海拔800 m）科研基地的玉米田開展草地貪夜蛾及其天敵調查，此前均未釋放過夜蛾黑卵蜂。發現草地貪夜蛾卵塊后，將帶卵塊的玉米葉片帶回實驗室進行飼養觀察。該玉米田前茬為玉米。

1. 2 寄生蜂實驗種群飼養

將草地貪夜蛾卵塊單塊置于10 cm小試管中，用棉花團封口，放入溫度（25±1）℃、光周期L∶D=14 h∶10 h、濕度（75±5）%的人工氣候箱中飼養。每日觀察卵塊孵化情況，先將孵化的草地貪夜蛾幼蟲移出置于塑料盒中，添加人工飼料繼續飼養至成蟲，以確保所采卵塊是草地貪夜蛾;卵寄生蜂羽化后，在試管中加入新鮮草地貪夜蛾卵塊或斜紋夜蛾卵塊供其產卵，繼續繁殖后代并建立寄生蜂實驗種群。

1. 3 寄生蜂形態和分子生物學鑒定

田間采回寄生蜂卵塊羽化的寄生蜂在所提供的新鮮卵塊上產卵幾天后死亡，取其雌雄蜂各1頭，用QIAGEN Blood & Tissue試劑盒（德國）根據無損法提取DNA（Taekul et al.，2014），保留提取過DNA的樣品作為憑證標本，供形態鑒定。使用尼康SMZ25體式鏡聯用DS-Ri 2數碼照相系統（日本）對憑證標本進行拍攝，憑證標本保存于中山大學（廣州）。

獲得全基因組DNA后，使用通用引物（COI-F：5'-CAACATTTATTTTGATTTTTTGG-3'和COI-R：5'-TCCAATGCACTAATCTGCCATATTA-3'）對線粒體基因COI進行PCR擴增（Simon et al.，1994）。PCR反應體系50 ?L：DNA模板1 ?L，上、下游引物（10 ?m/?L）各1 ?L，金牌Mix 45 ?L。反應體系置于Eppendorf的Mastercycler PCR儀進行擴增。擴增程序：94 ℃預變性3 min;94 ℃ 30 s，50 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s，進行35個循環;72 ℃延伸5 min，4 ℃保存。PCR產物經1.0%瓊脂糖凝膠電泳檢測后委托北京擎科新業生物技術有限公司進行純化并用桑格測序法（Applied Biosysttems 3730XL測序儀，美國）進行雙向測序。獲得的原始序列在Geneious軟件中進行拼接并檢查是否含終止密碼子，排除假基因。對獲得的COI序列與Liao等（2019）所用的部分序列（共16條）進行比對分析。在Geneious軟件中用MUSCLE Alignment算法對序列進行并對，并用RAxML構建最大似然法進化樹，以近源種Telenomus dolichocerus為根。

1. 4 卵寄生率調查

在田間自然條件下，采用五點取樣法調查玉米田塊中草地貪夜蛾卵塊的寄生率，調查面積約0.33 ha，每個樣點調查50株玉米，連續調查15 d。詳細記錄田塊中卵塊總數和被寄生的卵塊數;將卵塊帶回實驗室，在體視顯微鏡下觀察卵粒總數和被寄生卵粒數;分別計算卵塊寄生率（被寄生卵塊數/卵塊總數×100%）和卵粒寄生率（被寄生卵粒/卵粒總數×100%）。

1. 5 室內寄生率調查

試驗在光照培養箱溫度（27±1）℃、相對濕度60%～70%、光周期L∶D=14 h∶10 h條件下進行。挑選新鮮（卵殼表面光亮、卵粒飽滿）的斜紋夜蛾卵塊，計數后放入玻璃試管中，然后按照蜂卵比1∶50分別接入24 h內羽化的夜蛾黑卵蜂雌蜂，并放入滴有1滴10%蜂蜜水的棉條為其提供營養，同時塞好棉塞，標明日期。卵塊被寄生24 h后將夜蛾黑卵蜂趕出。寄生3～4 d后每天觀察有無幼蟲孵化，若有孵化幼蟲將其挑出并計數，寄生5 d后在體視鏡下觀察寄生情況，卵粒變灰色或變黑色的為寄生狀態，記錄寄生卵粒數。分別統計夜蛾黑卵蜂寄生斜紋夜蛾卵后的夜蛾黑卵蜂寄生率和羽化率，重復9次。

1. 6 統計分析

試驗數據采用Excel 2016和SPSS 20.0進行統計分析。

2 結果與分析

2. 1 形態特征鑒定結果

將采集到的草地貪夜蛾卵塊置于人工氣候箱中進行培養，觀察到被寄生蜂寄生的草地貪夜蛾卵粒顏色逐漸加深，寄生蜂在卵內完成個體發育后，從卵中羽化飛出。該卵寄生蜂的形態特征（圖1）與Nixon（1937）和Chou（1987）描述的夜蛾黑卵蜂基本一致，表現為：雌雄性體色均為黑色，體長0.5～0.6 mm;頭橫寬，且寬于胸部;頭部幾乎光滑;復眼散生短毛;雌性觸角11節，第3～6節念珠狀，第8～11節膨大成棒狀;雄性觸角12節，索節念珠狀，胸部背面具細網紋，腹部稍長于胸部，第1～2背板具短縱脊溝，其余各節光滑。

2. 2 分子生物學鑒定結果

本研究通過測序獲得的雌雄蜂2條COI序列（T._remus_China_RL_F和T._remus_China_RL_M）完全一致，并與GenBank數據庫中標記為Telenomus remus的序列具有99%的一致性。基于COI序列的最大似然法進化樹分析，結果（圖2）發現在我國云南省瑞麗市發現的夜蛾黑卵蜂種群在遺傳上與巴基斯坦種群（T._remus_Pakistan_KY835081）更近緣。

2. 3 田間寄生率調查結果

對田間夜蛾黑卵蜂自然寄生草地貪夜蛾卵塊的寄生率調查結果（表1）表明，8月16日和8月19日的卵塊寄生率和卵粒寄生率均為0，8月20日的卵塊寄生率和卵粒寄生率均為57.1%，其他時間調查的卵塊寄生率和卵粒寄生率均較高，其中，最高卵塊寄生率和卵粒寄生率分別為100.0%和99.9%，平均卵塊寄生率和卵粒寄生率分別為84.7%和83.6%。說明自然條件下夜蛾黑卵蜂對草地貪夜蛾卵具有較強的寄生效果。

2. 4 室內寄生率觀察結果

由表2可知，夜蛾黑卵蜂在室內對斜紋夜蛾卵粒的寄生率較高，平均為95.96%，其中最低寄生率為87.94%，最高寄生率達100.0%;而寄生后夜蛾黑卵蜂的羽化率較低，9個重復平均為70.91%。其中，寄生卵粒數較多（401粒）時的羽化率最低，僅為46.13%，寄生卵粒數最少（215粒）時的羽化率最高，為98.14%，說明室內飼養溫度（27±1）℃、相對濕度60%～70%與田間不同可能影響夜蛾黑卵蜂的羽化。

3 討論

夜蛾黑卵蜂是草地貪夜蛾、斜紋夜蛾和甜菜夜蛾等鱗翅目夜蛾科害蟲的重要寄生性天敵（Nixon，1937;趙旭等，2020）。本研究在云南省瑞麗市玉米田間發現的可寄生草地貪夜蛾的卵寄生蜂經形態觀察和分子生物學鑒定，確定為夜蛾黑卵蜂，其在遺傳上與巴基斯坦種群更近緣。該發現為利用本地夜蛾黑卵蜂開展草地貪夜蛾生物防治提供了重要的理論依據。

生物防治是持續控制草地貪夜蛾的有效途徑之一，國外主要利用寄生性天敵進行防控（唐璞等，2019）。Cave（2000）研究發現，每公頃玉米地釋放5000～8000頭夜蛾黑卵蜂可完全控制草地貪夜蛾為害。我國最早于2009年在廣州大蔥田的甜菜夜蛾卵塊發現有夜蛾黑卵蜂寄生，但目前針對夜蛾黑卵蜂的研究主要集中在生態學特性方面（唐雅麗等，2010;楊瑩等，2012;霍梁霄等，2019;太紅坤等，2019;朱凱輝等，2020），以夜蛾黑卵蜂對草地貪夜蛾進行田間規模化防控應用較少（李志剛等，2019;寧素芳等，2019;張柱亭等，2019;朱凱輝等，2020）。本研究發現，在云南省瑞麗市玉米田中夜蛾黑卵蜂對草地貪夜蛾的平均卵塊寄生率和卵粒寄生率分別為84.7%和83.6%，在室內條件下發現其對斜紋夜蛾的平均卵塊寄生率達95.96%，因此認為夜蛾黑卵蜂是一種在當地極具開發應用潛力的寄生蜂，但夜蛾黑卵蜂寄生后羽化率偏低，平均僅為70.91%，可能與室內溫度不適宜其羽化有關。此外，在相同飼養條件下，9個重復夜蛾黑卵蜂的羽化率差異較明顯，且呈現卵粒較多時羽化率最低而卵粒最少時羽化率最高的現象，可能是由草地貪夜蛾卵粒偏多則卵粒內的營養物質不能滿足寄生蜂生長需求而引起，具體原因有待進一步探究。

云南省瑞麗市屬于熱帶地區，其南亞熱帶季風氣候適宜全年種植玉米（太紅坤等，2019），草地貪夜蛾可常年發生為害，采自云南省瑞麗市的夜蛾黑卵蜂在田間對草地貪夜蛾卵塊寄生率最高雖達100.0%，但在田間將其應用于草地貪夜蛾的生物防治仍需系統研究其種群擴繁和釋放技術并進行防效評價，其種群繁育及寄生溫度和濕度等條件也需經優化篩選，才能發揮其在熱帶地區田間的應用潛力。

4 結論

在云南省瑞麗市玉米田間發現的草地貪夜蛾卵寄生蜂為夜蛾黑卵蜂，在自然條件下對草地貪夜蛾卵塊的寄生率較高，具有開發應用為防控田間草地貪夜蛾種群寄生蜂的潛力。

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（責任編輯 思利華）