基于習性和食物網的白洋淀大型底棲動物群落恢復研究

陳澤豪，王穎,*，王喬，付軍，裴元生

1. 北京師范大學環境學院水沙科學教育部重點實驗室，北京 100875 2. 中日友好環境保護中心，北京 100029

大型底棲動物主要指生命周期的全部或者大部分時間生活在水底、肉眼可見(能被500 μm孔徑網篩截留)的水生無脊椎動物群[1]，是湖泊水生態系統中的重要生態類群，在食物網的能量流動和物質循環中起著重要作用[2]。多數大型底棲動物遷移能力有限，活動范圍小，回避湖泊環境變化的反應能力較弱，因此在受到外來干擾時容易遭受破壞[3-4]。

湖泊生境狀況與底棲動物群落息息相關。文獻報道，生境水體溶解氧濃度、水溫、底質粒徑和氮磷營養鹽等影響大型底棲動物群落的生長和發育[5-9]。因此，生境改善是大型底棲動物恢復的重要前提。目前，受損大型底棲動物群落的恢復著重于對生境的恢復和優勢種經驗投加，包括底質改造[10-11]、沉水植物恢復[12-13]和優勢種的增殖放流[14]等。在實際天然水體中，大型底棲動物與其他水生生物如沉水植物、藻類等水生生物存在錯綜復雜的關系，進而形成食物網。在食物網中，沉水植物為大型底棲動物提供安全的庇護所和營養物質，促使其整體密度和生物量的提高[12]。魚類等高級消費者以底棲動物為食，影響大型底棲動物生長發育速率，對現存生物量產生負面影響[15]。食物網中所有水生生物之間相互聯系，每個水生生物的能量輸入與輸出保持平衡，生物之間相互影響，維持著整個食物網的穩定性和完整性[16]。生境改善和優勢種經驗直接投加的方式，未充分考慮恢復物種與其他生物在食物網內部的聯系，可能會導致投加物種單一、過量，進而破壞食物網的穩定性。因此，大型底棲動物恢復關鍵物種的確定和生物量的合理投加，需要基于食物網、實際調研和工程經驗多方面綜合分析科學確定，才能更好地保障整個生態系統的整體穩定性。由Polovina[17]提出的Ecopath食物網模型，以食物網為主線，以建模方式量化生態系統各特征參數，能夠較為清晰地反映出生態系統的發展情況，明確食物網的關鍵物種，并提出合理的生態容量調控，達到科學生態修復目的[18]。

白洋淀作為雄安新區的重要組成部分，是大清河水系重要的水量調節樞紐，是維持京津冀地區生態平衡的重要水體。從20世紀80年代開始，由于干旱以及人類活動等原因，白洋淀湖泊出現干涸，淀區數量銳減，淀區濕地面積減少了近1/3，淀區水質以Ⅳ和Ⅴ為主。1980—2010年間人類活動的加劇導致白洋淀底棲動物種類減少，優勢種主要以耐污種為主，生物多樣性降低[19]。為此，國家在白洋淀設立了“十三五”水專項項目，開展了生態清淤試點工程，通過清淤削減湖泊的內源污染實現水質凈化[20-21]。然而，大型底棲動物群落在清淤過程中容易遭到嚴重破壞，與之密切聯系的底棲食物網容易受到影響，清淤后大型底棲動物群落如何更科學地恢復并維持長效穩定性，急需尋求解決方案。因此，本研究在充分調研白洋淀大型底棲動物群落特征基礎上，擬通過食物網模型確定大型底棲動物恢復的關鍵物種，計算關鍵物種的合理生物量范圍，結合大型底棲動物的習性特征，建立基于食物網和習性特征的底棲動物恢復方案；根據所建立食物網模型，提出恢復后期大型底棲動物群落優化調控管理方案，進而為湖泊大型底棲動物整體群落的生態恢復提供參考。本研究結果對于白洋淀以及我國北方淺水湖泊的生態恢復具有一定參考價值，可支撐河北雄安新區生態建設。

1 樣品收集與分析(Sampling collection and analysis)

1.1 樣品采集

本研究對2010年和2018年白洋淀大型底棲動物、魚類、沉水植物、浮游植物、浮游動物和底棲藻類等生物樣品進行采集。2018年的數據來自春季(4月)、夏季(7月)和秋季(11月)白洋淀本土調研，共20個采樣點。布點區域主要分布于白洋淀北部和中部以南開闊水面。西部藻苲淀區干涸化，東部及西部以南地區為圍堤圍捻和魚塘，故不進行采樣布點。主要采樣點點位如圖1所示。2010年的數據來自文獻調研[22-25]，取自2009年8月—2010年3月3個季節(春季、夏季和秋季)共14個點位的平均值。大致點位包括：燒車淀、王家寨、楊莊子、棗林莊、鴛鴦島、南劉莊、府河入淀口、寨南、光淀張莊、撈王淀、圈頭、端村、東田莊和采蒲臺，與2018年的點位基本相似，且覆蓋白洋淀大多數區域，采樣方法一致。

大型底棲動物、魚類、沉水植物、浮游植物、浮游動物和底棲藻類等生物樣品數據的采集和獲取均參考《湖泊富營養化調查規范》[26]。大型底棲動物主要利用彼得森采樣器從湖泊獲取表層0～30 cm的沉積物樣品，經0.5 mm的金屬網篩過濾清洗后，分揀并用75%酒精進行固定和保存。在實驗室利用顯微鏡對底棲動物樣品進行鑒定、計數和稱量，從而獲得其生物量。浮游植物和浮游動物通過浮游生物網采集水面下20 cm處水樣后用0.2 μm濾膜過濾后的獲取樣品，進行顯微鑒定和計數。底棲藻類在水生植物、動物和石頭等天然基質表面獲取。浮游植物、浮游動物和底棲藻類的計數方法根據細胞平均濕質量指標將浮游動物、浮游植物和底棲藻類的細胞數量換算為生物量。沉水植物在采樣區布置2 m×2 m的樣方采集后，于60～80 ℃溫度下烘干至恒重稱量。魚類在采樣區布置2 m×2 m的樣方用白洋淀淀區漁網采集，并稱量分類。

圖1 2018年白洋淀采樣點位注：S1. 府河入淀口；S2. 南劉莊；S3. 鴛鴦島；S4. 白溝引河入淀口；S5. 燒車淀；S6. 王家寨；S7. 寨南；S8. 光淀張莊；S9. 楊莊子；S10. 棗林莊； S11. 圈頭東；S12. 圈頭；S13. 端村；S14. 唐河入淀口；S15. 東田莊；S16. 后塘；S17. 采蒲臺；S18. 范峪淀；S19. 金龍淀；S20. 小張莊。Fig. 1 Sampling sites in Baiyangdian Lake in 2018Note: S1. The entrance of the Fuhe River; S2. Nanliuzhuang; S3. Yuanyangdao; S4. The entrance of the Baigouying River; S5. Shaochedian; S6. Wangjiazhai; S7. Zhai Nan; S8. Guangdianzhangzhuang; S9. Yangzhuangzi; S10. Zaolinzhuang; S11. Quantoudong; S12. Quantou; S13. Duancun; S14. The entrance of the Tang River; S15. Dongtianzhuang; S16. Houtang; S17. Caiputai; S18. Fanyudian; S19. Jinlongdian; S20. Xiaozhangzhuang.

1.2 數據統計學分析

1.2.1 大型底棲動物優勢度計算

大型底棲動物群落特征采用優勢度指數進行分析。通過計算物種優勢度指數，確定底棲動物的優勢種。當Y≥0.02時，該物種被認定為優勢種[27]。優勢度的計算公式如下：

(1)

式中：Pi為第i個物種的數量與所有物種總個體數的比值；fi為該物種出現的頻率。

1.2.2 基于Ecopath模型關鍵物種指數、生態容量和生態系統總體特征參數的計算

在郭思雅等[28]的研究基礎上，利用2010年和2018年的Ecopath食物網模型，計算對應關鍵物種指數KS和生態容量。

1.2.2.1 模型原理

Ecopath模型運用熱力學原理，使生態系統中功能群的輸入與輸出保持平衡。Ecopath模型涉及到了物質平衡與能量平衡2種核心方程，最終得到方程式：

Bi×(P/B)i×EEi-Ei=∑Bj×(Q/B)j×DCij

(2)

式中：i為被捕食功能組，其中Bi為被捕食功能組i的生物量(t·km-2)；(P/B)i為被捕食功能組i的生物量與生產量比值；EEi為第i組的生態營養轉化效率，為捕撈量與被捕撈量之和與其生產量的比例，代表該組的生產量在系統內被利用的比例；j為捕食功能組，其中Bj為捕食功能組j的生物量；(Q/B)j為j組消耗量與生產量比值；DCij為功能組i所占捕食組j食物組成的比例，Ei為功能組i的產出量。

1.2.2.2 參數確定

Ecopath模型的構建，包括建立了包含12個功能組：(1)游藻類、(2)底棲藻類、(3)大型沉水植物、(4)浮游動物、(5)其他底棲動物、(6)螺、(7)蝦、(8)草食性魚類、(9)雜食性魚類、(10)肉食性魚類、(11)濾食性魚類和(12)碎屑。各功能組的生物量的數據通過現場采集與歷史數據收集等，確定模型相應參數。

生產/生物量(P/B)和消耗/生物量(Q/B)系數估算：底棲藻類、浮游植物、沉水植物P/B和Q/B參考相近生態系統[29-30]的估算值。估算底棲動物P/B參數值時，大型底棲動物生產量(P)值采用Brey的經驗公式[31]進行估計，個體質量干濕比參照其他模型[29-30,32]，取6∶1。魚類功能組的P/B和Q/B值采用經驗公式[33-35]計算獲得，計算所需數據來自漁業資源數據庫(www.Fishbase.org)。功能組食物組成矩陣的數據主要來源于漁業資源數據庫fishbase(www.Fishbase.org)。

1.2.2.3 模型平衡

生態效率(EE)是指在生態系統內(通過食物網傳遞)種群生產量與消費量(或漁業捕獲)之間的比例。EE值域為0～1，EE>1表示輸入參數在理論上不可行。當EE無法通過現場測量或經驗關系來估計時，可用EwE模型中的其他參數計算[36]。如果EE>1，表示模型不平衡，需要修改相關參數，直到總輸入等于總輸出，且所有功能組的總效率和EE都應<1。

1.2.2.4 關鍵物種指數

關鍵物種指在生態系統和食物網中具有關鍵作用的種類，并且其影響的大小和其自身的豐度并不一定成比例。Ecopath模型中關鍵度指數的計算采用的是Libralato等[37]提出的方法。Ecopath模型篩選關鍵種方法具有很高的準確性，并且該關鍵度指數的計算具有通用性。關鍵物種指數KS計算公式如下所示：

KSi=log[εi(1-Pi)]

(3)

(4)

(5)

1.2.2.5 底棲動物生態容量的確定

在生物量管理過程中，現有生態系統特定物種的生態容量是一個關鍵的調控指標。根據Ecopath模型原理，對食物網中任意功能組的生物量進行調整，會改變食物網中與之相關的功能組生態營養效率EE及其他生態系統參數。在食物網模型平衡的基礎上，調整該功能組的生物量，直至模型中任意功能組的EE≥1，模型不平衡，此時該功能組的生物量即為此功能組的生態容量[38]。

1.2.2.6 基于Ecopath模型的生態系統總體特征參數

基于Ecopath模型的生態系統總體特征參數主要包括總系統初級生產/呼吸(TPP/TR)、連接指數(CI)、系統雜食指數(SOI)和Finn’s循環指數(FCI)。其數值主要通過Ecopath模型得出。其中，TPP/TR是一個描述系統成熟程度的重要比率。這個比值可以是任意的正數，也可以是無窮小的值。在系統發展的初級階段，生產量超過呼吸量，導致其>1；當系統遭受有機污染時該比例會<1；最終在成熟的系統中比例接近于1，這時固定的能量和用于維持的消耗基本持平。CI和SOI反映了生態系統內部聯系的復雜程度。CI和SOI越高，系統越穩定。FCI是系統中循環流量與總流量的比值，表明有機物流轉的速度。

2 結果與討論(Results and discussion)

2.1 基于優勢種和關鍵種的底棲動物恢復物種確定

底棲動物恢復物種的確定主要考慮：(1)所選恢復物種為當地現存物種，適應能力強，在群落受損后能迅速恢復為原來的群落，且無外來入侵的隱患。(2)所選恢復物種應為底棲動物群落的優勢種和關鍵種。該類物種對底棲動物群落結構影響較大，且與其他底棲生物關系密切，通過恢復該類物種有利于維持底棲生態系統的穩定。

白洋淀2018年共鑒定底棲動物5類21種，包括甲殼動物、軟體動物、寡毛類、蛭類和昆蟲類。其中，軟體動物和昆蟲類的種類最多。優勢度計算結果表明，春季底棲動物優勢種有6種，為中國圓田螺、中華圓田螺、梨形環棱螺、日本沼蝦、中華米蝦和克氏螯蝦，分別隸屬軟體動物和甲殼動物；夏季優勢種有5種，為箭蜓、中國圓田螺、中華圓田螺、大紅德永搖蚊和羽搖蚊，分別隸屬昆蟲類和軟體動物；秋季優勢種有4種，為中華圓田螺、大紅德永搖蚊、羽搖蚊和擬搖蚊，分別隸屬軟體動物和昆蟲類(表1)。因此，2018年底棲動物優勢種春季為軟體動物和甲殼動物，夏季和秋季為軟體動物和昆蟲類動物。根據全年各季節底棲動物出現的頻次可知，以出現頻次為2～3次作為全年主要優勢物種，全年底棲動物主要優勢物種為中華圓田螺、中國圓田螺、羽搖蚊和大紅德永搖蚊(表3)。對比2007—2015年底棲動物的優勢種組成(表2)[39-40]，2018年所確定的優勢種種類均在歷年出現過，主要為搖蚊幼蟲和軟體動物。這是由于搖蚊幼蟲和軟體動物為耐污種，甲殼動物等其他種類底棲動物多為兼性種或清潔種，耐污種更適應污染較大的白洋淀區域[41]。

利用Ecopath模型計算2010年和2018年白洋淀關鍵物種KS指數(圖2)，通過比較不同年份底棲動物的關鍵性指數，發現2010年：軟體動物>其他底棲動物>甲殼類；2018年：軟體動物>甲殼類>其他底棲動物。因此，軟體動物為2010年和2018年主要的關鍵功能組。

綜合考慮白洋淀底棲動物的關鍵種和優勢種，恢復物種主要選擇軟體動物、搖蚊幼蟲和甲殼動物3類。

2.2 基于習性特征的底棲動物恢復方式確定

大型底棲動物的恢復方式主要結合大型底棲動物的遷移習性和生長習性特征(表4)[42-48]，依照遷移習性選擇人工恢復或者自然恢復為主的恢復方式；一般遷移能力強的大型底棲動物以自然恢復為主，遷移能力弱的大型底棲動物以人工恢復為主。依照不同物種的生長習性特征，確定基本生境條件。本文基于水質狀況良好的前提下，根據水體溫度、溶解氧需求、食性特征、繁殖季節等基本條件對底棲動物恢復的生境條件進行確定。

根據大型底棲動物優勢種和關鍵功能組計算結果，白洋淀大型底棲動物恢復種以蝦類甲殼動物、螺類軟體動物和昆蟲類搖蚊幼蟲為主，需要討論其恢復方式和基本生境需求等。研究發現，甲殼動物的遷移能力最強，螺類軟體動物次之。搖蚊昆蟲類動物幼年較弱，成年后與甲殼動物相當。一般大型底棲動物生長適宜溫度不超過30 ℃。大型底棲動物中軟體動物溶解氧(DO)需求不低于3.5 mg·L-1，甲殼動物對溶解氧的要求為≥4 mg·L-1，搖蚊幼蟲可以在低氧濃度(DO≤1 mg·L-1)下生長。對比不同種大型底棲動物對沉水植物群落的影響，搖蚊幼蟲主要以沉積物碎屑為食，其對沉水植物群落的影響較小；甲殼動物和螺類軟體動物為雜食性動物，其對沉水植物群落的影響相對較大。

圖2 2010年和2018年白洋淀關鍵種的關鍵性指數(KS)指數值注：S1. 肉食性魚類；S2. 雜食性魚類；S3. 草食性魚類；S4. 濾食性魚類；S5. 甲殼動物；S6. 軟體動物； S7. 其他底棲動物；S8. 浮游動物；S9. 浮游藻類；S10. 底棲藻類；S11. 沉水植物。Fig. 2 Keystone index (KS) of key macrozoobenthos species in Baiyangdian Lake in 2010 and 2018Note: S1. Predacious fishes; S2. Omnivorous fishes; S3. Herbivorous fishes; S4. Filter-feeding fishes; S5. Crustacea; S6 Mollusca; S7. Other benthos; S8. Zooplankton; S9. Planktonic algae; S10. Benthic algae; S11. Submerged plants.

表1 2018年白洋淀大型底棲動物優勢度計算結果Table 1 Calculation results of dominant species of macrozoobenthos in Baiyangdian Lake in 2018

因此，提出白洋淀不同遷移能力底棲動物的恢復方式如下：

(1)低遷移能力大型底棲動物(包括搖蚊幼蟲類)。該類大型底棲動物的遷移能力較弱，對棲息地的依賴性較強，容易因棲息地破壞而遭到嚴重破壞。但該物種成長成搖蚊后具有極強的飛翔能力，只要底質適宜，可以快速恢復。該類大型底棲動物一般以自然恢復為主。

(2)中等遷移能力的大型底棲動物(包括螺類軟體動物)。該類大型底棲動物遷移能力適中，少數底棲動物能通過遷移避免棲息地破壞帶來的影響，群落受損程度中等，以人工恢復為主。因此，軟體動物采取人工投加的方式進行恢復，依照少量多次的原則投加。恢復時間宜在夏季或秋季。恢復前須滿足的生境條件為：①投加螺之前沉水植物生長較穩定(種植1個月左右)；②溶解氧達到4～5 mg·L-1，且任何時刻不低于4 mg·L-1。根據2018年調研的軟體動物的優勢種組成，螺類軟體動物恢復物種主要選中華圓田螺、中國圓田螺、梨形環棱螺和豆螺中的1～2種。

表2 白洋淀歷年底棲動物優勢物種Table 2 The dominated macrozoobenthos species in Baiyangdian Lake over the years

表3 2018年和2007—2018年間底棲動物出現頻次Table 3 Frequency of macrozoobenthos in 2018 and current years of 2007 to 2018

(3)對于高遷移能力底棲動物(包括甲殼動物)。該類底棲動物的遷移能力較強，多數底棲動物能通過遷移避免棲息地破壞帶來的影響，對群落整體影響較小，一般以自然恢復為主。但是當采取圍擋且完全封閉的施工方式時，主要依照少量多次的原則進行人工投加。恢復時間宜在夏季。恢復前須滿足：①沉水植物生長迅速穩定，且沉水植物覆蓋率在20%～60%(約1個月左右)[48]；②溶解氧達到4～5 mg·L-1，且任何時刻不低于4 mg·L-1。

2.3 基于食物網模型的大型底棲動物恢復投加量的確定

根據大型底棲動物優勢種和關鍵功能組計算結果，已經確定螺類軟體動物為恢復的關鍵物種，其恢復方式為人工投加，因此需要詳細討論其投加量。在進行大型底棲動物恢復時，首先需要調研恢復區大型底棲動物、魚類、沉水植物、浮游植物、浮游動物和底棲藻類等生物樣品的生物量，建立食物網模型，計算關鍵種軟體動物螺類的生態容量。根據2018年沉水植物、大型底棲動物調研生物量、工程經驗值和食物網模型確定的生態容量(表5)[49-52]，確定相關大型底棲動物的投加量，并依照少量多次的原則進行投加。關鍵種軟體動物螺類的生態容量是在2018年食物網模型基礎上，通過情景分析獲取。當軟體動物螺類的生物量為2018年實際調研量的0.691倍～1.355倍時，各個功能組EE<1，此時生態系統處于穩態；繼續減少或增加軟體動物生物量會導致生態系統失衡，因此確定該范圍為軟體動物螺類的最小和最大生態容量。

表4 大型底棲動物習性特征Table 4 Behavior characteristics of macrozoobenthos species

表5 恢復種的調研生物量、工程經驗值和生態容量Table 5 Biomass from investigation, value of engineering experience and ecological capacity of restored species

2.4 基于食物網模型的底棲動物恢復優化調控方案

底棲動物優化調控方案的主要思路是通過調研、食物網模型情景分析進行優化調控。具體方案流程如圖3所示。湖泊底棲動物恢復后，對修復后生態系統的底棲藻類、浮游動物、浮游植物、底棲動物、水生植物和魚類的生物量進行采樣調研。通過Ecopath模型模擬修復后生態系統，計算模型總體特征參數(包括TPP/TR、CI和SOI等)，與修復前建立的Ecopath模型的總體特征參數進行對比。若生態系統成熟指標TPP/TR增加、CI和SOI等指標減小，則認為生態系統成熟度和穩定性降低，生態系統向逆向演替趨勢發展，此時，需要對修復后生態系統進行進一步調控。根據食物網模型進行模擬預測，當投加過剩或過少功能組物種的生物量時，食物網成熟度和穩定性發生變化，通過食物網模擬確定人為投加或捕撈量，促進生態系統順向發展。若生態系統成熟度指標TPP/TR減小且接近于1，CI、SOI等指標升高，則認為生態系統成熟度和穩定性升高，生態系統向順向演替趨勢發展，則認為此時生態系統修復達到效果，修復完成[53]。

修復后經過一段時間，需要再次對修復生態系統進行評價反饋調節，繼續通過調研分析、情景分析進行優化調控直至生態系統成熟度和穩定性升高，修復完成。

圖3 修復后底棲生態系統調控優化技術路線圖Fig. 3 Technical roadmap for regulation and optimization of benthic ecosystem after restoration

本研究于2018年在白洋淀進行大型底棲動物群落調研，根據大型底棲動物習性特征和Ecopath食物網模型建立了受損后大型底棲動物的恢復重建方案。對于受損大型底棲動物的恢復，其關鍵是突破以往僅以生境修復、優勢種經驗投加為主的簡單大型底棲動物修復思路，將大型底棲動物作為整體食物網的一部分，通過食物網模擬計算，確定大型底棲動物需要恢復的關鍵物種和生態容量，并在恢復過程中不斷優化調控，促進整體生態系統良性發展，防止生態系統的劇烈波動，為安全修復生態系統提供保障。調研發現，軟體動物螺類、甲殼動物蝦類和搖蚊幼蟲為主的昆蟲類為主要優勢種。食物網模型計算結果確定了軟體動物為主要關鍵功能組。結合大型底棲動物的習性特征，提出了軟體動物螺類以人工投加為主，甲殼類和搖蚊幼蟲以自然恢復為主的恢復方式。根據螺類投加工程經驗值、調研生物量范圍和生態容量，提出了軟體動物螺類的生物投加量范圍，建立了以調研分析、食物網模型情景分析模擬為主的過程優化調控方案。本研究提出的大型底棲動物恢復方案可為白洋淀擴大試點工程和其他湖泊大型底棲動物的恢復提供借鑒。