高原鼢鼠干擾強度對祁連山東段高寒草甸大型土壤動物功能群特征及空間分布的影響

葉國輝,楚彬,胡桂馨,張飛宇,華銑澤,周富斐,牛鈺杰,唐莊生,花立民

甘肅農業大學草業學院/國家林業和草原局高寒草地鼠害防控工程技術研究中心, 蘭州 730070

大型土壤動物指棲息在陸地土壤中,體長≥2 mm,且超過90%的物種可被人眼識別的土壤無脊椎動物[1—2]。土壤動物作為陸地生態系統地下分解者和消費者,通過食物網參與了植物-土壤界面的物質循環,對調控生態系統過程和維持系統穩定具有重要作用[3]。由于土壤動物體型較小,在土壤中大多處于幼蟲發育階段且受生活史動態影響,導致種一級分類鑒定尚存在一定難度。而功能群是基于物種生活史、形態或對特定環境有相似反應的一類物種[4—5]。功能群不僅可有效解釋物種對生態系統過程的響應機理,而且對物種分類水平要求不高,可簡化群落物種研究的復雜性[6]。因此,基于功能群研究可提高土壤動物時空動態變化的可預測性,更加敏感反應生態系統結構和功能變化對土壤動物組成和空間分布的影響。

土壤動物群落組成受生物和非生物因子的共同影響[7]。生物過程會影響群落結構組成,其中擴散限制和生態漂變是影響土壤動物群落組成的重要因素[8—9]。有研究表明動物群落組成可能由于資源短缺,受低層自下而上的控制或受頂層捕食者自上而下營養級聯效應的影響[10—11]。此外,生態位理論表明環境可以影響物種分布,環境過濾器使得物種分布在特定的生境中[12]。由于土壤動物有較差的環境耐受性和較弱的遷移能力,其物種組成和空間分布格局對環境改變極為敏感[13—14]。在陸地生態系統中,生物干擾常引起局域生境異質性增加,可以影響土壤動物類群結構和多樣性[15—16]。高原鼢鼠(Myospalaxbaileyi)是高寒草甸生態系統中營地下生活的植食性嚙齒動物,其采食、掘洞和推土造丘等行為造成草地生境破碎化。同時,高原鼢鼠是高寒草甸生態系統重要的生物干擾源之一,對植物-土壤界面的生態學過程具有顯著影響[17],進而可引起土壤動物多樣性及空間分布的差異性[18],且不同土壤動物類群對高寒草甸生態系統變化響應的敏感性不同[19]。

目前對于土壤動物功能群研究,主要集中在環境因素對功能群的影響,而忽略生物種群間的相互作用[20],導致研究結果難以完全解釋土壤動物空間格局高變異性的綜合影響。因此,在研究干擾對土壤動物功能群組成和分布影響時,還需結合土壤動物功能群相互作用來綜合分析。基于上述考慮,本研究提出科學假設,即高原鼢鼠干擾通過改變植物土壤環境因子來調控土壤動物功能類群間關系,進一步影響土壤動物功能群組成及其分布格局。據此,本研究依據高原鼢鼠新舊鼠丘數量作為干擾強度劃分標準,設立4個不同干擾強度小區。通過調查各小區草地大型土壤動物、植物群落組成以及土壤理化性質,比較高原鼢鼠不同干擾強度下高寒草甸土壤動物功能群多樣性和穩定性變化,分析各功能群空間分布對環境因子變化的響應特征,最終探究高原鼢鼠干擾對土壤動物群落功能和分布格局的影響機理。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究點位于祁連山東部高寒草甸區,行政隸屬于甘肅省天祝縣。地理位置37°12′N, 102°46′E, 海拔2937 m。年均溫零下0.1℃,全年無絕對無霜期。植物生長季節從5月到9月約為120天。植被類型為高寒草甸,優勢種為多年生禾本科植物和莎草科植物,如垂穗披堿草 (Elymusnutans)、異針茅(Stipaaliena)、矮生蒿草(Kobresiahumilis)和線葉嵩草 (Kobresiacapillifolia)。研究區域為冬季放牧草地(8.57只羊/hm2),調查期間無家畜采食[21]。

1.2 試驗設計

本試驗以空間尺度代替時間尺度的方法。依據高原鼢鼠新舊鼠丘數量劃分干擾強度[22—23]。由于高原鼢鼠有很強的棲息地選擇性,難以找到同放牧強度、地形、植被和土壤,特別是新舊鼠丘空間分布和數量一致的試驗樣地。參考梯度代替重復小區方法[22,24]。本研究通過增設樣方數量來代替重復小區從而確保調查數據的可靠性。本研究依據新舊鼠丘數量調查結果設置極重度(ED:72個新鼠丘/hm2,910個舊鼠丘/hm2)、重度(HD,60個新鼠丘/hm2,637個舊鼠丘/hm2)、中度(MD:52個新鼠丘/hm2,308個舊鼠丘/hm2)和輕度(LD:28個新鼠丘/hm2,100個舊鼠丘/hm2)4個干擾小區。小區大小為50 m × 50 m,小區間隔大于50 m。各干擾小區內等距均勻設置9個調查樣方,期間避開鼠丘取樣。于2018年6月下旬進行植物群落、大型土壤動物調查和土壤取樣。

1.3 調查取樣

1.3.1植物群落調查

在各干擾小區采樣點采用0.5 m×0.5 m樣方記錄植物物種數目和密度。將各植物物種劃分為莎草和雜類草類群,室內烘箱75 ℃烘干至恒重,稱取地上生物量干重。

1.3.2大型土壤動物群落調查

在植物調查樣方位置,取長寬0.5 m×0.5 m,深度0.15 m的土壤立方體。采用手撿方法挑出土壤立方體內大型土壤動物,用75%乙醇保存。室內物種鑒定依據《中國土壤動物檢索圖鑒》[1]統計到科并計數。根據大型土壤動物食性將其分為植食性(Z)、捕食性(B)、腐食性(F)和雜食性(ZA)功能群[25]。

1.3.3土壤理化性質測定

土壤理化性質調查設置在土壤動物調查樣方旁。野外測定0—15 cm土層土壤含水量、溫度和緊實度。土壤化學性質取樣采用直徑為7 cm的土鉆取0 —15 cm土層土樣,裝入自封袋帶回實驗室進行風干,分別過0.25 mm和1 mm土壤篩進行土壤化學指標分析。室內土壤pH、土壤有機質、全氮、全磷和全鉀測定參考《土壤理化分析》[26]

1.4 數據分析

1.4.1功能群特征指數

功能群豐富度用樣方各大型土壤動物科類群數的數量表示。用功能群下各科級類群密度計算 Shannon 多樣性指數(H′) 和 Pielou 均勻度指數(J)[27]。

優勢度劃分依據土壤動物個體占據總個體數10%以上為優勢類群；占總個體數1%—10%為常見類群；占總個體數1%以下為稀有類群[28]。

1.4.2群落穩定性指數和相似性指數

群落穩定性指數[29]:采用群落物種數與個體數之比(St/Si)和捕食類群物種數與植食性類群物種數之比(Sn/Sp)表示。

Sorenson相似性系數[30]:

S=2W/(a+b),

式中,W為樣地A和B共有類群數量；a為樣地A的類群數；b為樣地B的類群數。Sorenson相似性系數的判別標準:當S<0.24時為極不相似,S為0.25—0.49時中等不相似,S為0.50—0.74時中等相似,S為0.75—1.00極相似。

1.4.3數據統計方法

數據利用Excel 2013進行初步處理,采用SPSS19.0進行方差分析,用LSD方法進行多重比較。采用Canoco 4.5軟件進行物種與環境變量多元排序。分析過程中對功能群豐度進行log(x+1)轉換,用功能群數據做除趨勢對應分析(DCA)[31]。計算DCA 排序軸梯度長度小于3采用冗余分析(RDA)。為評估環境因子對大型土壤動物功能群分布影響貢獻值,計算各環境因子的總效應和凈效應[32]。

2 結果與分析

2.1 高原鼢鼠干擾下大型土壤動物功能群組成

本試驗共捕獲植食性(Z)、捕食性(B)、腐食性(F)和雜食性(ZA)功能類群大型土壤動物累計1172只(表1),其中植食性(Z)類群為優勢功能類群,累計捕獲932只分屬6目17科21個類群。在LD、MD、HD和ED干擾區植食性類群個體數量占總捕獲量的23.81%、16.55%、14.33%和24.83%。捕食性(B)、腐食性(F)和雜食性(ZA)功能群為高寒草甸土壤動物常見功能類群。捕食性(B)類群累計捕獲82只,分屬4目8科。在LD、MD、HD和ED干擾區捕食性(B)類群占總捕獲量的2.13%、1.02%、1.37%和2.47%。腐食性(F)類群和雜食性類群累計捕獲158只,分屬2目3科。大型土壤動物組成調查結果顯示,植食性(Z)和捕食性(B)功能群具有較高的豐富度和多度,是本研究區域高原鼢鼠棲息地的主要功能類群。

表1 高原鼢鼠不同干擾強度區大型土壤動物功能群組成

2.2 高原鼢鼠干擾對大型土壤動物功能群特征指數影響

高原鼢鼠干擾對高寒草甸大型土壤動物功能群多樣性存在一定影響(圖1)。植食性和捕食性功能群豐度、豐富度和Shannon多樣性指數總體呈先下降后上升趨勢,表現為極重度干擾區植食性類群豐富度和Shannon多樣性指數顯著高于中度和重度干擾區 (P<0.05)。高原鼢鼠干擾對捕食性功能群特征指數和植食性功能群豐度和均勻度指數無顯著影響(P>0.05)。高原鼢鼠干擾下高寒草甸腐食性土壤動物功能群豐度變化明顯,中度干擾區腐食性類群豐度顯著高于輕度和重度干擾區 (P<0.05)。由于腐食性和雜食性功能群中類群豐富度和個體數量較少,因此未分析高寒草甸腐食性和雜食性土壤動物功能群的豐富度、均勻度和Shannon多樣性指數。

圖1 高原鼢鼠干擾下土壤動物功能群豐度、類群豐富度、均勻度和Shannon指數Fig.1 Abundance, group richness, evenness and Shannon indices of soil functional macro-fauna community under the plateau zokor disturbance不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)

2.3 高原鼢鼠干擾對大型土壤動物功能類群結構穩定性和相似性影響

高原鼢鼠干擾對高寒草甸大型土壤動物功能類群穩定性無顯著影響(表2)。各干擾區Sn/Sp的比值排序為ED>HD>LD>MD,干擾區間Sn/Sp比值差異不顯著(P>0.05),但ED干擾區捕食性類群與植食性類群的比值(Sn/Sp)較高,表明捕食類群對植食性類群的控制作用較強。土壤動物群落內部相互制約關系復雜,其群落穩定性和抵抗外界干擾的能力也比較高,表明其所處生態系統具有較高的穩定性和對外界不良干擾因素的抵御能力。不同干擾區中St/Si的比值排序為HD>ED>LD>MD,干擾區間不存在顯著差異(P>0.05),表明土壤動物分布比較均衡。

表2 高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物類群穩定性和功能類群相似性

對角線之上為捕食性類群相似性系數,對角線之下為植食性類群相似性系數;Sn/Sp：為群落捕食類群物種數與相食性類群物種數之比;St/Si：為群落性種數與個人數之比;穩定性欄中數值為平均值±標準誤,同列中相同字母表示差異不顯著(P>0.05);土壤動物功能類群相似性欄中,*形成的對角線之上為捕食性類群相似性系數，對角線之下為植食性類群相似性系數

分析高原鼢鼠干擾對植食性和捕食性類群群落相似性指數影響發現,各干擾區間植食性類群相似性系數S值均大于0.50,表明高原鼢鼠不同干擾強度下高寒草甸植食性類群群落結構中等相似。中度(MD)干擾區捕食性類群與其它干擾區捕食性類群群落相似指數S值均小于0.50,表明中度(MD)干擾區捕食性類群與其它干擾區捕食性類群群落結構中等不相似。

2.4 高原鼢鼠干擾下大型土壤動物功能類群分布與環境因子的關系

土壤環境因子與土壤動物功能類群排序相關性(圖2),軸1反映土壤溫度(ST)變化,軸2反映土壤全鉀(TK)等其它土壤因子的綜合變化。高寒草甸植食性(Z)、腐食性(F)和雜食性(ZA)土壤動物類群主要受土壤溫度(ST)影響,其次受土壤緊實度(SC)和全氮(TN)的影響(軸1方向)；而捕食性(B)類群主要受土壤全鉀(TK)和含水量(WC)影響(軸2方向)。在土壤環境因子綜合影響下,高原鼢鼠干擾區間土壤動物功能類群分布聚集情況不同(圖2)。輕度(LD)、中度(MD)和重度(HD)干擾區土壤動物功能類群分布重疊程度高,土壤動物類群樣點分布相對集中,表明土壤環境異質性較低。極重度(ED)干擾區土壤動物類群樣點分布相對分散,聚集程度低,表明土壤環境異質性較高。同時,植食性(Z)、捕食性(B)、腐食性(F)和雜食性(ZA)土壤動物類群傾向分布于極重度干擾土壤環境條件。

圖2 土壤動物功能類群與土壤因子排序Fig.2 RDA biplot between soill factors and soil macro-fauna functional communities Z:植食性Herbivore group;B:捕食性Predator group;F:腐食性Detritivore group;ZA:雜食性Ominivore group;SC:土壤緊實度Soil compaction;WC:土壤含水量Soil moisture content;ST:土壤溫度Soil temperature;TOC:土壤有機質Soil organic matter;TP:土壤全磷Soil total P;TN:土壤全氮Soil total N; TK:土壤全鉀Soil total K;pH:土壤pH Soil pH; ED:極重度干擾Extremely disturbance; HD:重度干擾Heavily disturbance;MD:中度干擾Moderately disturbance；LD:輕度干擾Lightly disturbance

植物環境因子與土壤動物功能類群排序相關性 (圖3),軸1反映莎草生物量(SB)變化,軸2反映植被均勻度(Ev)等其它植物因子的綜合變化。高寒草甸植食性(Z)和雜食性(ZA)土壤動物功能群主要受莎草生物量(SB)影響,其次受植物均勻度(Ev)和Shannon指數(Sh)的影響(軸1方向)；捕食性(B)和腐食性(F)類群主要受植物物種豐富度(Rh)、群落高度(He)和均勻度(Ev)影響(軸2方向)。在植物因子綜合影響下,高原鼢鼠干擾區間土壤動物功能群分布聚集程度不同(圖3)。輕度(LD)、中度(MD)和重度(HD)干擾區土壤動物功能群樣點分布聚集程度高,棲息地植被環境異質性低。極重度(ED)干擾區土壤動物類群樣點分布相對分散,聚集程度低,植被環境異質性高。同時,植食性(Z)、捕食性(B)和雜食性(ZA)土壤動物類群傾向分布于極重度干擾植被環境條件。

圖3 土壤動物功能類群與植物因子排序Fig.3 RDA biplot between plant factors and soil macro-fauna functional communities Ev:植物均勻度指數Plant evenness index；Rh:植物豐富度指數Plant richness index；Sh:植物香農多樣性指數Shannon′s diversity index；He:植物群落高度Plant community height；SB:莎草類植物地上生物量Cyperales above-ground biomass；FB:雜類草植物地上生物量Forb above-ground biomass

結合蒙特卡羅置換檢驗,運用冗余分析(RDA)和偏冗余分析(Partial RDA)方法,評估植物土壤因子對大型土壤動物功能類群分布影響貢獻值(表3)。RDA結果表明,土壤溫度(ST)、緊實度(SC)、全鉀(TK)和全氮(TN)對大型土壤動物功能類群分布方差解釋量達到顯著水平(P<0.05),而土壤有機質(TOC)、全磷(TP)和含水量(WC)等因子對大型土壤動物功能類群分布方差解釋無顯著貢獻(P>0.05),土壤環境因子累計解釋總效應達到71.7%。Partial RDA結果表明,土壤溫度(ST)和全鉀(TK)對大型土壤動物功能類群分布方差解釋量達到顯著水平(P<0.05),土壤環境因子累計解釋凈效應達到40.7%。

植物因子對大型土壤動物功能類群分布影響貢獻值(表3)。RDA結果表明,植物均勻度(Ev)和莎草生物量(SB)對大型土壤動物功能類群分布方差解釋量達到顯著水平(P<0.05),植物因子對大型土壤動物功能類群分布解釋累計解釋總效應達到41%。Partial RDA結果表明,植物因子累計解釋凈效應達到37.8%。上述結果表明土壤因子(顯著貢獻總效應55.9%) 對大型土壤動物功能類群分布方差解釋量大于植物因子(顯著貢獻總效應24.4%)。

表3 環境因子對大型土壤動物功能類群組成分布影響解釋的總效應和凈效應

3 討論

3.1 大型土壤動物功能群特征對高原鼢鼠干擾響應

高原鼢鼠采食、造丘等行為造成草地環境異質性,為草地生物棲息創造更多的生態條件,有利于生態位分化,使得更多物種共存[23]。有研究認為土壤動物群落維持機制主要受擴散、環境過濾和生物間作用的綜合調控[33],并在研究尺度上存在差異[34]。通常區域尺度上氣候條件和地理屏障限制物種擴散進而影響物種分布格局[35],而小尺度范圍生物間相互作用尤為重要[36]。本研究為了消除研究尺度的影響,并考慮到高原鼢鼠干擾可提供生境資源的多樣性,將土壤動物類群根據其食性生態位劃分為四類功能群。在陸地生態系統中,植食性類群作為廣布種占據主要優勢[19,37—38],而捕食性類群處于土壤食物網頂端對其他土壤動物群落組成和分布發揮重要調控作用,因此本研究主要探討了高原鼢鼠干擾對兩者功能群多樣性和穩定性影響。

本研究結果表明土壤動物植食性類群Shannon指數和豐富度對高原鼢鼠擾動響應較為敏感,但不同干擾強度下豐度變異較小。研究表明,植食性土壤動物類群對草地生態系統環境變化比較敏感[19]。在高寒草甸生態系統中,高原鼢鼠的掘洞、造丘活動造成草地微地形變化,是導致草地生境復雜性和異質性增強的主要干擾因子[39]。生境的復雜性增加了植食類群食物資源和棲息地微生境的多樣性。因此,植食性土壤動物類群多樣性對高原鼢鼠干擾響應更為明顯。一般植食性動物服從“下行控制”,而捕食性動物服從“上行控制”[40]。但是,由于資源限制造成植食性類群對植物資源的競爭,使得其服從“上行控制”,即資源控制消費者多度[40]。有研究表明大型土壤動物對地上植物群落結構和凋落物質量響應明顯[41],且土壤動物密度隨植物蓋度和凋落物輸入而增加[42]。由于本研究區冬季持續放牧,導致夏季調查期間草地凋落物殘存量很少。并且,高原鼢鼠干擾下植物群落結構和生產力變化差異小[18],使得植物資源對植食性土壤動物類群豐度影響較小。其次,本研究發現高原鼢鼠不同干擾強度下捕食性類群多樣性無明顯變化。由于高原鼢鼠不同干擾強度下植食性類群豐度無顯著變化,且捕食性類群受“上行控制”影響。因此,捕食性類群豐度受高原鼢鼠干擾影響較小。另外,高原鼢鼠不同干擾區域植食性和捕食性土壤動物類群分布比較均衡,且植食性類群高的群落相似性和穩定性。因此,捕食性類群多樣性和相似性等受高原鼢鼠不同干擾強度影響變異較小。綜合了環境過濾和生物營養級“上行控制”效應,本研究發現高原鼢鼠干擾對捕食-植食類群種間調控關系影響較小。

3.2 高原鼢鼠干擾對高寒草甸土壤動物功能群空間分布影響

高寒草甸植物以及土壤環境因子變化可以影響土壤動物的群落組成和空間分布[43—44]。本研究發現高原鼢鼠干擾導致土壤因子變化相比植物因子對土壤動物功能類群,特別是植食性類群的空間分布影響更大。高原鼢鼠干擾可以造成草地微地形突變[39,45—46],這種突變首先影響土壤因子變化,而植物因子變化明顯存在滯后效應。本研究發現高原鼢鼠擾動引起小尺度土壤因子空間變異導致土壤動物功能群差異分布,其中土壤溫度、緊實度對植食性類群分布影響最大,而腐食性類群受限于土壤全鉀和土壤含水量的影響。伴隨高原鼢鼠干擾強度增大,其掘洞覆土行為降低了土壤表層緊實度[47],且鼠丘數量增多造成丘間“郁閉度”升高可以顯著降低土壤溫度[23]。因此,高原鼢鼠干擾改變土壤物理環境,造成土壤動物功能類群組成和多樣性空間分布差異。其次土壤全鉀、全氮、有機質等土壤因子均可以影響土壤動物密度和類群數[19,48],但高原鼢鼠干擾對高寒草甸土壤營養以及含水量變化影響較小[18],因此相對土壤化學因子,植食性類群明顯受限于土壤物理因子影響。不同功能群表現出資源利用效率的差異和生態位分化是對周圍環境改變的適應策略[49]。植物資源多樣性變化可以直接影響土壤動物的群落構成和分布,本研究表明莎草類生物量和物種均勻度明顯會影響植食性類群和腐食性類群空間分布。但由于植物因子對高原鼢鼠擾動響應遲滯,其空間變異較小,對高寒草甸土壤動物功能群的分布影響相比土壤因子較小。綜上所述,高原鼢鼠干擾下土壤物理環境因子成為高寒草甸土壤動物功能類群空間分布的主導因素。

4 結論

土壤動物群落構建機制和空間格局具有尺度效應。小尺度生境下環境因子只能解釋功能群組成分布部分變異,更多變異受功能群間相互作用影響。本研究區高寒草甸植食性大型土壤動物功能群為優勢類群,高原鼢鼠干擾下高寒草甸土壤動物功能類群組成分布明顯受環境因子制約和營養級聯效應調控,表現出土壤溫度、緊實度以及莎草類地上生物量構成的土壤-植被環境異質性以及植食性類群對捕食性類群調控作用共同影響土壤動物功能群群落特征及分布。