基于穩(wěn)定同位素技術(shù)的靈山島及周邊海域漁業(yè)生物群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)分析?

張宇洋， 董建宇， 孫 昕， 詹啟鵬， 王林龍， 張秀梅

(1.海水養(yǎng)殖教育部重點實驗室(中國海洋大學(xué))， 山東 青島 266003； 2.浙江海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院， 浙江 舟山 316022)

食物網(wǎng)是描述生態(tài)系統(tǒng)物種間營養(yǎng)關(guān)系的網(wǎng)絡(luò)，研究食物網(wǎng)對了解群落生物組成和種間復(fù)雜的營養(yǎng)相互作用、揭示生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)與能量流動過程具有重要意義，食物網(wǎng)研究是生態(tài)學(xué)研究熱點領(lǐng)域之一[1]。其中，確認各物種營養(yǎng)位置以及種間營養(yǎng)關(guān)系是食物網(wǎng)研究的基礎(chǔ)[2]。胃含物分析法是食物網(wǎng)研究的傳統(tǒng)分析手段[3]，其具有直觀、操作靈活、無硬性設(shè)備要求等優(yōu)勢[4]，但也存在所需樣本量大、不能代表長期食物組成、存在人為誤差等局限[5]。穩(wěn)定同位素技術(shù)近年來被廣泛應(yīng)用于物種食物來源分析，其能夠反映生物體長期的攝食特征，估算生物營養(yǎng)位置，構(gòu)建簡化食物網(wǎng)，穩(wěn)定同位素技術(shù)已成為研究水域生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)動力學(xué)的重要手段之一[6-8]。穩(wěn)定同位素分析最常用的測定值為碳(δ13C)和氮(δ15N)。由于δ13C在各營養(yǎng)級富集度較弱(每一營養(yǎng)級富集約為0.4‰)，其通常用于確定消費者的食物來源[9]。因為δ15N在各營養(yǎng)級間富集度較高(每一營養(yǎng)級富集約為3.4‰)[10]，所以其更常用于評估營養(yǎng)級和確定食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)。國內(nèi)外諸多學(xué)者應(yīng)用穩(wěn)定同位素技術(shù)開展了一系列研究，如麻秋云等[11]用該技術(shù)構(gòu)建了青島膠州灣海域漁業(yè)生物的連續(xù)營養(yǎng)譜，將其主要生物種類劃分為 4 個營養(yǎng)組群，發(fā)現(xiàn)該海域絕大多數(shù)漁業(yè)生物都屬于初級和中級肉食性種類； Bouaziz等[12]用該技術(shù)分析了法國Canche河口魚類的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和季節(jié)變化特征，發(fā)現(xiàn)陸源有機質(zhì)對當(dāng)?shù)厥澄锞W(wǎng)的影響較小，而底棲微藻和海洋顆粒有機物對當(dāng)?shù)厥澄锞W(wǎng)的貢獻最大；Zhang等[13]用該技術(shù)比較了山東小黑山島海域人工魚礁建設(shè)前后的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)變化，發(fā)現(xiàn)投礁后大部分魚類營養(yǎng)級下降，而無脊椎動物營養(yǎng)級上升。

靈山島是青島市最大的海島，其周邊海域水深較淺(20 m)，受沿岸流和黃海暖流影響[14]，此處漁業(yè)生物種類繁多，是多種經(jīng)濟魚、蝦、蟹類等索餌、繁殖和育幼的場所，也是一處重要的增殖放流區(qū)域。目前，關(guān)于該海域僅開展了漁業(yè)資源評估和群落結(jié)構(gòu)特征研究[15-16]，但關(guān)于該海域主要漁業(yè)生物營養(yǎng)位置及食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的研究尚未見報道。為探究青島市靈山島及周邊海域漁業(yè)生物群落的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征，于2019年秋季對該海域進行了3個航次的底拖網(wǎng)調(diào)查，應(yīng)用穩(wěn)定同位素技術(shù)測定了主要漁業(yè)生物的δ13C和δ15N值，初步查明了該海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級，探討了不同生物類群(魚類、頭足類和甲殼類)的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征，比較分析了該海域漁業(yè)生物群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定性。以期為該海域漁業(yè)資源的科學(xué)養(yǎng)護和可持續(xù)開發(fā)利用提供參考。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

于2019年秋季(9—11月)對靈山島及周邊海域進行3個航次的底拖網(wǎng)調(diào)查(見圖1)。調(diào)查方法參照《海洋調(diào)查規(guī)范》(GB/T12763.6—2007)。調(diào)查船為220 kW單拖網(wǎng)漁船(魯膠南漁69076)，每一站位拖網(wǎng)時長0.5 h，拖網(wǎng)速度為2 kn。漁獲物樣品按站位分別冰凍保存。同時，各站位分別用淺水Ⅱ型和Ⅲ型浮游生物網(wǎng)從底層至表層垂直拖網(wǎng)采集浮游生物樣品，樣品冷藏后帶回實驗室進行后續(xù)分析。

圖1 研究區(qū)域與調(diào)查站位

1.2 樣品處理

測定漁獲物的體長與體質(zhì)量，同一生物選取不同規(guī)格的個體，其中魚類取背鰭基部肌肉，頭足類取胴體腹部肌肉，蝦類取腹部肌肉，蟹類取第一螯足內(nèi)部肌肉。浮游植物處理過程如下：挑出雜質(zhì)后用篩絹(150 μm)過濾掉樣品中的浮游動物和懸浮碎屑，用蒸餾水靜置后，將上清液在經(jīng)過500 ℃灼燒6 h的Whatman GF/F玻璃纖維濾膜上抽濾。浮游動物處理過程如下：在海水中清養(yǎng)2 h進行空胃處理，篩絹(100 μm)過濾后在顯微鏡下分揀出雜質(zhì)，將剩余的浮游動物混合后，用錫紙包裹以備后續(xù)分析。所有漁獲物樣品均經(jīng)超純水沖洗后置于-80 ℃冷凍干燥48 h以上，研磨成粉末后用脫脂溶液(甲醇∶氯仿= 2∶1)進行脫脂處理(除浮游生物)[17]。脫脂后用去離子水多次沖洗，隨后置于-80 ℃冷凍干燥24 h，用于后續(xù)穩(wěn)定同位素測定。

1.3 穩(wěn)定同位素測定

樣品經(jīng)去離子水沖洗、脫脂和脫水等處理后研磨成粉末置入錫囊，使用Flash EA 1112型元素分析儀和EA-IRMS MAT 253同位素比值質(zhì)譜儀(美國Thermo Finnigan公司)進行碳氮穩(wěn)定同位素測定。為保證儀器的穩(wěn)定性和測量結(jié)果的精確性，每測量10個樣品后加測一個標準樣(IAEA-N-2，δ15N：20.41‰± 0.07‰；USGS-40，δ13C：-26.39‰±0.09‰，δ15N：-4.52‰ ±0.12‰；IAEA-CH-6 δ13C：-10.45‰±0.07‰)進行校準。相關(guān)計算公式如下：

式中R為13C/12C 或15N/14N 的比率。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用SPSS 19.0軟件分析同位素數(shù)據(jù)，使用Shapiro-Wilk和Leven檢驗樣本數(shù)據(jù)的分布特性，采取非參數(shù)Kruskal-Wallis檢驗各類群同位素值(δ13C和δ15N)是否存在顯著差異。

營養(yǎng)級計算公式如下[10]：

TL=[(δ15Nconsumer-δ15Nbaseline)/Δδ15N]+TLbaseline

式中：δ15Nconsumer表示消費者氮穩(wěn)定同位素比值；δ15Nbaseline表示基準生物氮穩(wěn)定同位素平均比值，本研究取浮游動物(δ15N=6.26‰)為基線生物；Δδ15N表示各營養(yǎng)級間的氮富集度，采用Post的計算結(jié)果3.4‰[10]；TLbaseline為基線生物(TL=2)的營養(yǎng)級。

使用ggplot2包繪制靈山島漁業(yè)生物的δ13C和δ15N值的雙位圖和連續(xù)營養(yǎng)譜。

Layman等[18]基于碳氮穩(wěn)定同位素雙位圖提出了6個群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)指標，從不同角度定量分析了群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)。Jackson等[19]基于此，提出了核心生態(tài)位寬度(Standard ellipse area，SEA)為營養(yǎng)生態(tài)位寬幅評價指標。各指標的描述如下：

(1)δ13C差值(δ13C range，CR)：某類群碳穩(wěn)定同位素值的差值，用于評估功能群食物來源的多樣性。

(2)δ15N差值(δ15N range，NR)：某類群氮穩(wěn)定同位素值的差值，用于評價該功能群落的食物鏈長度。

(3)多邊形總面積(Total area，TA)：表示功能群整體的生態(tài)位寬度，即所有樣本同位素坐標點形成的凸多邊形面積，代表功能群在食物網(wǎng)中營養(yǎng)多樣性的總體范圍。但多邊形總面積易受到個體極端值的影響。

(4)矯正后標準橢圓面積(Corrected standard ellipse area，SEAC)：表示群落的核心生態(tài)位，在δ13C和δ15N雙位圖中為功能群中各點構(gòu)成的橢圓面積。

(5)平均離心距離(Mean distance to centroid，CD)：表示群落的營養(yǎng)多樣性，為δ13C和δ15N雙位圖中各點到質(zhì)心的平均歐氏距離。

(6)平均最近相鄰距離(Mean nearest neighbor distance，MNND)：反映功能群營養(yǎng)相似性，其值越低，群落的營養(yǎng)冗余度越高。在δ13C和δ15N雙位圖中，為各類群與其最近相鄰坐標點的歐氏距離平均值。

(7)最近相鄰距離的標準差(Standard deviation of nearest neighbor distance，SDNND)：反映功能群的營養(yǎng)均勻度。在δ13C和δ15N雙位圖中，為各類群與其最近相鄰坐標點歐氏距離標準偏差的平均值。

本研究選取以上7個指標用于分析靈山島各生物類群和該海域漁業(yè)生物群落的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征，并利用SIBER包(Stable Isotope Bayesian Ellipses in R)繪制各漁業(yè)生物類群(納入計算的各物種樣品數(shù)≥3)的貝葉斯標準橢圓圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 靈山島海域主要漁業(yè)生物的碳、氮穩(wěn)定同位素特征

本文分析了48種漁業(yè)生物的碳、氮穩(wěn)定同位素值(見表1和圖2)。48種漁業(yè)生物為32種魚類、5種頭足類和11種甲殼類。靈山島及周邊海域食物網(wǎng)δ13C值范圍為-19.56‰～-16.08‰，平均值為-17.42‰±0.97‰，δ15N值范圍為7.66‰～13.47‰，平均值為10.74‰±1.12‰。

圖2 靈山島及周邊海域不同漁業(yè)生物δ13C和δ15N值分布圖

表1 2019年秋季靈山島及周邊海域漁業(yè)生物與浮游生物的穩(wěn)定同位素信息

靈山島海域各漁業(yè)生物的碳、氮同位素比值差異較大。其中，魚類δ13C值的范圍是-19.56‰(孔鰩(Rajaporosa))～-16.08‰(單指虎鲉(Minousmonodactylus))，平均值為-17.77‰，跨度為3.48‰；而δ15N值的范圍是8.41‰(細條天竺鯛(Jaydialineata))～13.47‰(斜帶髭鯛(Hapalogenysnitens))，平均值為11.00‰，跨度為5.06‰。甲殼類δ13C值的范圍為-19.1‰(雙斑蟳(Charybdisbimaculata))～-15.73‰(日本蟳(Charybdisjaponica))，平均值為-17.15‰，跨度為3.37‰；而δ15N值的范圍是7.66‰(細螯蝦(Leptochelagracilis))～10.93‰(口蝦蛄(Oratosquillaoratoria))，平均值為10.08‰，跨度為3.27‰。頭足類δ13C值的范圍是-18.10‰(長蛸(Octopusvariabilis))～-16.55‰(槍烏賊(Loligosp.))，平均值為-17.06‰，跨度為1.55‰；而δ15N值的范圍是9.57‰(雙喙耳烏賊(Sepiolabirostrata))～11.07‰(槍烏賊(Loliolussp.))，平均值為11.00‰，跨度為1.50‰。

2.2 營養(yǎng)級與連續(xù)營養(yǎng)譜

根據(jù)營養(yǎng)級公式估算了靈山島及周邊海域主要漁業(yè)生物的平均營養(yǎng)級，以此構(gòu)建了該海域的連續(xù)營養(yǎng)譜(見圖3)。靈山島海域各生物的營養(yǎng)級范圍為1.37(浮游植物)～4.12(斜帶髭鯛)。其中，浮游植物位于1～2營養(yǎng)級；位于2～3營養(yǎng)級上的生物共有6種，包括3種魚類、2種甲殼類和1種頭足類，占物種數(shù)的14%；位于3～4營養(yǎng)級上的生物種類有40種，其中魚類27種、甲殼類9種、頭足類4種，占物種數(shù)的80%；營養(yǎng)級高于4的種類僅有斜帶髭鯛和鲬(Platycephalusindicus)2種。魚類的營養(yǎng)級范圍為2.63～4.12，其中84%的魚類位于3～4營養(yǎng)級范圍內(nèi)。僅細條天竺鯛、高眼鰈(Cleisthenesherzensteini)和角木葉鰈(Pleuronichthyscornutus)的營養(yǎng)級低于3。在甲殼類中，口蝦蛄營養(yǎng)級最高(3.37)，細螯蝦營養(yǎng)級最低(2.41)，除細螯蝦外，其余甲殼類均屬于3～4營養(yǎng)級。在頭足類中，槍烏賊營養(yǎng)級最高(3.41)，金烏賊次之(3.39)，雙喙耳烏賊營養(yǎng)級最低(2.97)。

(藍色圖標：基于穩(wěn)定同位素分析法測定的平均營養(yǎng)級；紅色圖標：胃含物分析數(shù)據(jù) (引自文獻[20-23])。Blue icon: average trophic level based on stable isotope analysis. Red icon: trophic levels based on stomach contents analysis(data from literatures[20-23].)

續(xù)表1

2.3 不同類群營養(yǎng)結(jié)構(gòu)的差異及群落營養(yǎng)特征指標

利用SIBER包分析了靈山島3種漁業(yè)生物類群的碳氮穩(wěn)定同位素，并計算了各生物類群以及整個群落營養(yǎng)特征指標(見圖4和表2、表3)。營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征指標在各類群中區(qū)分較明顯，魚類的食物鏈長度(NR)最大，營養(yǎng)多樣性(CR)最高，生態(tài)位寬度(TA)顯著高于其他類群，但表征核心營養(yǎng)生態(tài)位(SEAC)的各指標與甲殼類相似。甲殼類的營養(yǎng)位置差異(MNND)最大，頭足類次之。除MNND外，頭足類各項指標均低于其他類群，但頭足類的核心生態(tài)位居于所有類群的中央(見圖4)，魚類和甲殼類矯正后的標準橢圓幾乎完全將其涵蓋。

圖4 靈山島海域3種漁業(yè)生物類群矯正后的標準橢圓面積(實線)和多邊形面積(虛線)

表2 靈山島海域三種漁業(yè)生物類群的營養(yǎng)特征指標

3 討論

3.1 靈山島及周邊海域漁業(yè)生物的同位素特征及營養(yǎng)級

本研究收集的用于穩(wěn)定同位素分析的漁獲物種類基本涵蓋已報道的靈山島海域秋季資源評估發(fā)現(xiàn)的漁業(yè)生物種類(48種)[15-16]，能夠反映靈山島及周邊海域營養(yǎng)結(jié)構(gòu)的基本狀況。

δ13C在食物鏈中的富集度較低，故常被用于確定消費者的食物來源和棲息環(huán)境[9]。靈山島海域魚類、甲殼類、頭足類的δ13C均值均在-17‰左右，遠高于浮游生物，靈山島周邊海域漁業(yè)生物群落可能以底棲食物鏈為主[24]，通過碎屑食物鏈傳遞能量的可能性較大。研究表明碎屑食性物種對生態(tài)系統(tǒng)抗干擾能力要高于大多數(shù)高營養(yǎng)級的肉食性魚類，隨著生態(tài)系統(tǒng)的過度開發(fā)利用，肉食性物種數(shù)量會逐漸減少，群落優(yōu)勢類群會向碎屑食性物種過渡[25]，由此認為這也是近年來靈山島海域資源過度開發(fā)利用的一種表現(xiàn)。能量流動與物質(zhì)循環(huán)研究是了解生態(tài)系統(tǒng)功能和恢復(fù)力的基礎(chǔ)，對于生境資源修復(fù)工作具有重要意義[26]。但目前關(guān)于該海域的碳源尚不明確，今后應(yīng)聚焦于不同碳源(如浮游植物、懸浮物、沉積物等)對各類生物的貢獻率開展深入研究。

δ15N在各營養(yǎng)級間變動較大，故常用于分析生物的營養(yǎng)位置[10]。本研究查閱以往調(diào)查數(shù)據(jù)[20-23]，共獲得依據(jù)胃含物分析法判定的靈山島海域41種生物營養(yǎng)級。比較發(fā)現(xiàn)，以往的調(diào)查數(shù)據(jù)與本研究估算的34種生物的營養(yǎng)級誤差在0.5范圍內(nèi)，平均高出本研究結(jié)果0.33個營養(yǎng)級。相較于穩(wěn)定同位素分析，胃含物分析僅能反映捕食者短期內(nèi)的食物組成，且受肉眼觀察的影響往往會忽視一些小型餌料生物，因此可能造成營養(yǎng)級的計算結(jié)果較實際值偏高，一般認為0.5個營養(yǎng)級差值在誤差控制范圍內(nèi)[27]。此外，大量基于穩(wěn)定同位素的食性研究發(fā)現(xiàn)同種魚類的體長差異會影響營養(yǎng)級的測定，如小黃魚(Larimichthyspolyactis)[28]、方氏云鳚(Pholisfangi)[29]、星康吉鰻[30](Congermyriaster)、細條天竺鯛[31]等，本次調(diào)查許氏平鲉(Sebastesschlegelii)體長范圍為105～155 mm，星康吉鰻肛長范圍為89～125 mm，高眼鰈體長范圍為104～117.3 mm，角木葉鰈體長范圍為105～153.2 mm，樣品規(guī)格均偏小。張波[32]對高眼鰈食性的研究表明，不同體長組食物組成存在一定差異，而體長小于119 mm的高眼鰈主要以磷蝦類和底層蝦類為食，營養(yǎng)級偏低，由此推測規(guī)格差異可能造成了營養(yǎng)級的偏差。綜上，本研究中81%的漁獲生物營養(yǎng)級在誤差范圍內(nèi)(除了5種魚類、1種甲殼類和1種頭足類)，可以認為穩(wěn)定同位素估算的營養(yǎng)級與胃含物分析的結(jié)果無顯著差異。

根據(jù)營養(yǎng)級計算結(jié)果，本研究構(gòu)建了靈山島及周邊海域的連續(xù)營養(yǎng)譜，靈山島海域食物鏈長度為4.12，與Zanden等[33]計算的全球47個水域生態(tài)系統(tǒng)的平均食物鏈長度(約為4)相似。參考麻秋云、楊春霞、紀煒煒等[27,34-35]的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)劃分標準，將靈山島海域漁業(yè)生物劃分為 4 個營養(yǎng)群：初級消費者(2.5～3.0)5種，如雙喙耳烏賊、細條天竺鯛組成的小型雜食性動物，主要攝食太平洋磷蝦(Euphausiapacifica)、細螯蝦和蝦類幼體等[31,36]。次級消費者(3.0～3.5) 27種，種類最多，以營浮游或底棲食性的混合食性生物為主，包括以浮游生物為食的玉筋魚(Ammodytespersonatus)、方氏云鳚、尖海龍(Syngnathusacus)等小型魚類[29,37]，以小型底棲生物、魚類幼體為食的金烏賊、短蛸(Octopusocellatus)、長蛸、口蝦蛄、鮮明鼓蝦(Alpheusdistinguendus)等無脊椎動物[21]。中級消費者(3.5～4.0) 13種，由混合食性魚類和游泳生物食性的魚類組成，其中混合食性魚類包括大瀧六線魚(Hexagrammosotakii)、小黃魚、星康吉鰻等，游泳生物食性魚類包括單指虎鲉、長蛇鯔(Sauridaelongata)、油魣等，其主要攝食對象為鳀(Engraulisjaponicus)、槍烏賊、短鰭(Callionymussagitta)等[38]。高級消費者(TL≥4.0)2種，為斜帶髭鯛和鲬，屬于兇猛肉食性魚類，處于食物鏈頂端。

本次靈山島海域秋季調(diào)查未采集到高營養(yǎng)級中大型肉食性魚類，如帶魚(Trichiurusjaponicus)、獅子魚(Liparissp.)、真鯛(Pagrusmajor)等[16]，且黃鮟鱇(Lophiuslitulon)、斜帶髭鯛數(shù)量稀少；受漁獲物規(guī)格影響，星康吉鰻、許氏平鲉、高眼鰈、角木葉鰈等中級消費者的營養(yǎng)級普遍偏低，漁業(yè)生物主要由次級、中級消費者組成。靈山島海域的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)組成反映了該海域的漁業(yè)資源呈一定程度的衰退，這可能與近年來該海域的捕撈壓力強度大有關(guān)。

3.2 群落營養(yǎng)多樣性及結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性

各類群的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征表明，靈山島海域魚類在NR、CR、CD、TA和SEAC等方面均高于甲殼類和頭足類，營養(yǎng)多樣性和生態(tài)位利用率較高。甲殼類的MNND和SDNND最高，表明甲殼類營養(yǎng)冗余度最低，居于相似營養(yǎng)生態(tài)位的生物較少，抗干擾能力較差[39]。這與Ponce等[40]對智利海域底棲魚類和甲殼類的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征研究結(jié)果相似。可能歸因于各類群的攝食習(xí)性差異，甲殼類多為底棲碎屑或腐食食性生物[41]，其潛在碳源的多樣性導(dǎo)致其種間發(fā)生了一定程度的營養(yǎng)特化，占據(jù)不同的營養(yǎng)生態(tài)位。頭足類的SEAC明顯低于魚類和甲殼類，表明其攝食偏好較專一，可能歸因于該海域能夠為其提供較充足的同一類群的餌料生物[42]。

靈山島及周邊海域各生物類群的核心營養(yǎng)生態(tài)位(貝葉斯橢圓面積)存在一定程度的重疊，表明這些生物的食物來源和棲息環(huán)境相近，部分物種間可能會存在一定程度食物競爭關(guān)系。本研究中的頭足類居于群落的營養(yǎng)核心位置，且與魚類、甲殼類的營養(yǎng)生態(tài)位重疊度較高，營養(yǎng)關(guān)聯(lián)較緊密，表明頭足類在該海域食物網(wǎng)中起著承上啟下的作用。這與以往的研究結(jié)果相一致，即頭足類是連接低營養(yǎng)級生物和高營養(yǎng)級生物間能量流動的橋梁[43-44]。因此頭足類資源的變動會對當(dāng)?shù)氐娜郝錉I養(yǎng)結(jié)構(gòu)產(chǎn)生一定程度的影響[45]。另一方面，頭足類的SDNND最低，表明其營養(yǎng)分布更為均勻，種內(nèi)競爭弱。這可能與頭足類個體生長發(fā)育階段中存在營養(yǎng)生態(tài)位的分化有關(guān)[46]。金烏賊是該海域頭足類的優(yōu)勢種之一，先前研究觀察到該海域金烏賊補充群體的營養(yǎng)級會隨著個體生長而變化[47]，這也印證了該觀點。這種現(xiàn)象表明，頭足類可能會利用生態(tài)位分化的方式來維持一種較低的種間或種內(nèi)競爭模式，從而增強其類群的抗干擾能力，保證其在食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性中的生態(tài)作用。

靈山島海域食物網(wǎng)的NR和CR均高于臨近的海州灣和黃海南部海域[34,48](見表3)，營養(yǎng)多樣性較高，這可能歸因于靈山島周邊近岸海域受陸源輸入影響較大。靈山島海域生物群落的MNND略低于其他海域，表明該海域生物群落的營養(yǎng)冗余度較高，群落內(nèi)部相似營養(yǎng)生態(tài)位的生物較多，抗外界干擾能力較強，個別物種消失或替換，不會導(dǎo)致該海域食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)失衡[49]。

表3 靈山島海域與黃海其他海域的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)指標

此外，在同位素雙位圖中位于凸多邊形頂點的生物(見圖4)占據(jù)著特殊的營養(yǎng)生態(tài)位，它們的資源變動會導(dǎo)致NR、CR、TA等多個群落營養(yǎng)指標發(fā)生變化[21]。這些關(guān)鍵頂點生物對于維持整個群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)發(fā)揮著重要作用。靈山島及周邊海域關(guān)鍵頂點生物主要有游泳動物食性的鲬、斜帶髭鯛、黃鮟鱇等高級消費者，營底棲食性的紅狼牙蝦虎魚(Odontamblyopusrubicundus)、方氏云鳚、角木葉鰈等次級、中級消費者，以及營浮游生物食性的細條天竺鯛、戴氏赤蝦、細螯蝦等初級消費者。因此，在開展靈山島海域漁業(yè)資源保護與利用時，應(yīng)更多地關(guān)注這些漁業(yè)生物的變動，以確保漁業(yè)資源能夠得到合理的開發(fā)利用。

3.3 基于群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)對靈山島增殖放流種類的甄選——以金烏賊為例

基于貝葉斯標準橢圓發(fā)現(xiàn)(見圖4)，頭足類居于群落的營養(yǎng)核心位置，與其他類群營養(yǎng)關(guān)系較緊密。金烏賊是靈山島海域的主要增殖放流物種之一，其資源變動可能會影響當(dāng)?shù)睾Ｓ虻臓I養(yǎng)結(jié)構(gòu)變化。基于本文研究，就金烏賊種群的科學(xué)養(yǎng)護和可持續(xù)開發(fā)利用而言，在攝食生態(tài)學(xué)層面上，靈山島海域是適宜的金烏賊放流點，原因如下：(1)以金烏賊為代表的頭足類種內(nèi)競爭弱，生態(tài)位利用率較低，表明其攝食偏好較為專一。以往研究表明金烏賊餌料生物組成以戴氏赤蝦、口蝦蛄等甲殼類和小型魚類為主[21]。上述物種均為秋季靈山島海域的優(yōu)勢物種[16]，表明該海域金烏賊的餌料生物較充足，有利于放流苗種的存活；(2)基于靈山島海域的連續(xù)營養(yǎng)譜，多數(shù)漁業(yè)生物以次級、中級消費者為主，營養(yǎng)級普遍偏低，本次調(diào)查未能捕獲到金烏賊的天敵如帶魚、獅子魚，而其余天敵如星康吉鰻、許氏平鲉、黃鮟鱇等兇猛肉食性魚類規(guī)格普遍較小，營養(yǎng)級偏低。該海域金烏賊的捕食者較少，更有利于放流苗種的存活。

許多研究證實，增殖放流種類在一定程度上能改變或增強漁業(yè)資源群落結(jié)構(gòu)。李忠義等[50]研究表明三疣梭子蟹(Portunustrituberculatus)的增殖放流會增強放流海域游泳生物群落結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定性。Qin等[51]發(fā)現(xiàn)紫海膽增殖放流會在一定程度上影響當(dāng)?shù)匚锓N的分布，增加群落的營養(yǎng)多樣性。以恢復(fù)受損生態(tài)系統(tǒng)為目標的資源增殖放流是未來研究的重點[50,52]。由于增殖放流活動通常集中于某一時期大批量放流人工培育苗種，勢必會對其放流海域的種群、群落乃至食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)產(chǎn)生影響。而本研究基于靈山島海域營養(yǎng)結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性分析認為，目前金烏賊的增殖放流不會對該海域營養(yǎng)結(jié)構(gòu)產(chǎn)生較大影響：(1)根據(jù)各生物類群抗干擾能力的強弱，分析認為靈山島及周邊海域甲殼類營養(yǎng)結(jié)構(gòu)最易受到放流苗種的影響，頭足類次之，再次為魚類。而研究表明金烏賊存在食性轉(zhuǎn)換現(xiàn)象，伴隨生長發(fā)育放流苗種的餌料生物會由小型甲殼類過渡為底棲魚類[47]。因此，隨著放流時間的推移，金烏賊放流苗種對營養(yǎng)結(jié)構(gòu)的干擾程度會逐漸減弱。(2)就食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)而言，頭足類平均營養(yǎng)級為3.35，處于魚類和甲殼類營養(yǎng)級之間，架起了高低營養(yǎng)級間能量流動的橋梁，其苗種放流將會使該海域食物網(wǎng)的營養(yǎng)關(guān)聯(lián)更加緊密。(3)與黃海其他海域相比，靈山島海域漁業(yè)生物群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)較穩(wěn)定，抗干擾能力較強，是一處較理想的增殖放流海區(qū)。

本文基于漁業(yè)生物群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征，以金烏賊為例，探討了其增殖放流的生態(tài)影響。但受伏季休漁限制，未能獲得夏季靈山島海域的漁業(yè)生物樣品，放流苗種對當(dāng)?shù)睾Ｓ蛏锶郝浣Y(jié)構(gòu)的影響尚需進行更深入的研究。