“微觀繁殖體”溯源*

沈頌東

“微觀繁殖體”溯源*

沈頌東

(蘇州大學細胞生物學系 江蘇蘇州 215123)

通過查閱“微觀繁殖體”相關文獻, 對其概念進行溯源追蹤并據以總結歸納。筆者認為“微觀繁殖體”這個概念不應該作為放散的孢子、配子、合子、不同生長階段的顯微個體及有生長能力的大型海藻碎片的統稱, 而應只是泛指那些肉眼不可見的只進行營養繁殖的二倍體細胞團、脫落下來的組織塊和“色素體”(有色藻段)等碎片, 即是一個或者多個二倍體的藻類細胞。并以石莼屬綠藻滸苔()為例, 簡述滸苔微觀繁殖體在其生活史中的主要作用, 為滸苔“微觀繁殖體”的理論研究和實際利用奠定基礎。

種子庫; 微觀繁殖體; 綠潮; 滸苔; 生活史; 營養繁殖

1 微觀繁殖體的定義

就群落生態學而言, “土壤種子庫(soil seed bank)”是指存在于土壤表層凋謝物和土壤中全部活性種子的總和, 其概念的形成與發展主要基于不同的陸地植物研究成果(Hodáňová, 1981; Leck, 1989)。與此同時, 學者們也開始關注藻類植物中的“種子庫(微觀形態庫bank of microscopic forms)”。Hoffmann (1987)和Santelices (1990)認為“種子庫”可能是起源于作為“種子雨”到達地下的種子, 而“微觀形態庫”可能是起源于“孢子雨”。

早在1918年, Spence (1918)就曾報道, 在奧克尼群島(Orkney Islands), 冬季(綠僵菌)的葉狀體就會被從海面吹到岸上, 借風著陸在島上的“鈴鐺狀藻體(bell)”會牢牢地附著在島面上, 進而留在島上。這些被風吹散后留在島上生長的葉狀體碎片, 可能是目前我們所能找到的有關藻體的“微觀繁殖體”的最早報道。

此后直到二十世紀五十年代, 學者們才開始對藻體微觀繁殖體開展更為細致的研究。Burrows (1958)首先發現了藻體有大量肉眼不可見的、無法識別物種的微觀階段。1956年9月, 他從曼島艾琳港采集到了6塊小石頭(每塊小石頭上僅可見一兩種植株), 并將上面的(糖海帶)剪至約3 cm后放入海水培養基中繼續培養。糖海帶經過一個冬天后長至25～30 cm, 并且數量龐大、無法計數。不僅如此, 到1957年4月時, 另有11個可被鑒別出物種的孢子在糖海帶的枝節及石頭表面附著。這表明藻種存在著大量的肉眼無法觀測到的微觀階段, 并可據以越冬。他猜測這是第二年海藻生物量快速增長的來源之一。

Chapman (1987)的實驗進一步為“藻體的微觀形態能為第二年海藻生物量的快速增長提供來源”這一說法提供了佐證。他將陶瓷片放置在海藻森林(kelp forest)中, 在流動的海水和高光照條件下, 微觀藻體附著在陶瓷片上, 并長到了肉眼可見的尺寸, 通過計數, 估測每年在微底棲動物中沉降的孢子會發展出近6×106個微觀形態。由此, 在1986年他首次創造了術語“bank of microscopic forms”即微觀形態庫, 用于描述在適當環境條件下大型海洋藻類生長的微觀階段, 類似于陸地植物的“seed bank”即種子庫。在許多藻類物種中, 從孢子產生的高峰期到可檢測到幼苗出現之間會經過一段時間, 這種滯后通常與氣候條件有關。在這段滯后期中, 藻種迫于宏觀的生存壓力, 通常會選擇通過能夠作為越冬階段的微觀發育階段存活下來。在陸地植物中, 這一階段通常是由休眠在土壤中的種子來完成的, 由此構成陸地植物的“種子庫”; 據此, 他認為藻類的微觀形態庫應主要包括沉降的孢子(settled spores)以及其他微觀形式存在的碎片。通過進一步將微觀形態庫與陸地植物的種子庫進行比較, Hoffmann等(1991)在Chapman的基礎上認可藻體的微觀形態庫可能為藻種提供更大的物種存活率的觀點。然而他認為微觀形態庫主要是由于沉降的孢子萌發而產生的。雖然這種方式能夠幫助它們度過惡劣的環境, 但易受到細菌或真菌侵襲而損失, 不如休眠種子生存能力強。到2001年, Worm等(2001)通過操縱食草動物和繁殖體庫的存在以及營養供應完成一個析因現場實驗, 監測了藻類補充和成年藻株的生長過程。他還在整個波羅的海進行了大規模實地調查, 量化了大型藻類的豐度和補充模式, 據以支持Chapman對微觀形態庫的定義。

“Micropropagule”即“微觀繁殖體”這一說法首先由Dawes等(1991)針對紅藻門的長心卡帕藻()提出, 即藻體的部分愈傷組織、能夠轉化并產生大量的球形或橢圓形細胞并最終發育成藻體的的微小細胞或組織塊(外植體)等。

Clayton (1992)首次提出利用生殖方式的區別來對藻體繁殖體(propagules)進行區別定義。他認為大型海洋綠藻的繁殖體主要包括有性或無性生殖過程中產生的單細胞產物, 如合子、單性配子和減數分裂以及有絲分裂形成的孢子等(包含被質膜包裹的裸細胞, 以及在某些物種中還覆蓋有一層黏液), 但其他種類的繁殖體(包括一些較小或較大的藻體片段以及高度分化的多細胞營養繁殖體等)都不考慮其中。Reed等(1997)和Kamermans等(1998)也認為應該將藻體的有性繁殖體與用于度過逆境的休眠微觀繁殖體區分開來, 但他們與Clayton對微觀繁殖體的定義卻恰恰相反; Reed等(1997)還認為, 藻體的大面積定殖, 要么是由于在藻體生活環境受擾動后繁殖體(propagules)的大規模擴散和遷移, 要么是由于在擾動過程中存活下來的處于微觀休眠階段(microscopic stages)藻體的廣泛補充。而Kamermans等(1998)發現, 在Veerse Meer lagoon(韋瑟米爾瀉湖)石莼屬藻株的有性生殖幾乎可以忽略不計時, 埋藏在沉淀物中藻體仍然能夠在黑暗中度過寒冷的冬天, 這可能是在第二年春天觀察到的石莼生物量快速增加的原因——基于營養片段的再生。

通過對潮汐池塘中石頭上的一排微觀形態的研究, Santelices等(1995)認為藻類的微觀形式(microscopic forms)可能包括以下幾種組分: 其中一個組成部分包括可在宏觀藻種棲息地中發生的多年生的微觀階段; 第二部分是與發育階段所對應的(如繁殖體, 細絲等); 第三組分是由新萌發的直接發育的藻類的繁殖體組成; 第四種組分是如硅藻的單細胞藻類。這種多樣性可能是由于潮汐池塘水的多變所導致。

Schories (1995)則表示成體植物或植物碎片的越冬是保證植株下一季大量發育的常見過程。他通過進一步對滸苔孢子抗逆特性等方面的研究, 認為滸苔第二年發育的情況可能主要取決于藻體孢子的越冬能力。Lotze等(1999)在此基礎上進一步研究了孢子萌發的環境條件及萌發時間。Santelices等(2002)的研究也提出能夠忍受黑暗和極低的輻射條件的藻體孢子才是該藻種的微觀形態的繁殖體。在自然海水環境下, 處于顯微階段的這些繁殖體可以在海水中自由漂浮, 形成一個龐大的天然微觀繁殖體庫。在適宜的溫度、光照條件下, 這個繁殖體庫就會迅速的生長增殖, 從而為來年的快速增殖提供基礎。

直到2003年, Reddy等(2003)的研究才繼續采用了Dawes提出“微觀繁殖體”這一描述方式, 并進一步通過實驗證明了藻段區域的微小切塊(microcuttings of thallus segments)以及可以發育成完整藻體的愈傷組織/體細胞胚可以作為維持和繁殖種子庫的一種手段。Gao等(2010)發現石莼屬海藻滸苔的藻體的微小切塊可以有效地發育為孢子囊, 且主要集中在斷口處; 進一步研究還發現滸苔微小切塊的面積與孢子囊的形成以及成熟孢子的釋放和萌發關系密切, 表現為微小切塊越大, 形成孢子囊的面積越小, 但是釋放的孢子成熟度高, 易于附著萌發形成新的藻體; 滸苔片段越小, 形成孢子囊的面積越大, 但是釋放的孢子質量較差。Zhang等(2010)的實驗表明, 數以百萬計的體細胞, 包括在脅迫條件下培養的細胞, 也能夠在適當的條件下再生成新的植株。因此, 體細胞也是大型藻類的生存機制之一。在生物學層面上, 對大型藻類尤其滸苔斷口處的體細胞易發育為孢子囊的機制也進行了闡述, 認為與高等植物傷口處易脫分化形成愈傷組織類似, 滸苔斷口處通過形成孢子囊來實現新個體的產生, 二者均是通過形成易于發育為新個體的方式來響應機械損傷這種非生物脅迫; 由此推斷, 在自然海域中動物濾食和螺旋槳等生物和非生物因素產生眾多的藻類微小碎片, 這類碎片的傷口細胞相對較多, 由此發育為孢子囊的比例也相應增加(王廣策等, 2016)。由此可見, 體細胞微小切塊的埋藏和冬季存活也可以用來解釋滸苔生物量在春季快速增加的原因。

然而, 近年來, 國內的藻類學家又普遍認為海藻的微觀形態庫應不區分其來源, 即不論是生殖細胞還是營養細胞碎片, 只要能生長成大的藻體, 都將其稱為微觀繁殖體。鄒定輝等(2004)提出海藻繁殖體庫是由多種微小形態所組成。除了有性繁殖過程中產生的配子、合子(胚)等可作為其重要組分外, 集落的孢子或其他在環境條件不利時暫停生長的微小形體等也是繁殖體庫的重要組成成分。Liu等(2012)贊同鄒定輝的看法, 認為微觀繁殖體(microscopic propagules)是潮間大型藻類應對惡劣條件的主要生存階段, 提出繁殖體的定義應包含配子、孢子、合子、顯微的幼苗以及營養碎片等。通過在實驗室條件下研究溫度對微觀繁殖體(micro-propagules)萌發的影響, Song等(2015)發現海水溫度對綠藻微觀繁殖體的萌發起著重要作用, 并可能據此解釋蘇北淺灘定生綠藻的群落演替的緣由——不同種的綠藻微觀繁殖體在不同的海水溫度下萌發。她認為綠藻微觀繁殖體(micropropagules)這一概念是指放散的孢子、配子、合子以及不同生長階段顯微個體的總稱。微觀繁殖體不是綠藻生活史中的一個階段, 而是一個類似于高等植物種子庫的生物學概念。在自然海水環境條件尤其是溫度條件適宜的情況下, 微觀繁殖體會依附在適合的附著基上生長發育, 進一步生長萌發成幼苗。通過對秦皇島近岸和近海區域中微觀繁殖體的時空分布格局和生物量變化的調查, 發現受綠潮影響的區域表現出非常高的微觀繁殖體豐度, Han等(2019)認為包括有配子、孢子、微繁殖體micro-germlings和微觀營養體碎片的綠藻微觀繁殖體(micro-propagules)是綠潮的“種子”來源。然而, 與赤潮微藻(甲藻和硅藻等)形成的厚壁孢子不同, 綠藻的孢子和配子沒有細胞壁, 實際上是“裸露”的原生質體, 存活的時間非常有限, 很難想象這種“裸露”的原生質體在自然海域中可以越冬度夏。

綜上, 對于藻體用于越冬或應對其他惡劣環境的“微觀繁殖體”的概念主要有以下三種觀點: (1) 以Hoffmann、Clayton、Schories Dirk、Lotze、Santelices為代表的藻類學家認為是由有性或無性過程中的單細胞產物如合子、雌雄配子和由減數分裂或有絲分裂形成的孢子組成, 這種觀點可據倍性被總結為N; (2) 以Dawes、Reed、Kamermans、Reddy、王廣策、高山、張曉雯為代表的藻類學家認為微觀繁殖體是指那些除孢子配子以外的具有生長能力并能夠發育成完整植株的二倍體細胞或營養細胞碎片或藻段, 包括藻體組織塊等, 這種觀點可據倍性總結為2N; (3) 而以Champan、Worm、鄒定輝、劉峰、宋偉、韓紅賓為代表的藻類學家則認為應將藻的所有微觀形態統稱為“微觀繁殖體”, 包括藻的生殖細胞以及其他各種微觀形式碎片, 這種觀點可據倍性總結為N+2N。筆者認為第一種觀點中主要是描述藻體“繁殖體(propagules)”的概念, 且已經有諸如“孢子”“配子”“合子”等這些專門的術語來更加細化表示, 不必再冠以“微觀繁殖體”加以混淆; 而第三種觀點中, 少數藻類學家將藻類在有性生殖過程中的減數分裂孢子及配子這些“繁殖體”的概念和營養繁殖過程中產生的二倍體的“微觀繁殖體”的觀念不加區分地相互混淆, 并在以往的研究對這些肉眼不可見的藻體的微觀形態有多種多樣的描述定義——“bank of microscopic forms”、“microscopic stages”、“microscopic forms”、 “microscopic propagules”、“micropropagules”等, 不利于學者理解。此外, 根據Spence (1918)最早在1918年提出的藻體的葉狀體(碎片)可附著在島上繼續生長發育, 由此開始出現藻類“微觀繁殖體(micropropagules)”概念的雛形。因此, 筆者更傾向于認同第二種觀點, 即“微觀繁殖體(micropropagules)”應該是泛指那些只進行營養繁殖的二倍體細胞團、脫落下的組織塊、單細胞等綠藻碎片, 是藻體用于度過逆境環境的微觀形態。

2 微觀繁殖體在綠潮滸苔生活史中的作用

近些年來, 隨著黃海綠潮的持續性暴發, “微觀繁殖體”這個術語逐漸被用于各項有關滸苔的研究中(方松等, 2012; Song, 2015; Huo, 2016; Han, 2019; 繆曉翔等, 2020)。同時在許多藻類的生活史中, “微觀繁殖體”在“越冬和度夏”過程中起著種子庫的作用, 幫助它們度過惡劣的環境, 待到環境適宜時再重新生長出來。

微觀繁殖體在藻類生活史循環過程中的影響不容小覷(Hiraoka, 2010)。因此, 對藻類微觀繁殖體層面的進一步研究對完善該藻生活史循環具有重要意義。就以滸苔為例, 一般認為其生活史主要包括兩個階段: 二倍的孢子體世代和單倍的配子體世代, 屬于同型世代交替。雄或雌配子體(n)成熟后能夠自然放散出頂生兩鞭毛的雌雄配子(n), 雌雄配子融合后形成合子(2n)能夠進一步發育成孢子體(2n), 屬于有性生殖生活史階段; 小部分不與異性配子融合的配子能夠單獨發育成配子體(n), 屬于單性生殖生活史階段; 孢子體(2n)成熟后形成的孢子囊可以經減數分裂形成頂生四鞭毛的游孢子(n)并發育成配子體(n); 部分孢子囊可不經過減數分裂, 釋放的游孢子(2n)能夠直接再發育成孢子體(2n), 屬于無性生殖生活史階段; 還有一部分孢子體細胞(2n)通過不斷的有絲分裂, 卻不產生任何生殖細胞進行發育進入營養繁殖階段(圖1)(王曉坤等, 2007; 王浩東, 2012)。由此可見, 綠潮滸苔的整個生活史循環過程包括肉眼可見的宏觀藻體階段以及肉眼不可見需借助顯微鏡觀察的藻體微觀繁殖體和繁殖體階段。滸苔宏觀個體可以產生兩種繁殖細胞, 一種用于倍性轉換, 另一種則用于個體的自我補充。前者包括由孢子體產生的減數孢子和由配子體產生的配子; 后者則包括由孢子體產生的中性孢子和由配子體產生的類孢子(一些文獻中將其描述為具負趨光性的“配子”)。減數孢子雖然是源自滸苔細胞的減數分裂, 但其只完成了第一次減數分裂, 第二次減數分裂尚未開始, 所以其染色體倍性仍為二倍(王廣策等, 2020)。

我們可以通過對漂浮在海面上的宏觀藻體進行隨機取樣進而估算整個黃海綠潮藻的生物量, 但此舉忽視掉了海水中肉眼不可見的藻體微觀繁殖體和繁殖體階段, 且這些階段可能無法通過隨機取樣來準確估算定量。劉峰等(2010)將在海水中采集的滸苔藻體的繁殖體和微觀繁殖體樣培養成肉眼可見的藻體幼苗, 并通過對幼苗的定量分析從而估算出水體中綠潮滸苔的顯微階段個體數, 研究為預測海水中潛在綠潮海藻生物量和預測綠潮暴發規模方面提供了有利方法。

圖1 滸苔生活史

注: 圖片引用自敖愿(2020)

此外, 微觀繁殖體也對藻體生長發育及繁殖過程有重要影響。Worm等(2001)通過在波羅的海沿岸對大型藻類在不同影響條件(生物因素、腹足類草食動物、營養鹽、繁殖體庫)下的生長實驗進行分析, 結果認為繁殖體庫的存在對于具有快速生長增殖能力的藻體的種群生物量具有顯著的影響, 而且對藻體的“保種越冬”具有重要意義。方松等(2012)對微觀繁殖體的時空分布展開調查并進一步對其進行來源分析, 認為綠藻的微觀繁殖體和早期漂浮藻體的最早起源存在一定聯系。但其認為綠藻繁殖體是放散的孢子、配子、合子以及不同生長階段顯微個體的統稱。研究表明在外界自然環境條件適宜時, 微觀繁殖體能夠附著在附著基上, 萌發形成幼苗。此外, 劉湘慶等(2015)還探討了實驗室條件下的環境溫度對微觀繁殖體生長萌發的影響, 研究表明如東紫菜養殖區沉積物中始終存在綠藻微觀繁殖體, 這些沉積物使得綠藻繁殖體得以度過寒冷冬季, 在次年溫度適宜時, 這些微小的綠藻繁殖體便在養殖設施上附著萌發生長, 為進一步追溯黃海綠潮滸苔的溯源提供理論基礎。Miao等(2018)分析了自2016年至2017年為期一年的青島近海岸微觀繁殖體的豐度和物種組合, 揭示了青島沿海微觀繁殖體群落的年際變化, 且微觀繁殖體的豐度表現出明顯的季節變化。并通過分析遙感數據, 發現當夏季大規模綠潮接近青島海岸時, 微觀繁殖體的物種組成發生了顯著變化, 據以說明漂浮滸苔生物量與微觀繁殖體群落波動之間的關系。Gao等(2010)的研究發現由于掠食者的掠食作用以及海浪、螺旋槳等多種因素產生的綠潮藻滸苔的二倍體碎片(微觀繁殖體)極易產生孢子囊釋放孢子并進一步發育成植株, 由此認為這些藻體碎片(微觀繁殖體)可能與綠藻生物量的快速大量積累有關。張華偉等(2011)也認為漂浮滸苔能夠依托微觀繁殖體的強大繁殖力大量萌發使藻體的生物量在短時間內大量增加, 成為綠潮暴發的主要原因之一。由于當前方法及手段的限制, 目前對于微觀繁殖體的研究大都將繁殖體和微觀繁殖體混淆在一起, 實際是對整個微觀形態庫進行的生理生態等方面的研究。因此, 利用明確的定義將孢子、配子、合子等這些藻類“繁殖體”與二倍體碎片“微觀繁殖體”區分開, 并進一步分析細化他們在生活史循環中的職能, 或許能夠為綠潮爆發的起源及預測提供更堅實有力的證據。

3 展望

杜宇(2019)通過對2017年至2018年綠藻世代交替的年際變化分析發現, 當表層海水溫度低于10 °C時, 綠藻的孢子體世代相對配子體世代占主要優勢。且鹽度變化對其世代交替變化的影響不明顯, 這與Miao等(2018)的研究結果相符。此外, 研究表明黃海綠潮滸苔在暴發時期(6～7月), 孢子體世代相對配子體世代占主要優勢(Zhao, 2019; 敖愿, 2020)。王廣策等(2020)表示鉤蝦等能夠啃食藻體使其碎片化, 這些或沉降在海底或漂浮在海水中的海藻碎片能夠進一步生長發育成為綠潮的“種源”。已有很多研究表明, 藻體能利用微觀繁殖體(藻體的微觀形態)來“越冬”、“度夏”, 而根據杜宇和敖愿的研究我們可知, 石莼屬綠潮在冬(海水表面溫度低于10 °C)、夏(綠潮滸苔暴發時期)均是二倍孢子體占優勢。且微觀繁殖體的出現與否具有季節性。春季到初夏達最高, 秋季為次高峰, 其他季節豐度較低(Miao, 2018)。因此我們認為這些由于鉤蝦的“啃食”或是海水的沖擊作用等從藻體上脫落下來的孢子體(二倍體)碎片為微觀繁殖體, 藻體可借此度過惡劣(高溫、低溫)環境。但是這些微觀繁殖體更傾向于哪種何種生殖方式(是藻細胞可直接原位萌發進行營養繁殖還是由破碎處的細胞變成孢子囊釋放孢子進入生活史循環)來發育成來年大的藻體仍需要進一步的研究。

隨著近年來黃海綠潮的持續性暴發, 學者們對于綠潮滸苔越來越重視, 研究也隨之增多。而對于綠潮滸苔的源頭主要有以下幾個觀點: 第一個觀點認為黃海漂浮滸苔起源于黃海南部的一些沿岸動物養殖池塘, 養殖產業肥料的使用給綠潮滸苔的快速增殖提供了物質條件(Liu, 2010; Pang, 2010); 第二個觀點是黃海綠潮滸苔是多點起源的, 在江蘇、山東等地都有檢測到漂浮滸苔分散的現象(梁宗英等, 2008); 第三個觀點認為在綠潮暴發結束后, 大生物藻體沉降到海底, 第二年達到適宜條件重新成為暴發的種源(Zhang, 2011); 第四個觀點通過遙感觀測數據檢測到黃海綠潮起源于黃海南部淺灘筏式養殖區(Liu, 2009)。通過這幾種可能性的源頭接下來的試驗可以對不同地點的沉積物進行采集, 培養檢測萌發出的幼苗種類, 對其進行分子鑒定, 與綠潮暴發時期的綠藻進行比較, 即可從微觀繁殖體方面佐證綠潮滸苔的來源。其中, 內轉錄單元間隔區IGS被認為是適用于種下鑒定的一種分子標記手段, 沈偉杰等(2019)采用內轉錄單元間隔區IGS作為分子標記對不同時間和地點的綠潮漂浮和筏架定生滸苔進行鑒定, 發現兩者具有很近的親緣關系, 而漂浮滸苔之間沒有堿基差異, 那么可以對不同地點微觀繁殖體培養出的幼苗進行IGS檢測有多少堿基差異從而對親緣關系進行分析。

此外, 對于從微觀繁殖體層面上對黃海綠潮滸苔進行防治還需要進一步的研究。李靖等(2015)通過利用不同濃度的改性粘土對滸苔的微觀繁殖體進行處理, 發現適量的改性粘土能有效降低其萌發率從而達到去除效果。這為我們之后在滸苔微觀繁殖體層面上對綠潮滸苔進行消除或減弱提供了新的思路。

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BRIEF INTRODUCTION OF MICROPROPAGULE

SHEN Song-Dong

(Department of Cell Biology, Soochow University, Suzhou 215123, China)

The concept of “micropropagule” is traced and summarized by referring to the relevant reports in this study. We suggest that the concept of “micropropagule” should not be regarded as a general term of the released spores, gametes, zygotes, microscopic forms in the different stages or the large seaweed fragments, it refers to those fragments which are invisible, for example, the diploid cell clusters, the fallen tissue blocks and “pigment bodies” (colored algal segments). Actually, micropropagules are one or more diploid algal cells. Takingas an example, the main role of the micropropagules in the life history ofis briefly described, which lays a foundation for theoretical research and practical use of the “micropropagule” of.

seed bank; micropropagule; green tide;; life history; vegetative generation

Q178.1

10.11693/hyhz20210600129

*國家重點研發專項, 2016YFC1402102號; 江蘇省高等學校自然科學研究項目, 20KJD170004號。沈頌東, 博士生導師, 教授, E-mail: shensongdong@suda.edu.cn

2021-06-04,

2021-09-07