林齡對馬尾松人工林林下植物與土壤種子庫多樣性的影響

張洋洋，周清慧，許驕陽，魏鳴，陳繼豪，何偉，王鵬程，晏召貴*

1. 華中農業大學園藝林學學院，湖北 武漢430070；2. 武漢市農業科學院，湖北 武漢430065

林下植被（草本層、灌木層）作為森林生態系統的一個重要組成部分，在維護森林的多樣性、生態功能穩定性和持續立地生產力等方面具有獨特的功能和作用（何藝玲等，2002）。林下草本和灌木層的分布和生長特征受到林分喬木層的限制，也通過生命活動不斷改變著林下微環境，從而對整個森林生態系統的穩定、演替發展和生物多樣性維持起著重要作用（楊昆等，2006）。物種組成作為自然生態系統的基本屬性之一，是群落形成的基礎（王春玲等，2005）。在自然界群落演替過程中，物種多樣性對外界環境因子如光照（馬凱等，2011）、海拔（何艷華等，2013）、林齡（崔寧潔等，2014a，b；陳小紅等，2017；盤金文等，2019）和群落結構（茹文明等，2006）等影響均有明顯響應，其物種多樣性越豐富，對于外界干擾的抵御和干擾后恢復程度越好（王永琪等，2020）。研究人工林植物種類組成有助于明確其物種配比及組成結構，對深入理解森林群落恢復過程、提出科學經營管理模式等具有重要參考價值（盤金文等，2019）。

馬尾松（Pinus massoniana）屬松科（Pinaceae）松屬（Pinus）喬木樹種，是我國松屬樹種中分布最廣的一種，也是我國亞熱帶東部濕潤地區典型的針葉鄉土樹種（莫江明等，2002），具有發育快、耐干旱、耐瘠薄，適應能力強等特點，是南方低山丘陵區群落演替的先鋒樹種，也是荒山綠化造林的主要樹種（羅應華等，2013）。林齡是林分構造的重要因素，反映著森林群落的抗逆性、完整性及演替進程等狀況；林齡不同，其林下植物的多樣性具有差異性（崔寧潔等，2014b）。人工林為人類提供木材、減緩大氣CO2濃度上升、增加陸地森林覆蓋率和減緩人類對天然林依賴的同時，也出現一系列的生態問題，如生物多樣性下降、土地退化、生產力降低等，其核心是生物多樣性問題（朱琳，2010）。在人工林經營過程中，可根據不同林齡馬尾松林下物種生長狀況對林分進行人工干擾，林下植物多樣性隨林齡的變化會發生顯著改變，既標志著人工林演替的方向和進程，也預示著生態系統的恢復程度和穩定性（吳彥等，2004）。

目前，很多研究表明不同林齡的桉樹（Eucalyptus plantation）（羅潔賢等，2019）、杉木（Cunninghamia lanceolata）（巢林等，2015）等人工林林下植物的物種組成和多樣性會隨著林齡改變而變化，存在明顯差異和波動性，幼齡林階段物種豐富度明顯增加，但隨著林齡的增加，林分結構和環境因子的一系列改變，物種豐富度逐漸減少（Verma，2004）。土壤種子庫（soil seed bank）指存在于土壤表面和土壤中的全部存活種子的總和（Roberts，1981），也是土壤中種子聚集和持續的結果。它的存在將為植物群落的演替、受損生態系統的恢復提供繁殖體（劉琳等，2012）。土壤種子庫的時空分布格局特征對未來氣候變化情景下植被組成以及區域生物多樣性研究至關重要，更是影響群落自然更新過程中生產力變化的重要因子（陳曉麗等，2013）；作為植被天然更新的物質基礎，在生態系統中占有非常重要地位，被稱為“潛種群階段”（李國旗等，2013），在時間和空間尺度上，植被對土壤種子庫有直接或間接地很大影響（Bekker et al.，2010），與地上植被有密切關系。森林土壤種子庫與地上植被的相似性較高，可以促進樹木的再生（Dainou et al.，2011）。土壤種子庫的種子通過天然更新，又影響著植被組成及物種多樣性的維持。

物種豐富度和多樣性是群落生態學研究的重要內容之一，多應用于多樣性保護計劃及鑒別該區域是否需要保護（馬克平，1995）。對林下植物物種組成與種子庫多樣性的研究有助于探索林分演替過程與趨勢，較高的物種多樣性能增加人工林穩定性及群落生產力，促進生態系統功能的發揮（周潤惠等，2020），以不同林齡的馬尾松人工林替代其演替進程；此外，土壤種子庫中的種子能夠直接參與地上植被的更新和演替，探討馬尾松人工林在演替進程中林下植物多樣性的變化規律及演替趨勢，對于掌握地帶性植被恢復潛力、了解群落的物種多樣性具有重要意義。目前，基于不同林齡馬尾松林下植物多樣性與土壤種子庫多樣性的研究，尤其是兩者相似性分析方面鮮有報道，因此亟需開展該研究。本文通過對湖北省太子山石龍林場的4種不同林齡的馬尾松人工林林下草本和灌木層的主要植物物種進行調查，分析林下植物與土壤種子庫多樣性特征及相似性，擬為馬尾松人工林可持續發展的管理方式提供經營理論依據。

1 研究區概況

研究區位于湖北省荊門市京山縣境內太子山石龍林場的馬尾松林區（30°48′—31°02′N，112°48′—113°03′E），屬亞熱帶季風濕潤性氣候，冬春干旱，夏秋多雨，年平均降雨量 1094 mm，年均溫16.4 ℃，年無霜期240 d。土壤以黃棕壤為主，土層厚度20—60 cm，pH 6.0—6.8，森林資源豐富，喬木以馬尾松、杉木、濕地松（Pinus elliottii）、柏木（Cupressus funebris）、麻櫟（Quercus acutissima）等植物為主，灌木以雞矢藤（Paederia foetida）、野薔薇（Rosa multiflora）、菝葜（Smilax china）等植物為主，草本以薹草（Carex spp）、酢漿草（Oxalis corniculata）、茜草（Rubia cordifolia）、馬兜鈴（Aristolochia debilis）等植物為主。太子山的馬尾松屬于兩廣馬尾松（亦稱樅松），主要的撫育措施為擇伐（去大留小），從馬尾松林齡10—15 a進行第1次擇伐，此后每隔10年進行1次疏伐，直到馬尾松至成熟林階段為止（戴冬等，2019）。

2 數據來源與研究方法

2.1 樣地設置與調查

本研究采用樣地調查和時空替代相結合的方法進行，2018年在太子山石龍林場馬尾松人工林內，按照戴東等（2019）劃分方法，將選擇的同一海拔馬尾松人工林劃分為4種林齡：幼齡林（9 a）、中齡林（15 a）、成熟林（30 a）和過熟林（50 a），每個齡組設置3個30 m×30 m的樣地，共計設置12個標準樣地（表1）。

表1 樣地設置及林分狀況Table 1 Sample plot and forest conditions

2018年10月對每個標準樣地按S形曲線設置5個采樣點，設置5 m×5 m小樣方調查灌木層，同時設置1 m×1 m的小樣方調查草本層。調查指標：（1）灌木層（高度＜3 m）：測定所有胸徑＜3 cm的木本個體，記錄樣方內植物種類、高度、冠幅、株數/叢數、蓋度；（2）草本層：統計包括草質藤本和蕨類植物，記錄樣方內種類、高度、蓋度、株數/叢數。

2.2 植物多樣性測定

基于野外調查與數據收集，分別計算草本層、灌木層以及土壤種子庫的多樣性指數。物種豐富度Margalef（M）指數是簡單和相對可靠的度量方法，是一個群落或生境中物種數目的多寡，即為物種數目（吳彥等，2004）。Shannon-Wiener（H）指數是物種數和相對多度綜合形成的指數（李林等，2020），Simpson（D）指數反映了物種的集中程度，二者均是反映豐富度和均勻度的綜合指標，是描述物種多樣性最好的指數；均勻度指數通過度量物種分布的均勻程度來反映群落物種多樣性（王世雄等，2010），是表征物種分布均勻程度的 Pieolou（Jsw）、Alatalo（A）指數，群落內各物種的個體數（或重要值等）越接近，均勻度越大，反之越小。

各參數計算公式如下：

Margalef指數（馬克平，1994）：

Simpson指數（Simpson，1949）：

Shannon-Wiener指數（Shannon et al.，1949）

Pielou均勻度指數（Pielou et al.，1988）：

Alatalo均勻度指數（Alatalo，1981）：

式中：

S——群落所有物種數目總和；

N——所有物種的個體數總和；

Pi——物種i的相對多度；

Pi=Ni/N

2.3 土壤種子庫土樣采集與萌發

2018年10月下旬進行土壤種子庫樣本的采集。在每個樣地（30 m×30 m）沿坡頂到坡底設立土壤種子庫取樣樣線，每隔10 m設置一條樣線，共2條。每條樣線由坡上到坡底等距離設置2個取樣點，每個樣地4個取樣點。每組土樣的面積為50 cm×50 cm，土樣分兩層采集：枯枝落葉層（不遺漏種子）、土壤層（土層0—5 cm），分別放入已標記的塑封袋中，帶回實驗室備用，每樣地8袋土樣，總樣地共計96袋。

土壤種子庫及種子數鑒定采用種子萌發法（Archibold，1989），確定土壤種子庫的物種組成及其數量特征。將采集的土樣進行風干預處理，用2 cm孔徑土壤篩除雜物，經充分混合后鋪設在預先準備的直徑16.7 cm、高22.5 cm花盆內，在人工氣候恒溫培養室（25 ℃左右）進行。定時澆水，保持土壤適宜的濕度，從出苗起，每天記錄苗數和苗形態，待可辨認時進行物種鑒定（當植物種可被鑒別出時去除幼苗，鑒別以形態特征為依據）。當連續觀測3周無新幼苗出現，則認為土樣中所有種子已完全萌發。

2.4 相似性系數測定

土壤種子庫與地上植被之間相似性分析采用點對點分析方法，即每條樣線相似性系數取其 20個土壤種子庫采樣點與對應植被樣方的相似性系數平均值（周琳等，2013），相似性系數選用Jaccard定性相似性系數（CJ）（Jaccard，1912）、Sorensen定量相似性系數（CS）（王伯蓀等，1997），計算公式如下：

式中：

a——采樣點土樣中種子植物物種數；

b——采樣點對應植被樣方中種子植物物種數；

c——采樣點對應植被樣方共有的種子植物物種數（周琳等，2013）。

2.5 數據處理

采用Excel 2010和SPSS 20.0軟件進行數據處理與統計分析。采用單因素方差（One-way ANOVA）和多重比較（Multiple comparison，LSD）法進行林下植物多樣性和土壤種子庫多樣性分析（α=0.05）。

3 結果與分析

3.1 不同林齡馬尾松人工林林下物種組成

在調查的 12個樣地內，林下草本與灌木種類共有42科61屬69種，以薔薇科（Rosaceae）、豆科（Fabaceae）、蘭科（Orchidaceae）、茜草科（Rubiaceae）、禾本科（Poaceae）和忍冬科（Caprifoliaceae）為主，其中草本植物 23科 35屬36種；灌木植物19科26屬33種。

草本層中以薹草、酢漿草、茜草、馬兜鈴為優勢種，而灌木中以雞矢藤、野薔薇、菝葜、地錦（Parthenocissus tricuspidata）、山雞椒（Litsea cubeba）為優勢種。馬尾松人工林4個林齡階段的林下灌木層共有植物為野薔薇、菝葜、地錦、山雞椒等（表2）。

表2 不同林齡馬尾松人工林主要物種組成Table 2 Main species composition in different aged P. massoniana plantations

3.2 林齡對馬尾松人工林林下灌草多樣性的影響

3.2.1 豐富度指數

由圖1可以看出，不同林齡間的草本、灌木、總的灌草（草本和灌木）Margalef（M）指數變化趨勢一致，均隨林齡的增加，呈先升高后下降再略微升高趨勢，M值大小為15 a＞50 a＞30 a＞9 a，15 a馬尾松林下灌草M值最大，表明中齡林的馬尾松人工林林下灌草物種豐富度最高。多重比較分析表明，在不同植被類型中，9 a與15 a的M值存在顯著差異（P＜0.05），而30 a與50 a的M值差異不顯著（P＞0.05）。

圖1 不同林齡馬尾松人工林林下灌草豐富度指數Fig. 1 The species richness index of Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.2.2 多樣性指數

由圖2可以看出，不同林齡馬尾松人工林林下灌草H和D指數變化趨勢基本一致，均隨林齡的增加，呈先升高后下降趨勢。15 a馬尾松林下草本和總的灌草的H和D指數最大，均高于其它林齡，而灌木在H和D指數上存在差異。9 a馬尾松林下草本、灌木、總的灌草H和D指數均最小，且與其它林齡存在顯著差異（P＜0.05）。

圖2 不同林齡馬尾松人工林林下灌草多樣性指數Fig. 2 The species richness index of Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.2.3 均勻度指數

由圖3可以看出，不同林齡馬尾松人工林林下灌草的Jsw和A指數變化趨勢基本一致，隨林齡的增加，呈先升高后下降趨勢，與H、D指數變化趨勢相同。在草本、總的灌草中，15 a馬尾松林下Jsw和A指數均最大，而9 a時指數均最小；在灌木層中，Jsw和A指數變化趨勢一致，30 a馬尾松林下Jsw和A指數均最大，而50 a時指數均最小，且各林齡之間差異不顯著（P＞0.05）。

圖3 不同林齡馬尾松人工林林下灌草均勻度指數Fig. 3 The species evenness index of the Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.3 林齡對馬尾松人工林林下土壤種子庫多樣性影響

表3為不同林齡馬尾松人工林林下土壤種子庫M、H、D、Jsw和A指數大小。不同林齡下土壤種子庫M、H、D指數隨林齡增加，呈先升高后下降趨勢，與林下植物的豐富度及多樣性變化相似。30 a馬尾松林下M、H、D指數均最大，50 a馬尾松林下H和D指數均最小，表明成熟林中土壤種子庫物種豐富度及多樣性較高，過熟林表現較差。隨林齡的增加，Jsw和A指數變化趨勢一致，15 a馬尾松林下Jsw和A指數最大，而50 a時指數均最小。結合灌草植物物種豐富度及多樣性趨勢，表明隨林齡的增加，土壤種子庫在林分結構穩定后，其優勢種始終占優，但是其物種豐富度、多樣性、均勻度均呈現出不同程度的下降趨勢。經多重比較分析，30 a與9 a、50 a馬尾松林下的土壤種子庫多樣性均存在顯著差異（P＜0.05）。

表3 不同林齡馬尾松林下土壤種子庫多樣性Table 3 Diversity of soil seed bank under different ages of P. massoniana forest

3.4 馬尾松人工林林下灌草與土壤種子庫間相似性系數

地上植被是土壤種子庫中種子的來源，同時土壤種子庫也為地上植被的更新和演替提供基礎。由表4可以看出，不同林齡下Jaccard（CJ）和Soresen（CS）相似性系數隨林齡的增加，均呈先升高后下降趨勢，CJ和CS系數大小排序：15 a＞30 a＞50 a＞9 a；此外，9 a馬尾松林下灌草共有物種數最少，而15 a馬尾松林下灌草共有物種數最多。

表4 不同林齡馬尾松林下灌草與土壤種子庫相似性系數Table 4 Similarity coefficients of soil seed banks and herbs and shrubs in different Ages of P. massoniana Forests

4 討論

4.1 不同林齡馬尾松人工林林下物種組成及豐富度

植物群落是植物與環境相互作用的產物，會出現從先鋒階段到相對穩定頂極階段的演替過程，同時伴隨物種多樣性的變化（王世雄等，2010）。物種多樣性是衡量群落結構與功能復雜性的重要指標，反映在植被恢復過程中群落的組成、結構、功能、演替動態和穩定性（崔寧潔等，2014a）。隨著林齡的增加，林下光照、林地肥力等微環境因子發生改變，進而影響了林下植被結構與分布（羅潔賢等，2019）。在本研究中，馬尾松人工林林下植物在幼齡林（9 a）階段以喜光植物為主，如野薔薇、莢蒾、牡荊、火棘、地榆、馬兜鈴等（表 2）；在馬尾松幼齡林階段，灌木層生境特征表現為一個具有更高生物活性的凋落物，尤其是樹冠尚未完全展開時，光源充足，大量侵入的光源、水分和較高的土壤溫度，增加了凋落物分解速率，為大量喜光的先鋒植物和隨機種侵入提供有利條件（崔寧潔等，2014b；陳小紅等，2017），到林齡中后期（15、30、50 a）階段，透光率降低，種間光競爭增強，不耐蔭植物逐漸被淘汰，以耐蔭植物為主，如菝葜、地錦、鳳尾蕨、茜草、求米草、天門冬等（表 2）；因此，幼齡林以喜光類植物為主，而其它林齡以耐蔭植物為主。

在本研究中，不同林齡馬尾松人工林林下草本、灌木和總的灌草豐富度 Margalef（M）指數變化趨勢一致，呈先升高后下降再略微升高的波動性變化趨勢。15 a馬尾松林下灌草M值均為最大，之后M值開始下降（圖1），表明中齡林馬尾松物種豐富度最高，與盤金文等（2019）認為表明隨林齡的增加，馬尾松人工林物種豐富度指數先升高后下降結果相似；與崔寧潔等（2014b）認為中齡林林下物種豐富度指數最大，成熟林略有降低但明顯高于幼齡林的結果一致；同時，該結果符合“中期物種豐富度假說”，即在林分演替進程中，物種豐富度呈單峰模型，演替中期物種豐富度最高（Bazzaz，1975）。此外，馬尾松人工林林下植物豐富度指數與林分郁閉度有關，因此在馬尾松林經營過程中要定期進行疏伐、修理等措施，保持最佳的林分郁閉度，從而增加物種多樣性（魏天興等，2012）。

4.2 不同林齡馬尾松人工林林下植物物種多樣性

物種多樣性指數是利用簡單的數值來表示群落內種類多樣性的程度，可用來判斷群落或生態系統的穩定性，在一定程度上也可衡量群落的演替、探討群落的最優物種結構（Loucks，1970）。由于馬尾松人工林在發育過程中會造成棲息地的異質性，不同階段的植物多樣性表現不同（陳小紅等，2017）。在本研究中，馬尾松林下草本、灌木、總的灌草的Shannon-Wiener（H）、Simpson（D）指數變化幅度不同，但均呈先升高后下降趨勢，馬尾松林齡在15 a時，草本、總的灌草的H、D指數最大，其林下植物多樣性最大，均高于其它林齡階段。9 a馬尾松林下草本、灌木、總的灌草H、D指數最小，與其它林齡差異顯著（P＜0.05）（圖 2），表明隨林齡的增加，林齡中前期H、D指數呈快速增長趨勢，在中齡林階段物種多樣性最高，而中后期林分在發生演替過程中，由于林分垂直和水平的異質性特征，群落物種多樣性最大，但至群落演替后期，受優勢種影響，群落物種多樣性降低（Loucks，1970；Bazzaz，1975）。此外，馬尾松在林齡早期，林下植物受強光照、充足水分和較高土壤溫度的影響，增加了凋落物分解速率，同時因馬尾松樹冠尚未完全展開，林分中的喜光灌木和草本迅速萌發，促進林下物種繁衍和擴張，M、H、D指數持續增加。隨林齡的增加，林齡中后期由于生境的穩定，導致林齡中期之后H、D指數有所降低；可能與馬尾松針葉積累較多，黃酮類和單寧等難分解物質降低了土壤養分質量有關。林開敏等（1997）認為在林分演替后期，物種多樣性降低的原因除了受海拔、土壤、坡位、坡向、坡度、地形等環境因子影響外，也與林分郁閉度、林齡和群落結構等密切相關。

本研究中，不同林齡馬尾松人工林林下植物的Pieolou（Jsw）、Alatalo（A）均勻度指數均呈先升高后下降趨勢（圖 3），表明隨林齡的增加，群落各層次中某些先鋒物種獨占優勢的程度逐漸減弱，物種的分布更趨于均勻（姜俊等，2015）。在草本、總的灌草中，15 a馬尾松林下的Jsw和A均勻度指數均最大，而9 a時指數最小，表明在幼齡林至中齡林階段，其林下草本層發生急劇變化，與多樣性H、D指數變化趨勢相同；灌木層的Jsw和A均勻度指數變化趨勢相同，均在30 a時達最大且各林齡之間無明顯差異，表明在成熟林階段均勻度指數高于其它林齡，可能由于在林分演替中后期，馬尾松成熟林林分生境穩定，林下物種更新緩慢的緣故，該研究結果與崔寧潔等（2014a，b）一致。綜合認為，隨著林齡的增加，部分耐蔭、耐貧瘠樹種會逐漸成為優勢種，喜光喜肥樹種逐漸減少，導致成熟林以后的林下植物種類較單一，物種均勻度會顯著下降，且分布不均（陳小紅等，2017；羅潔賢等，2019）。

4.3 土壤種子庫多樣性及相似性

土壤種子庫物種多樣性被認為是植物種群基因多樣性的潛在提供者，體現了群落結構、類型、組織水平、發展階段和生境差異，反映了生物群落在組成、結構、功能和動態等方面的異質性，在一定程度上反映著群落的穩定性（Zhou et al.，2002）。土壤種子庫M、H、D指數均在林齡30 a時達最大，隨林齡增加呈先升高后下降趨勢（表 3），與林下植物的豐富度及多樣性變化相似。地上植被種子雨是土壤種子庫的直接來源，地上植物的種子產量直接影響著土壤種子庫的數量動態（韓彥軍等，2013），因此該變化趨勢相同是合理的。

不同林齡馬尾松人工林林下植物與土壤種子庫Jaccard（CJ）和Soresen（CS）相似性系數不高，表明該地區土壤種子庫和地上草本、灌木之間具有較低的相似性，可能由于優勢物種的原因，對土壤種子庫提供了較小貢獻。4種不同林齡的灌草與土壤種子庫間相似性系數表現為15 a＞30 a＞50 a＞ 9 a，表明幼齡林至中齡林階段，種子庫中實生苗迅速萌發，可促進林下灌木幼苗的繁衍和擴張（姜俊等，2015）；另一方面，種子庫中物種較多，與地上植被物種重合機率就愈大，土壤種子庫與地上植被相似性就愈高，但隨林齡的增加，林下植物群落多樣性受環境條件、競爭關系及區域種庫共同影響和作用（方精云等，2009），在不同林齡之間存在明顯差異。

5 結論

本研究基于太子山石龍林場內野外調查數據，分析不同林齡的馬尾松林下物種組成及土壤種子庫多樣性及相似性，發現隨林齡的增加，林下植物組成與分布發生改變，從喜光植物過渡到耐蔭植物為主；林下植物多樣性呈先升高后下降的趨勢，整體上以中齡林表現最高。土壤種子庫多樣性指數表現隨林齡增加呈先升高后下降趨勢，與林下植物豐富度及多樣性變化相似，但不同林齡的灌草與土壤種子庫間相似性系數不高。因此，在改造人工林過程中，要充分考慮林齡對植物多樣性的影響，中齡林（15 a）的林下植物較為豐富，能夠維持林下植物多樣性，有利于馬尾松人工林的可持續經營。此外，提高林下植物種子庫多樣性和豐富度，以便為植被更新提供充足的種源，從而維持生態系統穩定性并促進人工林生態系統功能的恢復。