性比自調節：捕食性天敵異色瓢蟲爆發成因*

王雪，付雪，，賽序岐，王佳佳，于慧齡，葉樂夫

1. 東北農業大學農學院，黑龍江哈爾濱 150030

2. 黑龍江大學現代農業與生態環境學院，黑龍江哈爾濱 150080

異色瓢蟲Harmonia axyridis是多種害蟲的優良捕食性天敵，在生物防治上發揮著重大作用。然而，由于其極強的生存能力和競爭能力，異色瓢蟲在作為天敵引入后， 可能會發展為入侵物種［1-2］。在入侵地，異色瓢蟲的爆發［3］極大地威脅了當地其他天敵種群［4-5］。研究表明，異色瓢蟲爆發機制的外部因素為其獵物的豐富度，如眾多種類的蚜蟲［6］，內部因素可能為其超強的適應力及兩性繁殖的特點。而在種群繁殖中，成蟲性比的變化與最佳性比的關系將影響到昆蟲種群的數量發展。

自然界中，昆蟲種群受溫度、擴散能力及種群競爭強度等多種因素影響，性比總是處于波動狀態。溫度升高時，雌雄個體間死亡率不同［7-8］，導致種群性比偏倚［9］。在雄性個體擴散能力弱于雌性的許多分類學類目中，雌性個體比例高［10］，而且根據當地雄性競爭程度，許多種群會調整后代性比［11］。當雌性個體受到營養條件差等環境壓力時，其后代雄性比例也會增加［12］。昆蟲種群的性比變化對成蟲及子代都將產生連鎖影響，包括交配行為、產卵量及個體壽命。

研究表明，隨著雄性個體比例增加，未交配雌性個體比例將下降［13］，當性比輕微偏向雄性時（雄雌比接近2∶1），挑釁、交配與防御行為頻次增加，但當雄蟲比例繼續增加時，這些行為的頻次下降，當雄性比例非常高時，雄蟲的選擇性降低，交配率下降［14］。就產卵量而言，不同昆蟲種群的最佳性比不同，當白魔按蚊Anopheles alhirnanus與煙蚜夜蛾（別稱綠棉鈴蟲）Heliothis virescens種群中雌性個體比例較高時，產卵量最大［15-16］。而在斜紋夜蛾Spodoptera litura與種群密度較高的蔥蠅Delia antiqua種群中，升高雌性比例，總產卵量減少，產卵率下降［17-18］。在對美洲棉鈴蟲Heliothis zea的研究中也得出了相似結論，即種群中雄性個體比例增加時，產卵量增加［19］。然而，雖然日產卵量增加，雌性成蟲壽命縮短，結果總產卵量不受影響［20］。相應地，種群性比對壽命也有影響，因為交配會使得營養更多流向生殖系統（如卵子發生和成熟），使得雌性壽命顯著縮短［21-24］。

我們之前的研究表明，亞致死劑量殺蟲劑將使異色瓢蟲發育歷期延長，蛹重下降［25］，進而可能影響到種群的性比，當昆蟲種群性比變化時，將對種群當代及子代的許多生物學指標造成影響。探究這種影響不僅能對異色瓢蟲田間釋放防控害蟲及人工飼養工作起到指導作用，而且可能解釋異色瓢蟲在各類農林生態系統中爆發成因。本試驗在實驗室條件下，設置了異色瓢蟲5 個性比組合，旨在探究性比對當代及子代的影響。尤其是，異色瓢蟲這種捕食性昆蟲能否在受到擾動而性比失衡后迅速做出響應，將性比調整至一個合適的水平以保證子代的繁殖力？

1 材料與方法

1.1 田間種群調查

2018年9月和2020年9～10月，于東北農業大學向陽農場、東北農業大學校園及黑龍江大學共調查8個異色瓢蟲種群，每次調查取樣方法為五點取樣法。

1.2 供試蟲源

大豆蚜為室內大豆苗（東農46） 飼養多年且未使用任何農藥的品系。異色瓢蟲采于東北農業大學試驗田向陽農場，在人工氣候箱內孵化并以大豆蚜飼養。飼養條件為：溫度（25±1）℃，RH 70%，光周期14 L∶10 D。

1.3 儀器

HPG-280HX 人工氣候箱； MOTIC SMZ-140 Series 連續變倍體解剖鏡。

1.4 試驗方法

1.4.1 成蟲性別配比從東北農業大學向陽農場采集回來的異色瓢蟲，在實驗室培養箱內以大豆蚜飼養，交配產卵后，取新孵化的幼蟲繼續飼養，直至成蟲。在解剖鏡下觀察成蟲，確定雌雄。按雌雄比1∶9，3∶7，5∶5，7∶3，9∶1 的比例，在直徑為15 cm 的培養皿中放置10頭成蟲，每天提供新鮮的充足（預實驗） 的大豆蚜并更換培養皿內濾紙，每個成蟲性別配比組合設5個重復。

1.4.2 成蟲與幼蟲觀測自成蟲產卵后，將卵塊取出，移至新的培養皿中培養箱內飼養直至孵化，隨機選取健康的新孵幼蟲15 頭，置于有充足大豆蚜的大豆葉片上，放入干凈的培養皿中單頭飼養，每天提供充足的大豆蚜并更換濾紙，設5 個重復。每天于8：00，14：00，20：00觀察并記錄幼蟲齡期。待飼養至成蟲后，在解剖鏡下觀察，確定雌雄并記錄。用于配對的成蟲飼養至死亡。

1.5 數據處理與分析

以上數據結果均采用SPSS 23. 0 數據處理軟件進行統計分析，用Excel 2016作圖。采用單因素方差分析LSD 法分析不同性別配比的成蟲產卵量及幼蟲發育歷期。對雌蟲壽命、孵化率、子代存活率以及雌率進行非參數檢驗，并進行顯著性檢驗（P＜0. 05）。雌蟲壽命采用線性回歸分析擬合。

每雌日增殖率＝（每雌產卵量×孵化率×子代存活率×子代雌率）/雌蟲世代歷期

每雌日增殖率，該參數可衡量昆蟲種群單位時間內繁殖的下一代的雌蟲數，它能用于比較種群下一代的增殖潛力。

2 結 果

2.1 自然種群雌性比例

3 個采樣地調查的8 個自然種群中，自然種群中樣本量為20～518 頭，雌率為0. 45～0. 66；均值±標準誤：0. 51±0. 02。除兩個種群抽樣量偏小，雌性比例為0. 45，0. 46，其他雌性比例幾乎都超過了0. 50。調查結果表明，在不曾施用殺蟲劑田塊或校園中， 異色瓢蟲雌性比例為(51±2)%（見圖1）。

圖1 自然種群雌蟲比率Fig. 1 Female adult proportion of field populations

2.2 不同性比人工種群增殖力

我們建立了由10頭異色瓢蟲組成的人工種群。

1） 單雌產卵量，雌雄數量相等時最大，顯著高于其他雌雄比例人工種群（F= 12. 864；df1= 3；df2= 16； 與5♀處理相比的P值：P3♀， P7♀＜0. 001；P9♀= 0. 006 ）。（F為方差分析中的F值，df1為處理自由度，df2為重復自由度，下同）。

2） 總體上， 雌性越多， 產卵量越大（F=29. 484；df1= 3；df2= 16；9♀與7♀處理相比P9♀-7♀=0. 003，9♀與5♀處理相比P9F-5F=0. 005，3♀與5♀，7♀，9♀處理相比P3♀-5♀，7♀，9♀＜0. 001），雖然5♀與7♀人工種群的產卵量無顯著差異。

3） 幼蛹歷期，5♀人工種群子代發育歷期顯著短于其他種群（16 d），7♀人工種群的最長（17 d）（F=3. 828；df1=3；df2= 16；5♀與3♀處理相比P5♀-3♀= 0. 043；5♀與7♀處理相比P5♀-7♀= 0. 006）。

4） 雌蟲壽命隨雄性個體比例減少而增加，雌性數量由3 增加到9，壽命約延長1. 1 倍（54～115 d ）（方差分析中，χ2=41. 192；處理自由度df=3；P＜0. 001），但5♀與7♀人工種群壽命差異不顯著。

5） 單雌增殖率，人工種群中雌雄數量相等時達到最大，平均每天可增加約2頭雌性個體，約為其他處理增殖率的2倍（見表1）。

表1 不同性比人工種群生命表參數1）Table 1 Life table parameters for artificial populations with different sex ratio

2.3 不同性比人工種群平均日增加數量和雌蟲壽命

1） 5♀5♂人工種群中，日均雌成蟲增加數量約為2頭，顯著高于其他處理（約為2倍）（見圖2）。

圖2 人工種群每雌日均增加雌蟲數Fig. 2 Daily increase of female adult individual on average

2） 隨雌蟲比例增加，雌蟲壽命顯著延長。其中，9♀種群中，雌蟲壽命最長，3 雌的最短。5♀與7♀種群間無顯著差異（見圖3）。

圖3 不同性比人工種群中雌蟲壽命Fig. 3 Life span of female adult in artificial populations with different sex ratio

3） 無論親代雌性占比高低，通過一代繁殖獲得的子代， 雌性占比都回歸到了0. 5 附近（見圖4）。

圖4 當代與子代成蟲雌蟲比率Fig. 4 Female adult proportion of parent and offspring generations

3 討 論

自然界中，異色瓢蟲種群性比變化，將引起子代種群結構的變化，而性比的變化可能是食物和光溫條件變化導致的。本試驗中，雖然實驗種群性比設置變化幅度較大，子代性比卻維持在0. 5左右， 這可能反映出實驗種群遭到的環境壓力相對較弱。當雌雄比為1時，異色瓢蟲人工種群將處于理想的生活狀態。此時，產卵量最大，孵化率和子代存活率較高，雌蟲壽命較長。在雌性比低的實驗種群中，種群規模一樣大，但生活狀態變差，如顯著縮短的壽命，以及隨之降低的每雌增殖率。然而，當雌性比例升高時，雖然雌蟲壽命延長，但產卵量明顯下降。

成蟲性比作為影響種群繁衍的一個重要因素，對產卵量、壽命及子代性比均有顯著影響。成蟲性比不同，導致了種群內交配等競爭壓力，而交配會消耗成蟲營養，使得雌蟲壽命縮短［21-24］。此外，在對白魔按蚊、煙蚜夜蛾等昆蟲的研究中，還發現了合適的成蟲性比可提高單雌產卵量［13，15-17］，這與本試驗結果一致。除了對當代成蟲的影響外，成蟲的性比對子代也產生了一定影響。報道指出，許多種群會根據當地雄性競爭程度調整后代性比［26］，曾有研究認為，雄性個體更偏好雌性后代，以更好地傳遞它們的基因［27-29］。智利小植綏螨Phytoseiulus persimilis交配過程中精子數量也可影響后代性比，交配時間為15～30 min 時，后代中雄性比例更高，而交配時間增長，雌性后代比例增加［30］。此外，雌性成蟲與年齡更大的雄性交配，也將導致類似結果［31］。據研究，水蚤類新孵化的幼蟲性別在早期發育中確定下來，內分泌干擾物使得大型蚤初孵幼蟲中雄性比例增加［32-37］。不同性比的蠋蝽Arma chinensis（Fallou） 成蟲交配繁殖一代后（3♀3♂，2♀4♂，4♀2♂），子代成蟲性比間無顯著差異，雌性占比約為0. 5［38］。這與本試驗結果一致，可能原因是世代間性比沒有直接的聯系。

異色瓢蟲為什么能夠入侵各種生態系統并且種群異常繁榮壯大，必定有不同于其他天敵昆蟲的特點。我們推測這種特點與其高繁殖力有關，首先，異色瓢蟲個體產卵量比較大，是因為其食物范圍廣，補充營養食物充足（花蜜和各種蚜蟲都算補充營養的來源）；而孵化率又比較高，可能是因為受精率比較高，雄蟲生育力比較強（雄性也會補充營養）。其次，雄蟲依靠嗅覺易于及時找到配偶［39-40］，交配時雄性精子的長時間傳遞［41］以及雄蟲的配后保護行為［42］都提高了受精成功率。最后，雄性成蟲期可以有多個配偶，也增加了繁殖力。

4 結 論

異色瓢蟲的最佳性比是1∶1，當異色瓢蟲種群受到擾動時，包括對特異性別明顯不利或有利的環境變化因素（逆境因子），這個物種在性比上會做出一定的響應，而且總能在逆境因子解除后通過一代繁殖，恢復到最佳性比，這種響應特點不僅在室內種群中得到驗證，也在自然種群的調查結果中得到廣泛支持。當異色瓢蟲種群為最佳性比時，繁殖力最強；而自然種群中性比總是接近最佳值，這可能是異色瓢蟲爆發的重要原因之一。