不同微生境下季風常綠闊葉林附生維管植物多樣性特征

李 敏，王艷紅，唐 榮，陳昭銓，劉萬德*

(1 中國林業科學研究院資源昆蟲研究所，昆明 650224；2 南京林業大學，南京 210037；3 云南普洱森林生態系統國家定位觀測研究站，昆明 650224)

附生植物指那些生長在其他植物體即宿主上而不吸取其營養，生活史的全部或者部分時期生長在空氣中、不與地面接觸的，利用雨露、水汽及有限腐殖質腐爛的枯枝殘葉或動物排泄物等為生的一類自養植物[1]。附生植物是森林生態系統中的重要結構性成分，在森林生態系統物種多樣性形成格局、養分和水分的循環過程中具有重要的生態意義[2]。由于附生植物沒有直接與地面相連的根系，在獲取水分和養分的過程中受環境條件的限制很大，絕大多數附生植物生長速率低，建群過程慢，對環境條件要求苛刻，對干擾也非常敏感[3]。近年來，在人為活動干擾下附生植物適生生境呈現出不斷退化的趨勢，進而導致附生植物物種數量減少甚至消失[4]。

盡管附生植物存在類別鑒定及定量研究上的難度，但近年來，有關附生植物的研究逐漸增加。附生植物的種類與分布受植被類型的影響[5]。研究顯示，溫帶森林中苔蘚類為主要附生類群，而在熱帶森林中，蕨類及蘭科物種更多[6]。以往研究表明，附生植物的分布與水分有關。與喬木、灌木或草本植物相比，附生植物對水分供應的響應更快，在季節性較低的濕潤森林中發現的附生植物多樣性最高[7]。亞馬遜盆地中，附生植物在潮濕的低地中也具有更高的物種多樣性[8]。在有關附生植物分布研究中，Pittendrigh[9]首次觀察到附生植物在樹冠內的非隨機分布，大樹內附生植物的分布與枝條的大小、小氣候有關[10]。在附生植物多樣性及其影響因素研究中，Gonzlez等[11]通過定量評估巴拿馬西部熱帶山地森林中附生植物生物量與物種多樣性，結果表明，低溫可能有利于苔蘚植物的生長和降低分解速率。此外，光照強度也是影響附生植物多樣性的重要因子，較高的光照強度會通過提高環境溫度和水分蒸發速率，降低環境濕度，影響附生植物物種組成和豐富度[12]。同時，附生植物宿主特性(徑級大小、高度、樹皮特征等)的差異也會影響附生生境的穩定性，從而影響它們作為附生宿主的適宜性[13]。熱帶森林中的研究表明，單棵宿主上附生植物的豐富度隨宿主徑級的增加而增加[14]。在智利沿海雨林中的研究中，也得出了相似的結果，附生植物物種數隨樹木大小變化，較大徑級的樹木擁有更多的附生維管植物物種和更高的生物量，保留了大部分附生維管植物的多樣性[15]。

熱帶與溫帶區附生植物多樣性的研究顯示，不同區域或不同森林類型下，附生植物多樣性及其主要類群存在較大差異。在海南銅鐵嶺蕨類植物區系特點研究中表明，銅鐵嶺的蕨類植物區系的地理成分以熱帶和亞熱帶為主[16]，然而，目前有關過渡區域森林內附生植物多樣性研究還極少見報道。過渡區域兼具了兩種不同氣候帶的氣候和植被特征，對附生植物多樣性必定會產生一定影響。作為熱帶和亞熱帶過渡區域的主要植被類型，季風常綠闊葉林是中國最復雜、生產力最高、生物多樣性最豐富的地帶性植被類型之一[17]，對保護環境和維持全球碳平衡等都具有極重要的作用。近年來，有關季風常綠闊葉林的研究逐漸增多，但有關季風常綠闊葉林附生維管植物的研究鮮有報道。本研究通過對云南太陽河省級自然保護區內季風常綠闊葉林的附生維管植物的野外調查與數據分析，結合地形數據和其他環境數據，研究不同微生境下附生維管植物的物種組成和多樣性，旨在回答：(1)不同生境下附生維管植物的物種組成和多樣性特征；(2)影響附生維管植物多樣性的主要因子。研究結果能夠為全面研究季風常綠闊葉林生物多樣性提供數據支持，為探索季風常綠闊葉林生物多樣性保護措施提供科學依據。

1 研究地和研究方法

1.1 研究區概況

研究區域位于云南省中南部的普洱市，地理位置為22°02′～24°50′N，99°09′～102°19′E，海拔317～3 370 m。境內群山起伏，山地面積占98.3%，由于地處北回歸線附近，地形十分復雜，受地形、海拔的影響，垂直氣候特點明顯，為亞熱帶季風氣候，夏秋季多雨、冬春季干旱、年溫差小、日溫差大、干濕季明顯。年均溫15 ℃～20.3 ℃，年降雨量1 100～2 780 mm，年無霜期在315 d以上。普洱市森林覆蓋率超過67%，光熱條件良好，積溫很高，適宜熱帶、亞熱帶生物生長，是全國生物多樣性最豐富的的地區之一。區域內土壤以赤紅壤為主。

季風常綠闊葉林是該地區主要的森林植被類型之一。由于人類活動的影響，季風常綠闊葉林常被砍伐作為薪炭、改造成茶園及農地等，只有在極偏遠和保護區等地點還保存有部分原始林。季風常綠闊葉林中，喬木主要以短刺錐(Castanopsisechidnocarpa)、紅錐(Castanopsishystrix)、西南木荷(Schimawallichii)等為優勢樹種[17]；灌木則以珍珠傘(Ardisiamaculosa)、小葉干花豆(Fordiamicrophylla)等為主；草本多為毛果珍珠茅(Scleriaherbecarpa)及蕨類(Pteridophyta)等；同時群落中喬木的樹干上附生有大量蕨類和蘭科(Orchidaceae)植物。

1.2 野外調查

野外調查選擇在普洱季風常綠闊葉林30 hm2動態監測樣地內進行。該樣地于2016年開始建設，2019年完成全部建設和本底調查工作，相關樣地信息詳見李帥鋒等[17]和王艷紅等[18]。根據王艷紅等[18]對30 hm2動態監測樣地微生境劃分的結果(山脊、陡坡、緩坡、高谷和溝谷)，在每種微生境內按照均勻分布的原則，選擇30個20 m×20 m的樣方進行附生維管植物調查，共調查150個20 m×20 m的樣方。5種生境地形特征見表1。

表1 研究區5類生境基本信息

針對選定的樣方，調查樣方內所有喬木樹干及樹冠上的附生維管植物。通過單繩攀爬技術，結合望遠鏡和激光測距儀[19]，記錄所有樹木上出現的附生維管植物的物種名稱、分布高度、株數，同時記錄喬木樹號信息。標本鑒定主要參考《中國植物志》，對未能鑒定的物種，請教有關專家協助鑒定。在調查過程中，部分附生植物的株數容易計數，如隱柄尖嘴蕨(Belvisiahenryi)、粗莖毛蘭(Eriaamica)等，部分附生植物由于成團或成片附生在一起很難區分株數，如石豆蘭屬(Bulbophyllum)。因此，本研究利用已被廣泛接受的Sanford界定方法：相同種的一群與另外一群具有明顯的邊界則區分成不同的株；不同種雜生在一起的，則分別計作一株[20]。附生植物宿主喬木信息根據記錄的樹號在30 hm2動態監測樣地數據庫中查詢(通過查詢可獲得喬木的物種名稱、胸徑、樹高及其位置信息)。

環境因子測定包括附生維管植物所在樣方的海拔、坡度、坡向，樣方中心點的光照強度、空氣溫度(T)。每個樣方海拔為4個樣方頂點海拔平均值；坡度為每個樣方4個頂點任取3個頂點可以組成一個平面，可以獲得4個不同平面，利用這4個平面與樣方投影面夾角平均值可計算樣方坡度[18]；坡向則結合地理信息系統與野外實測對照獲取；樣方中心點光照強度通過LI-1500輻射照度測量儀來測定，各樣方的空氣溫度利用溫濕度測量儀，通過測定樣方對角線三點的數據以均值來表示各樣方的空氣溫度。

1.3 數據分析

附生維管植物的物種豐富度用其物種數表示，個體多度用其株數表示。為定量描述本研究中附生維管植物的多樣性特征，本研究采用Shannon-Wiener(H)分別計算不同微生境下附生維管植物的多樣性指數，計算公式如下：

式中：S為樣方中物種數目；Pi為樣方中屬于第i種的個體的比例，如樣方總個體數為N，第i種個體數為ni，則Pi=ni/N。

根據宿主植物胸徑大小，將其劃分成6個階段：DBH<10 cm，10 cm≤DBH<20 cm，20 cm≤DBH<30 cm，30 cm≤DBH<40 cm，40 cm≤DBH<60 cm及60 cm≤DBH；根據附生維管植物分布高度(H)大小劃分成6個階段：H<2 m，2 m≤H<4 m，4 m≤H<6 m，6 m≤H<8 m，8 m≤H<10 m及10 m≤H)。計算不同胸徑大小及不同高度附生植物多樣性。

根據野外調查結果，整理各樣方內各物種株數，利用 R 3.6.1 中 vegan 包的 specaccum 函數繪制物種-面積累積曲線。對調查區域內物種，按照多度由高到低的順序排列，繪制物種-多度曲線圖。以每個樣方作為統計單位，根據各樣方內附生維管植物物種豐富度、多度及多樣性指數數據，比較不同生境附生維管植物的多樣性差異，以每類生境作為統計單位，比較不同宿主徑級、不同分布高度下附生維管植物物種多樣性，大小比較采用方差分析進行，利用aov函數建立單因素方差分析模型，利用TukeyHSD函數進行均值的多重比較分析，通過字母標記法表示顯著性差異，誤差線代表平行測定值的標準誤。根據150個樣方的環境數據及各樣方的物種豐富度及多度數據，使用Pearson相關分析方法，通過cor函數計算相關系數，探索環境因子對附生維管植物豐富度及多度的影響，利用corrplot函數進行可視化處理，根據相關性分析結果，建立回歸方程，進一步研究附生維管植物豐富度、多度與環境因子之間的關系及變化規律。所有數據分析均在R 3.6.1(R Development Core Team, 2019)中完成，顯著性水平為P<0.05。

2 結果與分析

2.1 季風常綠闊葉林附生維管植物物種組成

季風常綠闊葉林內共有附生維管植物16科45屬97種12 302株。主要類群為蘭科植物和蕨類植物。其中，蘭科物種最豐富，包含45屬54種，占總物種數的56%，但個體多度僅占19.2%；蕨類包含12科22屬39種，占總物種數的40%，但個體多度高達80.7%，其中水龍骨科(8屬17種)占附生蕨類植物物種數的44%。除以上兩大類外，還記錄到其他維管植物3科3屬4種，主要是苦苣苔科(Gesneriaceae)和天南星科(Araceae)物種。

從種-面積曲線來看(圖1)，隨著調查面積的增加，季風常綠闊葉林附生維管植物的物種豐富度已基本接近漸近線，說明本次調查樣本量對于季風常綠闊葉林的附生維管物種豐富度已經足夠，季風常綠闊葉林內絕大部分附生維管植物物種都在調查記錄的范圍之內。季風常綠闊葉林附生維管植物物種-多度曲線(圖2)表現出急劇變化，表明優勢物種明顯，僅有少數幾個物種占有明顯優勢，低密度種占較大比例。

圖1 研究區附生維管植物的種-面積曲線Fig.1 Species-area curve of epiphytic vascular plants in the study area

圖2 研究區附生維管植物的物種-多度曲線Fig.2 Species-abundance curve of epiphytic vascular plants in the study area

2.2 不同微生境下附生維管植物多樣性

在5種微生境下，附生維管植物的物種數分別為陡坡60種，緩坡56種，高谷47種，溝谷61種，山脊53種。根據方差分析結果，山脊的物種豐富度及個體多度均值最大，而其余4種微生境間附生維管植物物種豐富度和個體多度無顯著性差異(圖3)。山脊的Shannon-Wiener指數為2.53，同樣高于其他4種生境(P<0.05)。表明在山脊中，附生維管植物物種多樣性較高，這可能與不同生境宿主植物密度及地形條件的差異有關。

圖3 不同生境附生維管植物分布Fig.3 Distribution of epiphytic vascular plants on different microhabitats

2.3 不同宿主特征下附生維管植物多樣性

附生維管植物多樣性和宿主胸徑密切相關。不同徑級下，附生維管植物的豐富度呈現出不同的變化趨勢(圖4)。整體上看，研究區域中宿主樹木胸徑在20 cm以下，附生維管植物的豐富度較高，物種組成相對豐富，隨著宿主胸徑的增加，附生維管植物的物種累積數在逐漸減少。不同胸徑范圍內，DBH<10 cm與10 cm≤DBH<20 cm間附生維管植物多樣性無顯著性差異(P>0.05)，但10 cm≤DBH<20 cm附生維管植物多樣性顯著高于其余胸徑范圍(P<0.05)。

圖4 不同徑級宿主上附生維管植物分布Fig.4 Distribution of epiphytic vascular plants on different DBH size classes of host trees

普洱季風常綠闊葉林附生維管植物在宿主植物的樹干和樹冠上均有分布，但多數物種主要分布在宿主樹干中下部，隨著高度的增加，附生維管植物多樣性逐漸降低(圖5)。在林冠下部的樹干上，附生維管植物種類豐富，主要有隱柄尖嘴蕨及眾多蘭科植物，隨著高度的增加，附生植物種類逐漸降低。

圖5 附生維管植物的空間分布Fig.5 Spatial distribution of epiphytic vascular plants

2.4 附生維管植物多樣性的環境解釋

2.4.1 附生維管植物物種豐富度、個體多度與環境變量的相關性分析根據相關性分析結果(圖6)，在所選光照強度、溫度、海拔、坡度和坡向5個環境變量中，海拔、光照強度與附生維管植物的物種豐富度有顯著相關性，其中，海拔與物種豐富度為正相關(r=0.37)，光照強度與物種豐富度為負相關(r=-0.56)。海拔、溫度、光照強度與附生維管植物的個體多度有顯著相關性，其中，海拔與多度為正相關(r=0.36)，溫度與多度為正相關(r=0.26)，光照強度與多度為負相關(r=-0.33)。

不同的環境變量之間也存在一定的相關性。光照強度與海拔、坡向與溫度之間存在相關性，海拔與溫度之間存在極顯著的相關性。

2.4.2 附生維管植物物種豐富度及個體多度與環境變量的回歸分析根據相關性分析結果，對附生維管植物物種豐富度、多度分別與環境因子進行回歸分析(圖7)，結果表明，物種豐富度與海拔高度(x)存在線性回歸關系，其回歸方程為y=-85+0.065x(R=0.37)。回歸方程中一次項系數也表現出顯著的正相關性，進一步說明物種豐富度與海拔高度之間為線性正相關。物種豐富度與光照強度也存在線性回歸關系，用回歸方程表示為：y=14-0.0079x(R=-0.56)，回歸方程中一次項系數也表現出顯著的負相關性，進一步說明物種豐富度與光照強度之間為線性負相關。個體多度與光照強度、海拔高度、溫度存在線性回歸關系，回歸方程分別為y=110-0.068x(R=-0.33)，y=-1300+0.91x(R=0.36)，y=-260+14x(R=0.26)。

圖7 物種豐富度及個體多度與環境因子間的關系Fig.7 Relationships between species richness and abundance and environment variables

2.4.3 附生維管植物物種豐富度及個體多度與環境變量的逐步回歸分析物種豐富度與環境變量之間的逐步回歸分析顯示，模型中存在兩個環境變量，海拔高度(x1)、光照強度(x2)，物種豐富度與環境變量之間的關系可以用回歸方程表示為：y=0.05x1-0.007x2-59.842(R2=0.391,P=0.000)。

個體多度與環境變量之間的逐步回歸分析顯示，模型中存在兩個環境變量，海拔高度(x1)、光照強度(x2)，附生維管植物與環境變量之間的關系可以用回歸方程表示為y=0.793x1-0.057x2-1 056.27(R2=0.204,P=0.000)。

3 討 論

附生植物的物種組成及豐富度受森林類型及森林結構因素影響[12, 21]。本研究中，共調查到附生維管植物97種，單位面積(每hm2)物種數為16種，低于西雙版納(116種)[22]、云南省哀牢山濕性常綠闊葉林(30種)[23]和海南霸王嶺(17種)[24]。不同地區附生植物的物種組成及數量存在較大差異，這主要與研究地的森林類型有關。在巴西阿克里州的熱帶森林中，對附生維管植物的區系組成進行研究，共記錄附生植物2 446種，天南星科是最豐富的科(76種，占總數的23%)，其次是蘭科(55種，占總數的17%)，水龍骨科(34種，占11%)[25]。溫帶森林中，蕨類植物(特別是膜蕨科植物)在附生植物多樣性中占主導地位[15]。在本研究中，附生維管植物主要以蘭科植物為主，其中石斛屬和石豆蘭屬附生種數最多；其次是蕨類，其中水龍骨科物種豐富度及個體多度均占附生蕨類半數以上。這種科屬組成和物種豐富度在一定程度上體現了蘭科和蕨類植物對附生生境的適應性進化。與熱帶森林相比，季風常綠闊葉林結構相對簡單，年降水量較少，其空氣濕度、光照強度、郁閉度均與熱帶森林有顯著差異；與中山濕性常綠闊葉林(哀牢山)相比，季風常綠闊葉林空氣濕度較低，從而導致了季風常綠闊葉林中附生植物的多樣性相對較低。附生維管植物在季風常綠闊葉林中的分布也呈現出一定的規律性，54.6%的附生維管植物分布在山脊和高谷中，山脊也具有最高的多樣性指數，附生維管植物分布廣泛，而溝谷中附生維管植物豐富度較高，但株數少，一方面可能是由于地形條件的差異，另一方面，可能也與光照強度、溫度等環境因子有關，研究區域季風常綠闊葉林整體郁閉度較高，光照強度較弱，附生植物雖多生長在潮濕背陰的地方，但溝谷海拔低，光照強度過小，部分區域可能達不到附生維管植物的光補償點，并不利于附生維管植物生長和分布，導致其附生植物數量偏低。

在以往對附生維管植物的森林調查研究中發現，生境條件的差異對附生維管植物的物種組成及多樣性有較大影響，在局部尺度上，小氣候的分化被認為是維管附生植物群落結構的主要機制之一[26-28]。附生維管植物分布在樹干或樹冠上，直接暴露在不斷變化的氣候環境下，微小的小氣候差異也會影響附生維管植物群落的區系組成[29]。溫度影響花芽分化過程，對附生蘭科植物文心蘭(Oncidiumhybridum)的研究表明，27 ℃時文心蘭的生物量最高，過高或過低的溫度都不利于其生長[30]。光照強度通過影響氣孔導度影響附生植物對光適應的生態幅，不同附生植物對光的適應性不同，陰石蕨對高光表現出光抑制，表現出陰生植物的特性[31]。此外，地形條件如海拔、地形凹凸度等也是影響附生植物的重要因素，中海拔地區附生植物具有更高的生物多樣性，呈現駝峰形狀的物種豐富度模式，高海拔地區豐富度下降更明顯[32]。在研究沿垂直樹干高度和海拔高度兩個環境梯度的喬木灌木地衣的生物量和分布特征中發現，這兩個梯度都影響附生植物的生物量和分布，附生植物生物量主要分布在樹木中等高度，與海拔高度相關的氣候梯度也會影響附生植物群落結構[33]。本研究中，光照強度、海拔、溫度、坡度、坡向是影響植物群落的主要環境因子，5種生境光照強度、溫度、海拔等生境因子均存在較大差異，附生維管植物也呈現出不同的分布規律，研究結果中，附生維管植物的豐富度和多度均整體隨光照強度的增強而呈下降趨勢，與前人的研究結果基本一致，兩者均隨海拔及溫度升高而逐漸增大，這種關系主要是由于本研究中海拔梯度、溫度范圍變化較小(海拔范圍在1 300～1 500 m之間，溫度范圍在21～28 ℃)，因此僅體現出研究區域局部溫度、海拔梯度下附生維管植物豐富度變化規律。相關性分析結果中坡度、坡向與附生維管植物的豐富度、多度均沒有顯著相關性，可能是由于不同坡度、坡向下的環境異質性不是很大，因此對附生維管植物多樣性的影響相對較小。

除生境因子外，生物因子(宿主)也是影響附生維管植物多樣性的重要因素。宿主物種為附生植物的生長提供了不同的基質、條件和微氣候，因此宿主特性是影響附生植物分布的重要因素[34-37]。附生植物的分布與宿主樹種密切相關，在系統發育上相似的樹木或共有形態或功能性狀的樹木可能擁有相似的附生植物物種[38]。在本研究中，附生維管植物更多地分布在中小徑級的樹木上，且分布高度較低。以往研究顯示，因宿主徑級影響著微生境異質性和附生維管植物的定殖面積，大徑級樹木能為附生植物提供更豐富的腐殖質和定殖空間，故附生維管植物更多地分布于徑級較大的宿主植物上[13]。此外，附生植物在森林中的分布具有明顯的高度偏好性，天南星科和幾種蕨類植物多分布在下層，蘭科大部分分布在宿主較高的位置[11]。本研究的結果主要與季風常綠闊葉林中樹種特性及生長狀況有關，在研究區中，宿主胸徑整體較小，大徑級樹木的個體數較少，例如，隱距越桔(Vacciniumexaristatum)胸徑大部分在15 cm以內，而其又是本研究中附生維管植物的主要宿主之一。因此不同徑級宿主數量差異較大，大徑級宿主比例極低，從而導致了附生維管植物更多地分布于中小徑級樹木上。同時，因季風常綠闊葉林林冠高度在25 m左右，在宿主較高位置，光照強度增強，溫度升高，濕度降低，不利于附生維管植物生長，因此大部分附生維管植物分布在宿主樹干中下部位。通過研究影響附生維管植物物種組成和多樣性的主要生境因子和生物因子，反映出多樣生境條件、宿主條件下的物種組成和分布規律，有利于今后評估季風常綠闊葉林森林受干擾程度和生境健康與否，也為附生維管植物的多樣性保護提供依據。