榮成馬山里海域海草床分布現狀及其生態特征

鄧筱凡，張宏瑜，吳忠迅，李文濤，張沛東*

( 1.中國海洋大學 海水養殖教育部重點實驗室，山東 青島 266003；2.長島國家海洋公園管理中心，山東 煙臺 265800)

1 引言

海草是一類可完全生活在海水中的被子植物，是淺海水域重要的初級生產者，年凈生產力（干重，下同）達1 012 g/m2，由其構筑的海草床是地球最有效的碳封存系統之一，碳儲量可達海洋碳儲量的10%以上，其還具有凈化水質、防風固堤、穩定底質等重要的生態功能[1-3]。然而，近幾十年來受自然環境變化和人類活動的影響，全球海草床面積急劇衰退，超過1/3的海草床已完全消失，海草床的有效保護與高效修復亟待開展[4-5]。

中國近海有海草22種，約占全球海草種數的30%[6]。我國海草床的退化狀況非常嚴峻。例如，膠州灣芙蓉島海域海草床由20世紀80年代的1 334 hm2退化至目前僅有零星分布[7]；1990年前威海沿岸廣布鰻草（Zostera marina）平均生物量（干重，下同）達1 500 g/m2，但2016年調查顯示，其平均生物量降至約504 g/m2，僅為1990年平均生物量的1/3左右[8-11]；2017年廣東省流沙灣海域海草床的分布面積和平均生物量分別僅為26.90 hm2和3.74 g/m2，均不足2002年的1/10[12]；2015?2019 年，海南島海草床的海草蓋度由25.9%下降到16.7%，平均莖枝密度由1 035 shoots/m2降至579 shoots/m2，平均生物量下降36.1%[13]。

明確海草床的海草種類和面積等生態分布狀況，是海草床保護與恢復的基礎。近年來，我國學者對溫帶海域山東省的威海沿海[10,12-13]、萊州灣[14]、黃河口[15]，河北省的曹妃甸[16-17]，遼寧省的獐子島[18]、長山島[19]、興城?覺華島[20]等海區以及亞熱帶和熱帶海域廣西壯族自治區的竹山[21]、合浦[12]、北部灣[22]，廣東省的柘林灣[23]、流沙灣[24]，海南省的黎安港[25]、東塞港[26]、高隆灣[27]，臺灣省沿海[28]，香港特別行政區的下白泥、荔枝窩[6]等海區的海草床分布進行了調查，逐步探明我國海草資源現狀。然而，仍有部分海域的海草床分布狀況至今缺少基礎數據，嚴重影響了對海草資源的評估與保護工作。

榮 成 馬 山 里 海 域 （37.30°～ 37.34°N， 122.56°～122.64°E）位于山東半島東端，介于天鵝湖和養魚池灣之間，其沿岸村落大量存在的海草房證明該海域曾廣布海草床。為查明馬山里海域海草床的分布現狀及其生態特征，于2015年10月對馬山里海域的海草碎屑開展調查，發現岸邊堆積大量海草干葉，結合漁民走訪，初步判定馬山里海域分布有較大面積的海草床。隨后，于2016年8月對馬山里海域的海草床開展系統調查，并通過分析榮成馬山里海域海草床可能面臨的主要威脅因素，提出相應的保護和修復建議，以期為我國海草分布狀況和海草生態學研究提供基礎資料，也為我國溫帶海草床的科學管理提供參考。

2 調查方法

2.1 海草種類和分布調查

對馬山里6 m以淺的海域進行大面調查，設置21條斷面，間隔30 m，調查總面積為1 092 hm2，如圖1所示。現場調查選擇大潮低潮時段，由潛水員攜帶象拔潛水觀察，發現有海草分布后沿草床邊界間隔釋放象拔，并使用水下相機拍攝記錄，以海草覆蓋度不小于5%為草床邊界劃分標準[11]。調查船上人員發現象拔后，用GPS記錄邊界拐點坐標，在記錄本繪制海草分布示意圖，標注近岸標志性建筑位置。返回實驗室后，對拍攝錄像進行判讀分析，結合定點坐標和實時衛星測距，估算海草床分布面積。

圖1 馬山里海域海草床調查區域Fig.1 Investigation area of seagrass beds in the Mashanli sea area

2.2 海草生物學特征調查

在海草床分布區設置10個采樣站位，使用25 cm×25 cm樣方框采樣，每站位設置3組重復。將樣方內所有海草植株完整取出，沖洗干凈，置入樣品袋，低溫保存，帶回實驗室進行測定與分析。

首先通過外部形態和組織切片等方式鑒定海草種類；隨后統計各樣方植株數量，計算莖枝密度；然后在每個站位隨機選取15株完整植株，將其表面附著物與根部泥沙沖洗干凈，進行形態學測量，包括株高、葉鞘長、葉鞘寬、葉寬和最大根長，其中株高、葉鞘長和最大根長使用直尺測量，葉鞘寬和葉寬使用游標卡尺測量；最后，將樣方內的全部海草植株分為地上組織和地下組織，于60℃恒溫烘干至恒重，測定生物量。測量標準和計算方法如下：（1）株高（cm）：自分生組織至最長葉片頂端的高度；（2）葉鞘長（cm）：包圍著莖的葉基部的長度；（3）葉鞘寬（cm）：葉鞘中間位置的寬度；（4）葉寬（cm）：最長葉片中間位置的寬度；（5）最大根長（cm）：單株最長根的長度；（6）單株地上生物量（g/shoot）：單株地上組織干重；（7）單株地下生物量（g/shoot）：單株地下組織干重。

2.3 海草床關鍵環境因子調查

在各站位，使用YSI 650（美國YSI公司）現場測定水溫、鹽度、pH和溶解氧含量；使用SM-5A測深儀（美國Speedteach公司）測量水深；使用SD20海水透明度盤（北京普力特儀器有限公司）測量透明度。沉積物理化性質主要監測的是沉積物的粒度和有機質含量，樣品采集方法按照《海洋調查規范 第8部分：海洋地質地球物理調查》（GB/T 12763.8?2007）規定執行，粒度分析采用篩析法，有機質含量的測定采用燒失量法[29-31]。

2.4 海草床主要威脅的調查與分析

對馬山里海域及天鵝湖、養魚池灣周邊的沿岸環境進行調研。通過現場調查，對空地、耕地、居民區、工廠以及養殖場等不同環境類型的位置和規模進行統計；通過對相關公司和漁民的走訪，了解馬山里海域海水養殖種類規模、捕撈漁船網具規格、碼頭建設位置、航道路線及其變遷等具體信息。

2.5 數據處理與分析

運用ArcGIS 10.2進行海草分布狀況的繪圖和海草分布面積的估算。運用SPSS 25.0進行描述性統計分析、獨立樣本t檢驗、聚類分析（CA）和典型相關分析（CCA），繪制系譜圖。利用R語言的Corrplot軟件包中進行Spearman相關性分析，確定海草形態學特征指標和海區環境因子之間的潛在相關性。利用ArcGIS 10.2克里金插值法評估海草生長狀況和周邊環境類型，分析海草床潛在威脅來源。實驗數據用平均值±標準誤表示，顯著性水平為p＜0.05。

3 結果與分析

3.1 海草種類、分布范圍與面積

通過植株形態學觀察和組織切片分析，發現榮成馬山里海域共分布2種海草，隸屬于1科2屬，分別是鰻草科蝦形草屬的紅纖維蝦形草（Phyllospadix iwatensis）（圖2）和鰻草屬的叢生鰻草（Zostera caespitosa）（圖3）。馬山里海域海草床總面積為58.26 hm2，其中紅纖維蝦形草分布面積為54.50 hm2，占該海域海草床總面積的93.5%，叢生鰻草分布面積為3.76 hm2，占海草床總面積的6.5%。

圖2 紅纖維蝦形草水下狀態（a）、外部形態特征（b）及其葉片組織切片（c）Fig.2 Underwater state (a), external morphological characteristics (b) and leaf transection (c) of Phyllospadix iwatensis

圖3 叢生鰻草水下狀態（a）、外部形態特征（b）及其葉片組織切片（c）Fig.3 Underwater state (a), external morphological characteristics (b) and leaf transection (c) of Zostera caespitosa

紅纖維蝦形草海草床分為北部和南部兩個帶狀區域，北部分布區寬約85 m，自西向東延伸約855 m，分布面積約為6.55 hm2；南部分布區面積較大，寬約173 m，自東北向西南方向延伸約3 500 m，至養魚池灣灣口碼頭處消失，分布面積約為47.95 hm2。叢生鰻草呈現斑塊狀分布，與紅纖維蝦形草交錯而生，如圖4所示。由此可見，馬山里海域海草床以紅纖維蝦形草為主。

圖4 馬山里海域海草分布Fig.4 Distribution of seagrasses in the Mashanli sea area

3.2 海草的莖枝密度、生物量與形態學特征

調查顯示，馬山里紅纖維蝦形草平均莖枝密度為（368.0±18.2）shoots/m2，平均生物量為（297.0±41.5）g/m2，平均株高為（89.2±4.2）cm；叢生鰻草平均莖枝密度為（691.2±17.1）shoots/m2，平均生物量為（534.0±70.7）g/m2，平均株高為（78.4±8.3）cm。形態學特征如表1所示。

表1 馬山里海域海草形態學指標統計Table 1 Statistics of morphological indexes of seagrasses in the Mashanli sea area

3.3 環境因子

監測結果發現，海草床分布水體平均水深為（2.8±0.3） m，透明度為（1.7±0.2） m，鹽度為（31.7±0.2），底質以巖礁底質為主，間有少量黏土質砂，沉積物平均有機質含量為（1.12±0.05）%，如表2所示。海草生境地形復雜多樣，有大量的海底凸起和凹陷。

表2 馬山里海域海草床主要環境因子Table 2 The main environmental factors of the seagrass beds in the Mashanli sea area

3.4 海草生長狀況分析

對馬山里海域2種海草的主要形態學特征指標進行獨立樣本t檢驗，發現2種海草的株高、葉鞘長、單株地上生物量和單株地下生物量等差異不顯著（p＞0.05），故選擇這4個指標對馬山里海域10個站位的海草形態學特征指標進行均值聚類分析，如圖5所示。馬山里海域海草可按生長狀況分為兩個聚類中心，第一類為生長較好，包括 PW2、ZC3、ZC4、PW3、PW4、ZC2、ZC1共7個站位，第二類為生長較差，包括PW1、PW5和ZC5共3個站位，兩者最終聚類中心的距離為20.086。第一類的4個形態學特征指標的平均值均高于第二類，是第二類的1.1～1.4倍。根據海草形態學特征指標譜系繪制馬山里海域海草生長狀況評估圖（圖6），可以看出，馬山里海域中部海草長勢優于南北兩側。

圖5 海草形態學特征指標譜系Fig.5 Morphologic indexes intergroup pedigree of seagrasses

圖6 馬山里海域海草調查站位及生長狀況評估結果Fig.6 Seagrass survey stations and evaluation results of growth status in the Mashanli sea area

3.5 海草生長影響因子分析

3.5.1 Spearman相關性分析

對馬山里海域海草形態學特征和環境因子進行Spearman相關分析，結果表明，海草形態學指標間具有很強的相關性（圖7A），如單株地上生物量（AB）與株高（SH），單株地上生物量（AB）、單株地下生物量（UB）與葉鞘長（LSL）均為顯著正相關（p＜0.05）；同時環境因子之間也有很強的相關性（圖7B），如水溫（WT）、溶解氧含量（DO）、透明度（SWT）、沉積物有機質含量（OM）之間均有很強的相關性。然而，Spearman相關分析發現，海草形態學特征指標與環境因子指標之間無顯著相關性（圖7C），這可能是因為分析方法不適用。因此，進一步采用典型相關分析探究海草形態學特征指標和環境因子指標之間的相關性。

圖7 海草形態學指標與環境因子間的相關性分析Fig.7 Correlation analysis among morphological indexes of seagrass and environmental factors

3.5.2 典型相關分析

對海草的全部生態學特征指標與環境因子指標進行典型相關分析，結果發現，典型變量的相關性系數較低，無法以典型變量之間的關系表示兩類指標之間的關系。然后進行了海草的不同生態學特征指標與不同環境因子指標的多種組合，并分別開展典型相關分析，發現株高、葉鞘長、莖枝密度和單株生物量等海草生態學特征指標和水深、水溫、透明度和沉積物有機質含量等環境因子指標的組合，第一典型變量相關性系數較高，可以通過第一典型變量之間的關系表示兩類指標之間的關系，而且這8個海草的生態學特征指標與環境因子指標亦能夠較好反映海草的生長分布和環境狀況（圖8）。

典型相關分析共得到4對典型變量（ρ1(U1、V1)、ρ2(U2、V2)、ρ3(U3、V3)和ρ4(U4、V4)），其相關系數分別為0.962、0.556、0.451和0.126。第一典型變量間的相關系數為0.962（p＜0.05），因此海草形態學指標與海區環境因子之間相關性分析可簡化為只研究第一對典型變量ρ1（U1、V1）之間的關系。其中，U1為海草生態學的綜合指標，V1為海區環境因子的綜合指標。U1、V1標準化典型結構如圖8所示。

圖8 U1、V1典型結構示意圖Fig.8 Canonical correlation structure diagram of U1 and V1

第一典型變量與原始變量轉換公式為

式中，U1為生態學指標第一典型變量；V1為海區環境指標第一典型變量；X1為株高；X2為葉鞘長；X3為莖枝密度；X4為單株干重；Y1為水深；Y2為水溫；Y3為透明度；Y4為沉積物有機質含量。

典型載荷分析表明，在海草生態學指標中，莖枝密度典型負載系數高，達0.984，為U1主影響因子，故莖枝密度為生態學指標的主要影響因素；在環境指標中，水溫和水深典型載荷系數均較高，分別為0.957和?0.873，為V1主影響因子，即水溫和水深為環境指標的主要影響因素（圖9a）。

圖9 變量典型載荷分析（a）和變量交叉載荷分析（b）Fig.9 Variable typical load analysis (a) and variable cross load analysis (b)

交叉載荷分析表明，U1對V1的影響中，莖枝密度交叉載荷系數較高，為0.947，V1受其影響較大，且為正相關；V1對U1的影響中，水溫和水深的交叉載荷系數較高，分別為0.921和?0.840，U1受這兩個環境指標的影響較大，且U1與水溫為正相關，與水深為負相關（圖9b）。

綜上，夏季馬山里海域，溫度較高以及水深較淺的區域海草生長狀況較好，海草莖枝密度較高。

典型冗余分析組內解釋度表明，第一典型變量U1可解釋4個海草生態學指標33.9%的組內變異，第一典型變量V1可解釋4個海洋環境指標54.2%的組內變異，如圖10所示。

圖10 典型冗余分析組內、組間解釋度Fig.10 Interpretation of typical redundancy analysis within and between groups

典型冗余分析組間解釋度表明，環境第一典型變量V1對海草形態學特征的解釋度為31.4%，4個環境典型變量（V1?V4）對海草形態特征的解釋度共計41.2%，說明馬山里海域還存在其他因素影響海草生長及分布狀況；生態指標第一典型變量U1對海區環境因子的解釋度為50.2%，4個生態典型變量（U1?U4）對海區環境因子的解釋度共計55.3%，表明海草床對海區環境具有一定的影響作用，但影響程度一般（圖10）。

綜上，馬山里海域海草床分布區中，水溫和水深是影響海草床莖枝密度等生態學指標的關鍵因子，海草的生長狀況與水溫呈正相關，與水深呈負相關。同時，尚存在其他因素能影響海草生長與分布狀況。

3.5.3 陸源影響分析

為進一步查明馬山里海域海草生長狀況差異的原因，對馬山里海域周邊環境進行分析。馬山里海域通過漲潮、退潮與天鵝湖和養魚池灣兩處海域進行頻繁水體交換。因此，同時對馬山里海域、天鵝湖和養魚池灣周邊陸地環境進行調查，將自然保護區、耕地、居民區和工廠（養殖場）按污染強弱分別賦分，賦分標準見表3。

表3 環境類型及賦分標準Table 3 Environment type and assignment standard

對賦分結果采用克里金插值法分析，如圖11所示。結果發現，馬山里海域周邊以自然保護區為主，賦分最小，即受到的陸源污染最少；其次天鵝湖周邊以自然保護區和居民區為主，賦分居中，受到的陸源污染居中；養魚池灣周邊工廠（養殖場）數量眾多，賦分最高，受到的陸源污染最多。賦分結果與馬山里海域海草生長狀況評估結果（圖6）相一致，故馬山里海域海草生長狀況的差異可能與陸源污染程度有關，南北兩端來自于天鵝湖、養魚池灣的陸源污染物較多，海草生長狀況較差，馬山里中部海域陸源污染較少，海草生長狀況較好。

圖11 環境類型賦分結果示意圖Fig.11 Schematic diagram of environment type assignment results

4 討論與建議

4.1 海草床的分布及資源量現狀

馬山里海域有紅纖維蝦形草和叢生鰻草兩種海草，種類的分布與底質類型有直接關系。紅纖維蝦形草附著生長在巖石或礁石上，受底質條件限制，大多呈現帶狀分布[32-33]，而叢生鰻草偏好細沙或黏土含量較高的沉積環境，如黏土質砂等[34-35]。類似地，馬山里海域紅纖維蝦形草受海區礁石分布影響從而呈現南北兩個狹長的帶狀分布區域；馬山里海域由于黏土質砂底質的不連續分布，叢生鰻草難以形成連續草床，從而呈現零星斑塊狀分布。

在2011年世界自然保護聯盟（IUCN）瀕危物種紅色名單滅絕風險的分類與評估標準中，紅纖維蝦形草和叢生鰻草均被列為易危種[5]。馬山里海域屬外海海域，自然條件惡劣，加之近年來人為活動的干擾日漸加劇，海草面臨一定程度的退化風險。由于缺乏馬山里海域海草床的歷史調查數據，無法對其進行歷史對比。但據同期調查資料顯示，馬山里海域紅纖維蝦形草的平均莖枝密度和生物量均低于周邊鏌铘島、桑溝灣和雙島灣海域，其現存植株平均數量（分布面積與平均莖枝密度的乘積）僅為鏌铘島的7%，桑溝灣的18%，如表4所示。Yabe等[36]調查顯示，夏季（7月）日本千葉縣沿海紅纖維蝦形草的平均莖枝密度和生物量高達1 809 shoots/m2和2 226 g/m2，分別是相同季節（8月）馬山里海域紅纖維蝦形草的4.9倍和6倍。這些對比結果表明，馬山里海域紅纖維蝦形草的資源量較低，海草床生態系統處于脆弱狀態，存在相當程度的退化風險。

表4 榮成近岸紅纖維蝦形草資源量Table 4 Resources of Phyllospadix iwatensis in the Rongcheng coastal

馬山里海域叢生鰻草海草床平均莖枝密度（（691.2±17.1）shoots/m2）和生物量（（534.0±70.7）g/m2）略大于桑溝灣的叢生鰻草海草床（（513.0±17.9）shoots/m2、（479.1±17.9）g/m2）[11]，但馬山里海域叢生鰻草零星分布，總面積為3.76 hm2，僅為后者的一半。因此，馬山里海域叢生鰻草面臨的主要風險是生境破碎化，這些海草斑塊不僅會對海草床的生物多樣性[37-38]、生態系統功能[39]產生負面影響，而且抵御環境變化和人為擾動的能力較差，極易因受到自然環境和人類活動的影響而消失，急需加強生境保護與修復[6,40-41]。

4.2 關鍵環境因子對海草床分布與生長的影響

海草對環境變化敏感，其生長發育受多種環境因子影響。典型相關分析表明，馬山里海域海草生態學指標整體變化由水溫和水深等環境因子所主導，與水溫呈正相關，與水深呈負相關。

紅纖維蝦形草和叢生鰻草均屬于溫帶海草，最優生長溫度為11.5～20℃[42]，典型相關分析結果顯示，海草生態學指標與水溫呈正相關，因此水溫較高區域，海草生長狀況較好，莖枝密度和單株生物量均較高。Yabe等[36]在日本銚子市對海岸海草生長狀況跟蹤調查顯示，水溫升高能夠提高紅纖維蝦形草的生產力，與本文調查結果類似。

水深主要通過影響到達海草冠層的光照強度控制海草的分布與生長。太陽光進入海水后因吸收和散射而快速衰減，而光照強度則會影響海草葉片的葉綠素a、葉綠素b、類胡蘿卜素、可溶性蛋白、非結構性碳水化合物等含量，是海草光合作用的決定性因素[43-44]。水深越淺，底層光照越充足，越有利于海草光合作用，因而能夠支持更高的莖枝密度和生物量[43]。馬山里海域紅纖維蝦形草海草床分布水域平均水深為2.6 m，叢生鰻草海草床分布水域平均水深為3.0 m，數值均為低潮時測得，當地潮差約為1.5 m，符合海草的適宜生長水深（6 m以淺）[44]，而兩者分布水深的差異可能是由于兩者對光照的適宜生長條件不同導致。

4.3 人類活動對海草床分布與生長的影響

結合走訪調查與環境賦分分析的結果發現，人為因素是導致馬山里海域海草床退化的主要原因，主要包括漁業生產、養殖活動和陸源污染的排放。

漁業生產方面，馬山里海域曾有相當面積的填海工程，且建有碼頭。填海工程會直接掩埋海草，侵占其生長海域；碼頭建設施工過程會造成水體懸浮物增加，引起光照衰減，影響海草的光合速率[28]；船舶航行對海草床進行反復切割[45-46]，會導致海草床的斑塊化和生境破碎化；拖網、吸貝等生產方式則在短時間內造成海草的大面積死亡[28]。海南島南部鐵爐港海域，由于破壞性的挖貝方式，2008?2014年間，海菖蒲（Enhalus acoroides）海草床面積由1.18 hm2降至0.04 hm2，且呈現零星分布，幾近消失[27]。

養殖活動方面，馬山里海域養殖場數量眾多，主要包括貝類養殖、海珍品養殖和海帶浮筏養殖。養殖活動主要從兩方面影響海草的生存生長：一方面，開掘池塘、圍海養殖等擠占海草生存空間；另一方面，養殖活動對水體干擾較大，使海草失去適宜的生存環境。20世紀90年代初，在廣東省流沙灣海域海草床中開挖蝦池，目前該范圍內海草床已完全退化[24]；曾在廣西合浦海域海草床大規模吊養貝類，截至目前已有100 hm2海草床消失[12]。

陸源污染方面，馬山里海域直接輸入的陸源污染物較少，但受到來自養魚池灣陸源污染的間接影響，同樣存在污染壓力。隨著污染的加重，海水出現富營養化狀態，直接抑制海草葉片葉綠體的磷酸化過程，對海草產生毒性作用，進而影響海草的莖枝密度和形態學特征[47-49]，且植株銨態氮的過量富集會引起植株中毒，導致生長受損[50]。此外，海水富營養化會促使大型藻類、葉片附生藻類和浮游植物大量暴發，遮擋陽光，抑制海草光合作用，影響其生長[51-52]。另外，陸源污染中的除草劑、重金屬等有毒物質進入海域，會對海草產生長期毒害作用[53-54]。

4.4 保護建議

馬山里海域海草資源量較少，加之底質堅硬、風浪較大，海草種子定棲和植株扎根的難度大，一旦海草床遭到嚴重破環，自然恢復的可能性較低。因此，急需開展海草床的保護與修復工作。針對馬山里海域海草床所受威脅的類型和強度，提出以下建議：

（1） 加強馬山里海域海草床的保護。特別是合理規劃海帶養殖規模，降低養殖密度；嚴控周邊海域陸源污染物的排放；提高政府重視程度，科學規劃海岸建設等活動，減少對海草床的破壞。

（2） 開展馬山里海域海草床生態修復工程。海草床自然恢復周期漫長，應當輔以必要的人工恢復措施。近年來，海草的修復研究已取得一定成果[55-56]，但主要適合生長在泥沙底質的鰻草等種類，對于紅纖維蝦形草和叢生鰻草并不適用。截至目前，僅程冉等[57]利用構件開展了紅纖維蝦形草植株的移植，但過程復雜，勞動量和成本較高，無法推廣應用，而叢生鰻草的修復技術更為鮮見。因此，應當進一步加強紅纖維蝦形草和叢生鰻草修復技術的研發，科學有效開展海草床的修復工作。

（3） 加強紅纖維蝦形草和叢生鰻草的基礎研究。尤其是兩者的生活史、生長發育以及對環境脅迫的響應機制研究，從而為兩種海草的保護和修復提供數據基礎和理論基礎。