基于穩定同位素技術的保安湖食物網結構特征研究

陳俊伊 王 康 郭鈺倫 祝孔豪 巴愛榮 劉 云* 趙康順 *

(1. 北京農學院生物與資源環境學院, 農業農村部華北都市農業重點實驗室, 北京 102206; 2. 中國環境科學研究院, 湖泊水污染治理與生態修復技術國家工程實驗室, 國家環境保護湖泊污染控制重點實驗室, 北京 100012;3. 中國科學院水生生物研究所, 武漢 430072; 4. 中國科學院大學, 北京 100049)

食物網是生態系統中多種生物及其營養關系的網絡, 它描述了生物群落內不同生物體之間復雜的營養相互作用, 并揭示整個生態系統水平上的物質循環和能量流動過程[1,2], 是生態系統中物質和能量流動的重要形式[1,3]。食物網研究可以指示群落的組成、結構及物種之間復雜的攝食關系, 對探究生態系統中能量流動和物質循環具有重要意義[4,5]。近年來, 生態系統水平的研究強調將食物網作為理解水域生態系統結構和功能的核心問題[6,7]。湖泊是內陸水體供水的主要部分, 其作為地球表面陸地水圈的重要組成部分及許多大河流域沿岸地區最重要的濕地類型, 在改善生態環境和維持生態系統健康等方面具有重要作用[8,9]。因此, 研究湖泊食物網對于維持生物多樣性、保護水生態環境有重要作用, 并能為基于生態系統的生態保護和修復提供決策依據。

水域生態系統中物質的循環和能量的流動過程一直是生態學研究中的熱點問題。早期對水域生態中食物網結構和生物營養級的研究多采用胃含物分析法, 該方法優點是較直觀, 但存在許多缺陷, 如胃含物中主要反映的是動物短期攝食的結果,通常殘留的是難以被消化的食物, 同時在研究小型動物方面存在困難, 存在較大的不確定性[6,10—12]。近年來, 穩定同位素技術作為生態學中興起的一項新型研究手段, 它從新的角度為研究物種間營養關系提供了量化指標。測定生物體內天然存在的碳、氮穩定同位素比值(δ13C和δ15N)的變化可反映動物長期攝食吸收的食物來源、營養級和食物網結構[6,13,14]。應用碳氮穩定性同位素技術對水域生態系統食物網結構進行分析的研究在國外已廣泛開展, 國內的研究也已起步, 但關于水域生態系統食物網的研究尤其是湖泊食物網結構特征的研究還很少。

保安湖是長江中游江漢湖群的一個典型淺水草型湖泊[15], 也是典型的江湖阻隔湖泊。隨著湖區沿岸人口的增加以及漁業利用強度的加大, 可能對湖泊生態系統產生一定的干擾, 生態系統結構和功能產生不同程度的改變。針對保安湖面臨的水生態與資源衰退等問題, 本研究應用碳、氮穩定同位素技術結合理論魚類食性數據分析與同位素模型預測的方法, 同步構建保安湖的食物網結構, 量化物質流動和能量傳遞主要途徑, 以期為長江中下游江湖阻隔湖泊生態系統修復、魚類群落結構重建與漁業科學管理提供基礎理論支持。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

保安湖(30°12′—30°18′N, 114°39′—114°46′E)位于湖北省大冶市西北部, 地處長江中游江漢平原東部邊緣, 原與三山湖連成一片, 現以北練山、南練山為界, 山以東稱為三山湖, 以西稱為保安湖, 屬梁子湖水系, 為長江中游南岸的一個中富營養型湖泊。保安湖湖水表面積約39 km2, 平均水深1.5—2.5 m, 最大水深3.7 m, 常年水位在17.5 m。湖面由扁擔塘、肖四海、橋墩湖和主體湖組成, 其中肖四海被圍堤攔斷, 與主體湖水不再相通, 橋墩湖與主體湖間也筑起了透水壩, 但仍有水道與主體湖保持水聯通[15,16]。

1.2 樣品采集與測定

本研究于2019年6月在保安湖主湖區、扁擔塘和肖四海開展了采樣工作。魚類樣品主要是通過在沿岸帶和敞水區設置網具獲得, 其中扁擔塘設置3個樣點, 肖四海3個和主湖區6個, 共計12個魚類采集點位, 每個樣點設置多網目復合刺網一組(沉網和浮網各1條), 迷魂陣1個。魚類樣品取其背部肌肉, 去除骨刺, 然后放入離心管密封冷凍保存, 帶回實驗室后60℃烘干至恒重, 利用珠磨式組織研磨器(MiniBeadbeater-16)研磨粉碎, 干燥保存。用彼德森采泥器采集沉積物樣品和底棲動物樣品, 底棲動物種類鑒定后被放置于蒸餾水中過夜, 讓其排空消化道內殘留物。為了獲得足夠的樣品分析質量, 同一物種的底棲動物被混合在一起, 烘干磨碎后干燥保存。底棲動物蚌和螺去殼取肌肉, 60℃烘干至恒重, 研磨粉碎后干燥保存待測。用于δ15N分析的沉積物樣品使用1 mol/L 鹽酸酸化去除碳酸鹽的影響[17]。植物樣品采集后洗凈烘干, 研碎待測。在沿岸帶采集上中下層水混合后用預燒的GF/C濾膜過濾水樣獲得有機顆粒物Particulate organic matter(POM)樣品, 使用1 mol/L鹽酸酸化去除碳酸鹽的影響, 后用蒸餾水沖洗烘干, 充分磨碎。使用13#和25#浮游生物網收集浮游生物, 并將浮游生物樣品過濾至預燒的GF/C濾膜, 使用1 mol/L 鹽酸酸化去除碳酸鹽的影響, 用蒸餾水沖洗后烘干磨碎。絲狀附著藻經過蒸餾水清洗, 非絲狀藻分離泥沙后過濾至預燒的GF/C濾膜, 烘干磨碎。

所有樣品利用穩定同位素比質譜儀(CE公司的CarloErba NC 2500元素分析儀與Thermo fisher公司的Delta Plus質譜儀聯用)測得其碳、氮穩定同位素比值δ13C和δ15N。分析碳(δ13C)、氮(δ15N)同位素的參照物質分別是VPDB (Pee Dee Belemnite)和空氣中N2, 標準物質分別是國際上通用的IAEA-USGS24和IAEA-USGS26。

1.3 數據分析

根據Zhang等[18—22]總結分析的長江中下游魚類食性數據, 基于社會網絡分析(Social Network Analysis, SNA)原理[23—26]構建全湖捕食者的食性矩陣與理論食物網。為了能夠更真實地反應保安湖的食物網結構與特征, 本文還采用Kadoya等[27]開發的貝葉斯同位素混合模型(Bayesian Isotope Mixing Model, BIMM)結合測量的實際樣品同位素值進行全湖捕食者的食性預測分析[27]與食物網構建, 將基于理論食性數據構建的食物網與基于同位素混合模型預測的食物網進行比對分析。其中, 貝葉斯同位素混合模型結構如下:

一般情況下, 一個目標食物網的消費者i利用Mi資源,J元素的穩定同位素比率的N測量值取自每個消費者和每個食物來源:

式中,αi1,···,αiMi是Dirichlet先驗參數, Λj和為食物網中各營養鏈中元素j營養富集因子先驗分布的均值和方差, 營養富集因子在營養鏈和食物網中有很大差異, 但近似地遵循正態分布[3,27]。模型的準確性則通過比對初始食物網樣品的同位素值與模型預測值之間的差異來判斷。BIMM模型擬合使用R語言中的R2WinBUGS包[27,28]。最后, 使用cultevo包[29]中的Mantel檢驗分析理論食性數據構建的食性矩陣與基于BIMM模型預測的食性矩陣之間的相關性。所有數據處理、分析與圖形制作均在R語言中進行。

2 結果

2.1 碳、氮穩定同位素特征

如圖 1所示, 各食物源的δ13C值范圍跨度較大,數值范圍從-36.8‰到-8.5‰, 其中附著藻的δ13C值最高為-8.5‰, 浮游植物的δ13C值最低是-36.8‰。相對于δ13C值而言, 食物源的δ15N值變化范圍較小,從-2.3‰到8.2‰, 以底棲動物最高是8.2‰, 沉積物最低是-2.3‰。此次共采集到16種魚類, 魚類的碳、氮穩定同位素測定結果如圖 1所示。不同魚類間的δ13C和δ15N值差異較大,δ13C值范圍為-27.6‰到-14.7‰, 草魚(Ctenopharyngodon idellus)的δ13C值較大;δ15N值變化范圍為5.1‰到15.1‰, 湖鱭(Coilia ectenes taihuensis)、翹嘴鲌(Culter alburnus)和鱖(Siniperca chuatsi)的δ15N值較大, 草魚(Ctenopharyngodon idellus)的δ15N值最低。

圖1 保安湖水生態系統碳、氮穩定同位素混合空間Fig. 1 δ13C and δ15N of Bao’an Lake Ecosystem

2.2 理論食性網絡

依據Zhang等[18—22]總結分析的長江中下游湖泊魚類食性數據, 我們構建了保安湖食物網理論食性矩陣與依賴性矩陣(圖 2)。從食性矩陣可以看出,POM、浮游植物、浮游動物與底棲動物是保安湖食物網中魚類的主要食物來源。從食物依賴性矩陣中也可以看出保安湖食物網中捕食者對于POM、浮游植物、浮游動物與底棲動物的依賴程度較高,且對POM和浮游植物的依賴性最高, 底棲動物和浮游動物的被依賴性相對較低。

在理論食性矩陣的基礎上, 我們構建了基于食性矩陣的保安湖食物網(圖 3)。在構建的食物網絡關系中, 我們重點關注主要的三個中心度指標: 點度中心度(Degree centrality), 為每個行動者所直接連接的其他行動者的數量; 中間中心度(Betweenness centrality), 衡量的是一個行動者在他相連的行動者之間所起到的影響和控制(橋梁)作用; 接近中心度(Closeness centrality)是計算某個行動者與他所有相連的行動者之間最短路徑的總和[30—32]。從圖 3的三個中心度指標和一個權重指標可以看出, 雖然鱖與翹嘴鲌的點度中心度較高, 但是權重較低, 說明這兩種魚捕食的魚類種類較多, 但在整個網絡中的重要性不高。而POM、浮游植物、浮游動物與底棲動物在整個食物網中的重要性與影響力相對較大。圓尾鲴(Distoechodon tumirostris)與底棲動物的中間中心度較高, 表明在食物網中路徑間的媒介能力較強。因此, 結合圖 3的食物網結構圖可以發現, 基于理論食性分析數據構建的保安湖食物網由兩條營養傳遞途徑組成, 即由POM、浮游植物、浮游動物到雜食性魚類的浮游牧食鏈與水生植物、沉積物和底棲動物到雜食性魚類的底棲食物鏈, 浮游牧食鏈相對較強。

2.3 基于BIMM模型的食性網絡預測

將原始的樣品同位素實測值帶入到貝葉斯同位素混合模型(BIMM)中進行食物網內各組分的食性預測分析, 并構建食性矩陣與食物網。首先, 通過圖 4可以看出, 模型的碳、氮同位素預測值與實際樣品的測量值差異很小, 數據重合度高, 說明模型的預測效果較好。我們將理論食性矩陣與基于貝葉斯同位素混合模型預測的食性矩陣進行矩陣間相關性分析, 兩個食性矩陣具有顯著相關性(P＜0.001; 圖 5), 表明貝葉斯同位素混合模型預測的食物網中各消費者的食性與理論食性具有很高的一致性。其次, BIMM模型的預測食性矩陣表明POM、浮游植物、浮游動物與底棲動物是保安湖水域食物網中魚類的主要食物來源, 其次是沉積物中的碎屑和水生植物等, 這與理論食性矩陣一致(圖 2和圖 6A)。最后, 從BIMM模型預測的食物網結構可以看出, 從POM、浮游植物、浮游動物到雜食性魚類的浮游牧食鏈在整個食物網中具有主導性, 而從水生植物、沉積物和底棲動物到雜食性魚類的底棲食物鏈相對重要性較低(圖 6B), 表明基于食性數據的理論食物網與BIMM模型預測的食物網總體吻合度很高(圖 3和圖 6B)。

圖2 食物網食性矩陣(A)與依賴性矩陣(B)Fig. 2 Food web diet matrix (A) and dependency matrix (B)

圖3 基于理論食性矩陣的食物網Fig. 3 Food web based on theoretical diet matrix

圖4 貝葉斯同位素混合模型碳、氮同位素預測值與測量值分布Fig. 4 δ13C and δ15N predicted value of Bayesian Isotope Mixing Model and measured value distribution

圖5 理論食性數據矩陣與BIMM模型預測食性矩陣相關性分析Fig. 5 Correlation analysis between traditional diet matrix and BIMM model predictive diet matrix

圖6 基于貝葉斯同位素混合模型預測的食性矩陣(A)和食物網(B)Fig. 6 Diet matrix (A) and food web (B) based on Bayesian Isotope Mixing Model

3 討論

3.1 不同類型食物網對比分析

目前, 國內利用碳、氮穩定同位素技術研究水域食物網大多通過δ13C和δ15N值的特征、空間分布特征、營養級及傳統食源貢獻率來分析, 而利用貝葉斯同位素混合模型(BIMM)結合δ13C和δ15N值進行食物網中各類消費者的食性預測, 并構建食物網的研究還很少。通過將BIMM模型預測的食物網與基于理論食性數據構建的食物網進行對比分析后發現, 兩者具有很強的相關性, 且食性矩陣與食物網結構特征契合度很高。這表明基于BIMM模型的食物網中各類消費者的食性預測方法合理可靠, 在應用同位素技術研究水域食物網的過程中,具有一定的借鑒作用。

3.2 保安湖食物網結構分析

兩個食性矩陣結果表明, POM、浮游植物、浮游動物與底棲動物是保安湖水域食物網中魚類的主要食物來源, 其次是沉積物中的碎屑和水生植物等, 陸源有機物對整個食物網的貢獻不大。兩個食物網的結構特征則表明, 從POM、浮游植物、浮游動物到雜食性魚類的浮游牧食鏈在整個湖泊食物網中具有占據主導地位, 而由水生植物、沉積物和底棲動物到雜食性魚類的底棲食物鏈相對于浮游牧食鏈較弱。綜合食性矩陣與食物網結構特征結果, 表明POM與浮游植物已成為保安湖食物網中最重要的基礎食物源。這可能與湖泊的營養程度有關, 保安湖歷史上與長江相通, 20世紀90年代初總氮和總磷可達地表水Ⅱ類—Ⅲ類水標準(GB3838-2002)[33], 屬于中營養型湖泊, 也是良好漁業水體[34]。但近幾十年來由于湖岸周邊人口數量增加與漁業利用強度的加大, 加上周邊農業活動的影響, 保安湖的營養鹽濃度不斷升高, 已發展成為中富營養型湖泊。Carpenter等[35]研究發現當湖中營養鹽濃度升高時, 湖內部初級生產力對于消費者的貢獻增加,而外源輸入對消費者的貢獻降低。因此, 這可能是由于營養鹽濃度的提升促進了浮游植物的生長, 從而使得浮游植物的貢獻升高。

3.3 保安湖食物網調控建議

保安湖中魚類消費者的主要營養級范圍為2.1—3.3。在調查到的16種魚類中, 頂級肉食性魚類種類很少, 僅有翹嘴鲌和鱖兩種, 而雜食性魚類的種類最多。保安湖大多數雜食性魚類屬于次級消費者, 以浮游動植物和底棲動物為主要食源(圖 3—6)。此外, 在淺水富營養湖泊, 藻類是食物網中消費者的主要碳源, 而藻類是浮游動物的必需食物,也可以為雜食性魚類提供穩定食物來源[36]。因此,水體營養水平升高導致浮游藻類成為最主要基礎食物源可能是保安湖雜食性魚類種類較多的原因之一。雖然雜食性魚類的多樣化會降低外界干擾對食物網結構與功能的影響[37], 但以雜食性為主的小型魚類成為優勢種后會導致浮游動物被過度攝食, 不能有效抑制藻類的過度生長。此外, 在保安湖生態系統中, 高營養級的兇猛魚類種類偏少, 且數量偏低, 無法有效緩解牧食浮游動物的壓力。因此, 對于保安湖的降低水華風險的食物網調控建議為: (1)增加濾食性魚類數量, 利用其主動濾食方式直接降低浮游植物數量; (2)增加兇猛性魚數量, 降低水體中浮游動物食性魚類, 提升浮游動物數量,從而加大浮游動物對浮游植物的攝食強度, 降低浮游植物的數量; (3)增加大型濾食性底棲動物數量,利用其被動濾食方式, 濾取并降低浮游植物數量。