黃土高原生物土壤結皮研究進展與展望*

張丙昌，武志芳，李 彬

（山西師范大學地理科學學院，山西臨汾 041004）

黃土高原地區位于我國中北部（32°~41°N，107°~114°E），總面積約64.87萬km2。 黃土高原地形地貌復雜多樣，溝壑縱橫，黃土物質疏松，易遭受侵蝕，是典型的生態脆弱敏感區和世界上水土流失最嚴重的地區，也是我國生態恢復和生態文明建設的重點區域[1-3]。黃土高原在退耕還林后，植被多是以檸條、沙柳、小葉楊為主的人工植被（圖1a，圖1b），在黃土高原許多地區植被不連續的空地上，普遍存在生物結皮（圖1c），其生長和發育有效地改變了土壤結構[4]。

生物結皮是干旱半干旱地區景觀的重要組成之一，它是由隱花植物如細菌、藍藻、真核藻類、真菌、地衣、苔蘚植物與土壤表層顆粒膠結形成的復雜的有機復合體，其發育過程改變了土壤的物理、化學和生物學特性，進而對徑流入滲、土壤侵蝕、土壤水分蒸發、地球化學循環和生物多樣性等均具有獨特的生態功能[5-6]。黃土高原的生物結皮與世界荒漠區的生物結皮生物組成、膠結方式相同，它們均是由微生物類群和地衣、苔蘚孢子植物類型與土壤顆粒結合成的有機復合體[5，7-8]；在生態功能上，生物結皮在不同區域均能維持地表穩定性和增加土壤養分[4，6，9]。然而，黃土高原生物結皮在生態功能上與荒漠區生物結皮又存在明顯的區別，在黃土高原上，在不同生境中廣泛發育著不同類型的生物結皮（圖2），它們能有效地消減降雨動能和徑流的沖刷，減少甚至完全控制土壤流失[10-11]；而在荒漠區，生物結皮則在防治風蝕、維持地表穩定性上發揮著重要功能[12-14]。本文對生物結皮類型與演替、黃土高原生物結皮的物種多樣性、生態功能以及生物結皮的人工培養與生態恢復問題進行了綜述，旨在對未來研究提供參考。

1 生物土壤結皮類型與演替

在干旱半干旱區，生物結皮在裸地上開始形成后，在適宜條件下會進一步地發育和演替，一般而言，根據生物結皮的優勢物種組成，可將生物結皮分為藻結皮、地衣結皮、苔蘚結皮，在發育過程中也有一些混生結皮存在，如藻-地衣混生結皮、地衣-蘚混生結皮[15-18]。生物結皮未形成的階段是裸沙或裸土階段，此階段土壤表面沙粒松散，藻類和微生物量均很低[19]。一些耐貧瘠的細菌類群如古菌門、藍藻門、放線菌在裸沙階段占較高比重，同時，一些耐極端環境的絲狀藍藻如具鞘微鞘藻（Microcoleus vaginatus）在裸土中逐漸殖入，一些絲狀藍藻開始和土壤顆粒捆綁粘結在一起，形成淺色藻結皮，厚度約為1~3 mm，在荒漠區域淺色藻結皮的主要物種以微鞘藻（Microcoleusspp.）的絲狀藍藻等占優勢[20-21]。當結皮進一步發育，顏色逐漸變深，呈深色或黑色，結皮增厚，形成深色藻結皮，此階段具異形胞的固氮藍藻種類和數量增多，如念珠藻（Nostocspp.）、偽枝藻（Scytonemaspp.）、單岐藻（Tolypothrixspp.），另外一些球形藍藻和真核藻類逐漸增多[5]。深色藻結皮藻類物種多樣性明顯增多，在發育過程中藍藻或綠藻與真菌結合形成藍藻地衣或綠藻地衣，逐漸發育成地衣結皮[22-23]。藻結皮和地衣結皮在發育過程中，土壤肥力和持水能力進一步增強，為苔蘚植物的生長提供了適宜的生境條件，苔蘚植物逐漸殖入、擴繁并最終占據優勢，進而演替成為蘚結皮[24]。在荒漠區域，生物結皮演替速率 很慢，從結皮開始形成到發育為成熟結皮需幾十年時間[6，15]，而在水分條件相對較好的半干旱區，如黃土高原，生物結皮演替速度顯著加快，整個演替一般在一年或幾年即可完成[25]。

研究者在不同研究區開展了生物結皮演替機制及微生物多樣性的研究，研究普遍認為，生物結皮發育影響了土壤理化性質，尤其是顯著提高了土壤養分，改善了土壤結構[6]，從而使生物結皮的不同演替階段具明顯的生境異質性，導致微生物群落多樣性的差異[22-24]，如藍藻和古菌群落在生物結皮的早期演替中發揮著重要的生態功能，而在后期演替過程中，異養細菌和真菌多樣性和生物量更豐富[15，22-23，25-26]。

2 黃土高原生物結皮的物種多樣性

在黃土高原，在生物結皮物種多樣性的早期研究中多關注蘚類植物[28]。苔蘚結皮在黃土高原陜北水蝕風蝕交錯區占絕對優勢，蘚結皮主要分布在干擾少、侵蝕弱、水分好的梁峁坡或梁峁頂上[27-28]。流域內蘚類共有2科8屬13種，狹網真蘚（Bryum algovicum）、真蘚（Bryum argenteum）、尖葉對齒蘚（Didymodon constrictus）分布最廣[28]。微環境對苔蘚結皮的發育有顯著影響，蘚結皮在沙地呈連片分布，蘚結皮在黃土的覆蓋度相對低于沙地；因蘚類植物喜陰濕的環境，灌叢下有利于蘚結皮的發育，在陰坡蘚結皮的覆蓋度和厚度均高于陽坡[28]。

隨著研究的深入，研究者開始關注微生物多樣性在黃土高原生物結皮的重要作用，并進行了積極的探討。藍藻是生物結皮中的重要光合微生物類群，主要存在生物結皮的早期階段，在生物結皮的形成和發育中發揮著重要功能。通過培養手段，楊麗娜[29]對黃土高原生物結皮中的藍藻進行了初步研究，發現藍藻5目5科13屬76種，其中多數種類是以顫藻科占優勢的絲狀顫藻，約占87%。通過對黃土高原水蝕區、水蝕風蝕交錯區、風蝕區生物結皮藍藻的進一步研究，發現藍藻Shannon-Weiner多樣性指數和豐富度均表現為水蝕風蝕交錯區>水蝕區>風蝕區，水蝕風蝕交錯區、水蝕區和風蝕區的優勢物種分別是阿氏鞘絲藻（Lyngbya allorgei）、含鈣席藻（Phormidium calciola）和顆粒顫藻（Oscillatoria granulata），與其他荒漠區域類似，黃土高原生物結皮的藍藻多樣性與土壤質地、土壤pH、氣候等環境因子密切相關[30-31]。在微生物的培養中發現，黃土高原生物結皮對微生物數量具有顯著的影響，生物結皮中土壤微生物數量顯著高于無結皮，在垂直分布上，結皮層的細菌和微生物總數量顯著高于結皮下不同土壤層次，放線菌和真菌也呈明顯下降趨勢[32]。隨著實驗手段和技術的快速發展，研究者利用高通量技術對生物結皮微生物多樣性進行進一步探討，發現黃土高原蘚結皮中的細菌群落以酸桿菌門（24.3%）、變形桿菌門（23.8%）、綠彎菌門（15.8%）、放線菌門（14.5%）為主。真菌群落則以子囊菌門（68.0%）和擔子菌門（23.8%）為主[33]。蘚結皮細菌菌落數量遠高于無結皮土壤，分別為固定沙地和流動沙地的2.29倍和4.41倍，真菌密度分別為固定沙地和流動沙地的2.76倍和6.41倍。細菌和真菌的物種豐富度也顯著高于沙地。蘚結皮群落中細菌和真菌數量多、多樣性高，細菌和真菌通過提高土壤肥力而在生態系統功能中發揮著重要作用[33]，這與荒漠區的研究結果相類似[23，25]。磷脂脂肪酸的證據表明生物結皮演替提高微生物群落的豐度，蘚結皮階段微生物群落具最高的豐度和結構復雜性。在結皮演替過程中，微生物多樣性升高，微生物群落結構發生明顯變化，細菌/真菌和G+/G–比例在結皮層均呈降低趨勢，這表明真菌和革蘭氏陰性菌在結皮演替過程中呈升高趨勢，而細菌和革蘭氏陽性菌比例下降[34]。生物結皮微生物的生物量和多樣性受干擾強度影響，中等強度的干擾有利于提高土壤養分和微生物量和微生物（細菌、AM真菌和總微生物）多樣性，而嚴重的干擾將顯著降低土壤養分和微生物豐度[35-36]。

近年來，生物結皮微生物多樣性的研究逐漸從描述階段轉向生態過程和多樣性形成機制的探討[37-39]；同時，在土壤關鍵元素循環過程發揮重要作用的微生物功能群已成為微生物生態學的研究熱點[40-42]，并且微生物多樣性逐漸和生態功能結合在一起。在黃土高原，生物結皮還缺乏調控關鍵元素轉化過程的微生物功能群的研究，微生物多樣性的形成機制也有待于深入探究。

3 生物結皮生態功能

生物結皮在干旱半干旱地區發揮著極為重要的生態功能，國內外學者在研究生物結皮物種多樣性的同時，對生物結皮的生態功能或多功能屬性的關注越來越多[43]。在黃土高原，主要集中在生物結皮的土壤肥力和水土保持效應上[27，44]。黃土高原在退耕還林還草恢復措施實施后，生物結皮廣泛發育，其存在對降雨入滲、水蝕風蝕以及植物生長等具極大的影響，尤其對黃土高原的水土保持發揮著重要功能[7，34，44]。

3.1 提高土壤肥力

生物結皮通過其光合生物和固氮微生物對碳氮的固定作用、以及對大氣顆粒和降雨養分的捕獲作用顯著提高土壤養分含量已成為研究共識[5，45]。在黃土高原的水蝕風蝕交錯區，研究發現自然和人工生物結皮的發育對土壤有機質、全氮和速效氮、全磷和有效磷、速效鉀均有顯著的貢獻，在退耕地中也發現生物結皮的發育迅速提高了土壤全磷、有效磷和速效鉀含量，蘚結皮的C、N、P含量較藻結皮分別增加了161%、127%和9%[4，44，46]。姚春竹等[48]將黃土高原生物結皮土壤有機質和全氮的積累過程以發育13年為界限分為快速增長和趨于穩定兩個階段，結皮發育13年后土壤有機質和全氮含量分別為25.41 g·kg–1和1.34 g·kg–1，是一年以內撂荒地的5.05倍和3.72倍；生物結皮層明顯增加了土壤碳氮比，結皮層發育15年其土壤碳氮比最高（11.8），表明生物結皮對有機碳固定的速率高于氮固定速率。在荒漠生態系統中，隨著結皮的演替，其固碳和固氮能力急劇增加，演替后期的藻類-地衣混生結皮的年固碳量和固氮量較以具鞘微鞘藻為優勢的藻結皮分別高20倍～30倍和3倍～4倍[5，46]，生物結皮在荒漠生態系統凈初級生產力的貢獻高達9%，其固氮量約占全球陸地生物氮固定的27%～53%[41，49]。

3.2 促進養分代謝

研究者在研究生物結皮養分特征的同時，對在土壤元素生物化學循環中發揮著重要作用的土壤酶有較多的關注。研究表明，生物結皮不僅能顯著提高表層土壤有機質和土壤養分的含量，同時也顯著提升了碳、氮、磷相關的土壤酶活性[19，49-50]。在黃土高原水蝕風蝕交錯區，生物結皮層的土壤堿性磷酸酶、脲酶和過氧化氫酶活性明顯高于結皮下層[46]；黃綿土蘚結皮中的蔗糖酶、堿性磷酸酶、脲酶和蛋白酶活性是無結皮土壤的20.7倍、7.6倍、2.4倍、2.4倍，而風沙土蘚結皮這四種酶活性較無結皮土壤提高了22.3倍、22.2倍、3.5倍、2.0倍，蘚結皮中蔗糖酶和堿性磷酸酶表現出更快的增長速度[51]。

在土壤生態系統中，土壤微生物驅動了碳氮循環多個重要代謝過程，如碳循環主要有碳固定、甲烷代謝和碳降解過程[42]，而氮循環則包括固氮、硝化、反硝化、厭氧氨氧化、氨同化/異化還原、氨化和同化作用等過程[52]。同時，土壤功能微生物在磷元素循環過程（有機磷礦化、無機磷溶解、磷同化）中也扮演著重要角色[53]。研究者在黃土高原中已開展了部分生物結皮微生物多樣性的相關研究[29，33-34]，但在生物結皮功能微生物多樣性還有待于深入研究，以期解讀黃土高原生物結皮生態過程的微生物學機理。

3.3 生物結皮抗侵蝕功能

土壤侵蝕是黃土高原最嚴重的環境問題，生物結皮不僅對土壤養分和酶活性具有顯著影響，而且在增加土壤結構的穩定性、有效地減少或避免土壤侵蝕的發生與發展均起著關鍵作用[54-56]。隨著研究的深入，對生物結皮抗侵蝕機理的認識越來越清楚。研究表明，生物結皮通過生物覆蓋層和生物量形成的直接物理保護以及通過間接改變土壤性質來提高土壤的抗侵蝕性[57]。蘚結皮抗侵蝕效果優于混合結皮；隨著結皮蓋度的增加，土壤抗蝕性能增強[58]。苔蘚覆蓋度或生物量為36% 和1.22 g·dm–2，是生物結皮抵抗徑流侵蝕的重要臨界值，在苔蘚覆蓋量小于36%的生物結皮發育早期，藍藻在抵抗徑流侵蝕方面發揮主要作用，其抗性與藍藻生物量正相關；當苔蘚覆蓋度或生物量超過36% 和1.22 g·dm–2，生物結皮可以完全保護土壤免受徑流侵蝕[57，59]。此外，土壤有機質和土壤凝聚力的提高對減少侵蝕也非常重要，如以蘚結皮和藍藻結皮的生物有機質含量分別為裸地的4倍，生物結皮較裸地含有更多的細顆粒（<0.01 mm）和更少的粗顆粒（0.05～0.25 mm），土壤粒徑變細，土壤黏結力進一步增大，同時對>5 mm的水穩性團聚體的形成具有促進作用，使土壤水穩性團聚體由小向大轉變，土壤抗剪切強度明顯加強，從而提高了土壤抗侵蝕能力[55，60]。生物結皮的演替在很大程度上增加了地表粗糙度，在降雨過程中生物結皮增加入滲，減少徑流[56]；室內模擬實驗表明，生物結皮在坡度5°、雨強46.8 mm·h–1、歷時1 h的模擬降雨下可減少49%～64%的徑流、消除土壤侵蝕[61]；相對于裸土坡面，野外人工培育的生物結皮在降雨時能夠顯著延長坡面初始產生徑流時間，抑制坡面產流產沙，可降低21%～78%的坡面徑流量和77%～95%的產沙量[11，44]。在農田中，農業措施也影響生物結皮的入滲和徑流，如輕度和中度翻耙生物結皮可以促進入滲，減少徑流，而中度翻耙生物結皮入滲和減少徑流能力明顯下降[61]。

4 人工生物結皮與黃土高原生態恢復

近年來，研究者在脆弱生態系統開展了大量土壤侵蝕與生態恢復的相關研究工作[62-64]。在黃土高原，對生物結皮的人工培養和生態恢復開展了大量工作，研究主要以生物結皮中蘚類植物為培養材料，在黃土高原水蝕風蝕交錯區和風蝕區通過施加人工措施（如遮陽、澆水、覆膜、添加菌液或營養液）在野外對苔蘚進行小規模的接種，結果發現水分對蘚結皮的生長限制作用最明顯，添加混合藻液（小球藻和硅藻）和芽孢桿菌對人工生物結皮的形成和發育具積極的影響，使蘚結皮的蓋度和厚度增加[65-67]。蘚結皮蓋度、植株密度和生物量隨表層土壤含水量和接種量的提高逐漸增加，蘚類植物的營養液（如Hoagland，改良Knop、Part、MS等營養液）和糖類（蔗糖、葡萄糖、甘露醇）均能在不同程度上提高蘚結皮的蓋度、植株密度和生物量，蘚結皮的發育速度與光照強度呈負相關關系[68]。研究者對人工生物結皮開展了生理學和生態學研究，如生物結皮對失水-再水合和熱脅迫的生理響應和水土保持效應。肖波等[45]通過撒播粉碎后的蘚結皮，培育1個雨季即可形成蓋度高達 30%～60%的蘚結皮。蘚結皮的室內人工培養發現，結皮團塊粉碎接種更有利于蘚結皮蓋度的形成；蘚結皮在500～750 g·m2的接種量時，其蓋度和蘚類植株密度較高；17 ℃是蘚類植物的生長和蘚結皮恢復的最適溫度；土壤田間持水量大于60%時利于蘚結皮的形成和發育[69]。與荒漠區相比，黃土高原相對較多的降雨條件為生物結皮的恢復提供了有利條件，生物結皮的人工培養亟需在黃土高原更大范圍內推廣，如礦山開采后的土地修復或退耕地。然而，依靠利用自然生物結皮粉碎后直接接種將會破壞大量的生物結皮，形成新的生態脆弱區，不利于生態恢復。蘚結皮在小規模的室內和野外培養中取得了一定的成功，但多處于方法探索階段，人工培養的蘚類植物與不同微生物類群和非生物因子的相互作用關系有待于進一步深入探討，以期獲得突破性進展。

5 研究展望

生物結皮是黃土高原的重要組成和典型景觀，在生態系統穩定性和水土保持功能中發揮著重要作用。近20年來，國內學者系統研究了黃土高原生物結皮土壤養分、抗侵蝕性和蘚結皮的人工培育，近幾年對生物結皮中的微生物多樣性亦開展了詳細的研究，為后期深入研究奠定了堅實基礎。然而，在生物結皮的演替機制、生物結皮微生物功能群與養分轉化規律、生物結皮不同生物類群之間以及生物結皮與維管植物的相互作用關系還缺乏深入研究。未來的研究在以下方面仍需進一步加強：1）加強黃土高原生物結皮微生物多樣性的系統研究，微生物多樣性由描述性工作向機理性研究轉變，如對生物結皮演替過程的微生物群落結構、群落物種共存和構建機制可進一步深入研究；2）深入開展生物結皮的功能微生物多樣性及其對碳、氮、磷關鍵元素生物地球化學循環的驅動作用的相關研究；3）進一步研究生物結皮中不同生物類群的種間關系，如微生物（自養微生物-異養微生物）-孢子植物（地衣、苔蘚）-種子植物之間的相互作用，在區域內篩選出適宜的喬-灌-草-生物結皮相結合的組合模式；4）深入研究生物結皮藍藻、真核藻類和苔蘚對培養基質、水分、溫度、關鍵養分（N、P、K）、pH等關鍵環境因素的響應機制，在實驗室或野外建立起生物結皮培養技術體系，為更好地利用人工生物結皮開展生態修復奠定理論基礎。