增溫及隔離降水對杉木幼樹細根生物量、形態及養分特征的影響

吳帆, 熊德成*, 周嘉聰, 魏智華, 鄭蔚, 張麗, 楊智杰

增溫及隔離降水對杉木幼樹細根生物量、形態及養分特征的影響

吳帆1,2, 熊德成1,2*, 周嘉聰1,2, 魏智華1,2, 鄭蔚1,2, 張麗1,2, 楊智杰1,2

(1. 福建師范大學福建省植物生理生態重點實驗室，地理科學學院, 福州 350007；2. 福建三明森林生態系統國家野外科學觀測研究站，福建 三明 365000)

為揭示全球變暖和降水格局改變對我國中亞熱帶地區森林生態系統地下生態過程的影響，在福建三明森林生態系統國家野外科學觀測研究站內開展杉木()幼樹土壤增溫和隔離降水雙因子試驗，研究增溫和隔離降水在夏季對杉木幼樹細根生物量、形態及養分特征的影響。結果表明，增溫(+5 ℃, W)、隔離降水(–50%, P)和增溫+隔離降水(WP)處理的細根總生物量分別比對照(CT)顯著降低35.7%、51.7%和59.1%，P和WP處理的細根總生物量分別比W處理顯著降低24.9%和36.4%；W、P和WP處理的0～1 mm細根比根長(specific root length, SRL)比對照均顯著增加，而0～1和1～2 mm細根比表面積(specific root area, SRA)均無顯著變化；與對照相比，W處理的細根N含量、C/N和15N均無顯著變化，P處理的細根N含量和C/N分別顯著增加和下降，WP處理的細根N含量和15N顯著增加，而C/N顯著降低。因此，未來在全球變暖和降水減少的雙重環境脅迫下，調整表層細根形態特征可能不是杉木幼樹的主要應對策略；而相較于溫度升高，降水減少可能是影響杉木幼樹細根生物量及表層化學元素分配的主要環境因子。

土壤增溫；隔離降水；細根生物量；養分；氮同位素

氣候變暖和降水格局改變是全球變化的2個重要表現，會對陸地生態系統的功能與結構產生重要影響[1–3]。IPCC第五次氣候變化評估報告表明，全球平均地表溫度在過去100 a中上升了0.78 ℃, 預計到本世紀末將進一步上升1.5 ℃～3.7 ℃；而降水在不同緯度帶的變化趨勢不一，低緯地區降水呈減少趨勢，中高緯度地區降水則呈增加趨勢[4]。隨著全球氣候變暖以及區域性降水量的減少，全球許多地區在未來將面臨面積廣且強度大的干旱狀況[5]。有研究表明，高溫和干旱的環境會降低生態系統的初級生產力和呼吸作用[6]，并直接或間接影響生態系統碳動態[7]。因此，研究中亞熱帶地區森林生態系統對全球氣候變暖和降水減少的動態反饋，有利于進一步推動中亞熱帶地區森林生態系統經營管理研究及提供基礎研究數據。

細根(直徑≤2 mm)是植物的高度結構化器官, 具有基本的吸收和運輸功能[8]，同時也是陸地生態系統化學元素循環的重要貢獻者[9]和氣候變化的高度敏感者[10]。全球氣候變化對植物細根的影響可能體現在很多方面，如細根生物量、形態和化學計量學特征等，反映出細根對于氣候變暖和降水格局改變的響應。目前，有關增溫或隔離降水的單因子控制試驗對細根生物量、形態及養分特征的影響已有研究，但研究結果并不一致。Bronson等[11]對加拿大南部區域的黑云杉()的研究表明, 增溫使細根生物量下降了24%～46%；而Yuan等[12]對挪威云杉()的研究表明，細根生物量隨溫度上升而顯著增加。根系形態學在平衡根系的成本和收益方面起著重要作用，其中，細根比根長(SRL)和比表面積(SRA)作為植物根系結構中的2個重要形態指標，在植物營養元素的吸收和運輸效率、反應根系功能過程及生長發育狀況等方面具有重要的指示意義[13–14]。有研究表明，增溫會改變細根的形態特征，如細根直徑和長度等[15]；而降水減少不會影響細根形態特征[16]。細根化學組成在根系生長發育過程中具有關鍵作用，如影響細根生理生化、死亡分解動態過程和土壤微生物活性等[17]，氣候變暖和降水變化對其的影響會受到地理位置、植物種類以及土壤理化性質等的顯著影響[18]。但迄今為止，中亞熱帶地區關于增溫與隔離降水雙因子交互試驗對細根生物量、形態及養分特征的影響研究較少[19]，這不利于科學理解中亞熱帶地區森林生態系統地下生態過程對全球變化的響應及適應。因此，在中亞熱帶地區開展增溫和隔離降水對細根生物量、形態及養分特征的影響研究十分重要。

我國中亞熱帶地區對于全球變化具有極強的敏感性，該區域是我國重要的人工林基地，其中, 杉木是該地區分布廣泛且具有較高經濟價值的重要樹種之一，在我國森林生產及碳循環中發揮著顯著的作用[20]。為此，本文以杉木為研究對象, 通過模擬增溫和隔離降水雙因子試驗研究氣候變化對杉木細根生物量、形態及養分特征的影響，揭示杉木細根在氣候變化背景下對于環境脅迫的響應策略。研究的開展也有助于更好的理解其對森林生態系統生產力格局變化以及生物地球化學循環的影響, 并為中亞熱帶地區森林經營提供科學依據。

1 材料和方法

1.1 試驗區概況

本研究在福建三明森林生態系統國家野外科學觀測研究站(26°19′ N，117°36′ E，海拔300 m)進行。研究區屬典型的亞熱帶季風氣候，年均溫、年均相對濕度和年均降水量、年均蒸發量分別為19.1℃、80%和1 670、1 585 mm，土壤為紅壤，pH為4.6～5.3。

1.2 試驗設計

試驗采用隨機區組設計，設置對照(CT)、增溫5 ℃ (W)、隔離50%降水(P)和增溫5 ℃+隔離50%降水(WP)共4種處理，每處理5個重復。試驗小區4周均采用PVC板(200 cm×70 cm深)焊接而成，與周圍土壤隔開，以防止小區之間相互干擾。小區大小為2 m×2 m，每小區均勻種植4棵1 a生杉木幼苗，位置均處于兩條電纜線之間。樣地土壤從附近的杉木人工林內分層取土，取回后剔除土壤內的碎石塊、死根以及動物殘體等雜物，并充分分層混合均勻后重新填回試驗小區，同時，為了保持與原土壤容重接近，采用壓實法調整土壤容重，以保證試驗科學性。

所有試驗小區于2013年10月布設加熱電纜(TXLP/1, Nexans, Norway)，埋藏深度為10 cm，電纜間距20 cm，在小區10、20、40和60 cm深度各設置3個溫度傳感器(T109 from Campbell Scientific Inc, Logan, UT, USA)和濕度傳感器(Decagon, Pull- man, Washington, USA)(均放置于2條電纜線中間)用于監測各深度土層的溫濕度。所有數據每5 min掃描記錄1次，每1 h保存1次。2014年初在隔離降水試驗小區每隔5 cm安裝0.05 m×5 m的透明U型塑料管，以便隔離50%的天然降水。樣地全部布設完成后，于2014年3月開始增溫和隔離降水雙因子試驗。

1.3 根系采樣和生長量調查

2017年8月，對小區內的杉木根系進行隨機取樣，采用土鉆法(土鉆直徑5 cm)在每個2 m×2 m小區取6個土鉆，取樣深度分別為0～10、10～20、20～ 40和40～60 cm。所取土壤中表皮半脫落或完全脫落且褶皺嚴重的黑色根為死根，根據此標準按照土層深度剔除死根后將根系挑出并立即帶回實驗室處理, 按照0～1和1～2 mm對活細根進行分級，并進一步對細根相關指標進行測定。取樣的同時對杉木樹高和地徑進行測量，并根據前期數據建立的異速生長方程對各處理地上總生物量、地下總生物量、地上+地下總生物量進行分析。

1.4 細根生物量和形態測定

用數字化掃描儀Espon scanner對細根分徑級掃描，使用Win-RHIZO (Pro 2009b0)根系圖像分析軟件進行形態特征分析，得到細根直徑、長度及表面積等基礎指標。待細根掃描完成后，將樣品分別裝入信封袋中并放進65 ℃烘箱烘干后稱取質量，計算細根生物量、比根長和比表面積。本研究中細根形態和養分指標的分析主要針對0～10 cm土層細根, 細根生物量(g/m2)=細根質量(g)×104/[π(/2)2], 比根長(m/g)=根長(m)/細根質量(g), 比表面積(cm2/g)= 細根表面積(cm2)/細根質量(g), 式中，為土鉆內徑。

1.5 細根碳氮含量和δ15N測定

使用自動球磨儀將烘干的細根磨碎，使用碳氮元素分析儀(Vario EL III，Elemental Analysis，Germany)測定細根的C、N含量，利用同位素質譜儀(Thermo Scientific MAT253)測定細根氮穩定同位素比率(15N)[21],15N (‰)=(R1-R2)/R2×1000, 式中，R1為樣品15N/14N的比值; R2為大氣15N/14N比值。

1.6 數據的統計和分析

利用Excel 2016對數據進行整理，采用SPSS 20.0軟件中單因素方差分析(One-Way ANOVA)和LSD檢驗各指標在不同處理間的差異，采用線性混合模型分析增溫、隔離降水和土層或徑級對細根生物量和形態的影響；采用ANOVA雙因素方差分析檢驗增溫、隔離降水及其交互作用對細根總生物量、碳氮含量和15N的影響。用Origin 9.0軟件繪制相關圖表，顯著性水平設為<0.05。

2 結果和分析

2.1 對土壤溫度與濕度的影響

如圖1所示，與CT相比，W和WP處理的土壤溫度分別顯著升高4.95 ℃和5.09 ℃(<0.05), 均達到預期增溫效果；W、P和WP處理的土壤濕度分別為16.69%、17.83%和15.15%，比CT分別顯著降低17.43%、11.77%和25.04% (<0.05)，P和WP處理的土壤含水率差異顯著(<0.05)。

2.2 對細根生物量和形態特征的影響

從表1可見，W、P和WP處理對杉木的地上生物量、地下生物量、總生物量均有影響，但對根冠比的影響不顯著。從圖2可見，與CT相比，W、P和WP處理的細根總生物量分別顯著降低35.7%、51.7%和59.1% (<0.05)。其中，P和WP處理間的細根總生物量無顯著差異(>0.05)，但兩者均顯著低于W處理(<0.05)。在不同土層中，W處理10～20 cm土層的細根生物量顯著低于CT (<0.05)，而0～10、20～40和40～60 cm土層細根生物量與對照無顯著差異(>0.05)；與CT相比，P和WP處理0～10和10～20 cm土層的細根生物量均分別顯著降低56.01%、66.02%和54.2%、66.15% (<0.05), 20～40和40～ 60 cm土層細根生物量無顯著差異(>0.05); P和WP處理相比，所有土層的細根生物量均無顯著差異(>0.05)。線性混合模型分析表明，增溫、隔離降水、土層以及隔離降水和土層的交互作用對細根總生物量的影響均達到極顯著水平(<0.01), 增溫與隔離降水的交互作用對細根總生物量的影響顯著(<0.05)，而增溫與土層的交互作用以及增溫、隔離降水和土層的交互作用對細根總生物量影響不顯著(>0.05)。雙因素方差分析表明，增溫、隔離降水及其交互作用均對細根總生物量有顯著影響(<0.05)，其中增溫和隔離降水的影響達到極顯著水平(<0.01)(表2)。

圖1 增溫和隔離降水對土壤溫度和濕度的影響。CT: 對照; W: 增溫; P: 隔離降水; WP: 增溫+隔離降水。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

從圖3可見，W、P和WP處理的0～1 mm細根SRL均顯著高于CT (<0.05)，W處理的1～2 mm細根SRL顯著低于CT (<0.05)，而P和WP處理的1～2 mm細根SRL與CT間均無顯著差異(>0.05); W、P和WP處理的0～1和1～2 mm細根SRA與CT均無顯著差異(>0.05)。增溫和隔離降水對細根總SRL和SRA的影響均不顯著(>0.05)，而徑級對細根總SRL和SRA的影響均達到極顯著水平(< 0.01), 增溫和隔離降水、增溫和徑級以及隔離降水和徑級的交互作用對細根總SRL和SRA的影響均不顯著(>0.05)，增溫、隔離降水和徑級的交互作用對細根總SRL的影響達到顯著水平(<0.05), 而對SRA無顯著影響(>0.05)。

表1 不同處理對杉木幼樹生物量的影響

同行數據后不同字母表示差異顯著(<0.05)。

Data followed different letters at the same line indicated significant difference at 0.05 level.

表2 增溫和隔離降水及其交互作用對細根的雙因素方差分析

圖2 增溫和隔離降水對細根生物量的影響。CT: 對照; W: 增溫; P: 隔離降水; WP: 增溫+隔離降水。L: 土層; 柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

圖3 增溫和隔離降水對細根形態的影響。CT: 對照; W: 增溫; P: 隔離降水; WP: 增溫+隔離降水; D: 徑級。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

2.3 對細根碳氮含量及氮同位素的影響

從圖4可見，與CT相比，W處理的細根N含量、C/N和15N均無顯著差異(>0.05)，而C含量顯著增加(<0.05)；P處理的細根C含量和15N無顯著變化(>0.05)，N含量顯著增加(<0.05)，C/N顯著降低(<0.05)。WP與P處理相比，細根的C、N含量和C/N無顯著變化(>0.05)，15N顯著增加(<0.05)；WP與W處理間的細根N含量、C/N和15N差異顯著(<0.05)，C含量無顯著差異(>0.05)。增溫對細根N含量的影響達極顯著水平(<0.01), 對C含量、C/N和15N無顯著影響(>0.05)；隔離降水對細根C含量、C/N和15N的影響達極顯著水平(<0.01)，而對N含量的影響不顯著(>0.05); 增溫和隔離降水的交互作用對細根C、N含量、C/N和15N的影響均不顯著(>0.05)(表2)。

3 結論和討論

3.1 增溫和隔離降水對細根生長的影響

本研究結果表明，增溫3 a對細根生物量的影響極為顯著，與CT相比，W處理的細根總生物量顯著降低35.7%，其中10～20 cm土層細根生物量顯著降低44.7%，這與前人[22–23]的研究結果一致。Wan等[24]研究表明，短期增溫會顯著降低紅楓()和糖楓()的細根生物量。本研究中，W處理杉木細根總生物量顯著降低，但地上、地下總生物量及根冠比均無顯著變化，表明杉木可能通過促進粗根的生長和維持地上部分的分配來儲存和運輸養分、水分和獲得穩定的光合產物，以此響應增溫并支撐自身生長；另一方面在于增溫提高了細根周轉速率，導致細根現存生物量降低[25]。但譚鈉丹等[26]的研究表明，長期增溫6 a會顯著降低木荷()和馬尾松()的根冠比和地下生物量的分配，這種差異可能與植物物種不同有關，不同植物對所處生長環境存在適應性差異。另外，W處理的0～10 cm土層細根生物量無顯著影響，而Melillo等[27]和時應貴等[28]報道增溫會顯著降低表層土壤(0～10 cm)細根生物量，原因可能是大部分獲取養分的細根主要集中于0～10 cm的土層，為了減小土壤溫度升高對自身生長的影響，植物細根產生了一定的溫度適應[29]。而馮建新[30]和史順增等[31]的研究表明，短期增溫1 a對杉木幼苗細根生產量具有顯著的促進作用，其研究區地處亞熱帶，降水量豐富，即使在增溫后水分有效性也相對較高(特別是在雨季)，也有可能是增溫能促進土壤氮礦化，增加土壤氮有效性，因而增溫后細根生產量較高。最近的一項meta分析表明, 生物過程會隨時間發生動態變化，這可能導致隨著增溫時間的延長，細根生物量對增溫的響應進一步增強或減弱[15]。本研究中，與CT相比，P處理的細根總生物量顯著降低51.7%，可能是因為隔離降水之后地上生物量顯著增加，因此地下根系通過調整生長策略，增加粗根生長比例以保障水分和養分的運輸；亦可能是P處理降低了雨水淋溶作用的強度，間接提高了土壤養分有效性，養分變得更容易獲取，從而導致細根生物量的降低。有研究表明，雖然增溫及其與隔離降水的交互作用對細根生物量均具有顯著影響，但是WP與W處理相比，0～10 cm土層細根生物量顯著降低，可能是WP處理產生溫度升高和降水減少的雙重環境脅迫，導致土壤干旱程度更高，水分有效性降低程度更大，植物在水分有效性嚴重降低的情況下所增加的細根生長量不足以抵消受到嚴重干旱脅迫而死亡的細根死亡量[32],說明相較于溫度升高，降水減少導致的水分有效性降低可能是影響表層土壤細根生物量積累的主要限制性因素。本試驗中，W、P和WP處理細根總生物量顯著降低，而深層土壤(20～60 cm)細根生物量沒有顯著降低，可能是干旱脅迫促使細根更多的往深層分布，但由于增溫后導致細根死亡增加，周轉速率加快[25]，因而導致深層土壤細根生物量無顯著變化。

圖4 增溫和隔離降水對細根碳、氮含量和δ15N的影響。CT: 對照; W: 增溫; P: 隔離降水; WP: 增溫+隔離降水。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

SRL和SRA是重要的細根形態特征指標，是細根吸收土壤水分和養分以及資源競爭能力的重要體現，其中0～1 mm細根是養分吸收的主要器官,而1～2 mm主要是結構根[33]。有研究表明，干旱脅迫會增強水分有效性的限制能力，促使植物細根SRL和SRA的增加[34]。本研究中，與CT相比，W、P和WP處理的0～1 mm細根SRL均顯著增加，表明杉木幼樹通過采取提高獲取水分的能力和效率的策略來響應增溫。這與Beyer等[35]的研究結論一致。W處理的1～2 mm細根SRL顯著降低，P和WP處理的差異不顯著，可能是1～2 mm細根不是吸收水分的主要器官，受水分有效性的限制較小, 因此，在增溫和隔離降水的雙重環境脅迫下，溫度成為影響1～2 mm細根SRL的主要限制性因子。但是，相較于細根SRL，細根SRA的改變更能體現植物對外界環境變化的響應[36]，而本研究中，0～1和1～2 mm細根SRA變化均不顯著，并且雙因素方差分析也表明，增溫、隔離降水及其交互作用對0～1和1～2 mm細根SRL和SRA均沒有顯著影響，這在一定程度上表明通過調整表層土壤細根形態特征可能并不是杉木幼樹在夏季應對干旱脅迫的主要策略，主要策略可能是通過調整細根生物量分配來響應外部干旱脅迫[37]。

3.2 增溫和隔離降水對細根化學元素特征的影響

碳元素是組成植物體干物質的主要元素，而氮元素則是植物體內合成蛋白質的重要元素之一，這2種元素均是植物生長發育和調節植物生理過程中不可缺少的礦物元素[38]。許多研究表明，增溫會增強細根活性以及提高土壤N有效性，從而影響細根N含量[23,39]。但本研究表明, 與CT相比，W處理的細根N含量沒有顯著變化，可能是增溫促進了微生物活性的提高，從而增加微生物對土壤無機氮的吸收[40]，也可能是增溫3 a后杉木幼樹仍處于生長速生期，對體內N元素的吸收利用增加[25]。但W處理的細根C含量顯著增加，表明杉木在夏季來臨前，可能會提前儲存更多的C以應對干旱脅迫。本研究中，與CT相比，P處理的細根C/N顯著降低，是因為細根C含量無顯著變化，而N含量顯著增加，這與Sardans等[41]的研究結論一致。這可能一方面是P處理會提高植物對土壤水分的吸收能力和效率,從而分配更多的N到細根；另一方面是P處理顯著降低了土壤含水率，提高了土壤通氣性，促進土壤氮礦化[36]。氮穩定同位素是指示森林生態系統氮循環速率及氮飽和度的重要指標[42]。與CT相比，W和P處理對細根15N的影響均不顯著，細根15N也沒有隨N含量的顯著增加而發生變化，但是WP處理細根15N差異顯著，可能是WP處理的雙重干旱脅迫，導致土壤有機氮的礦化速率高于W和P處理，促使土壤無機氮庫15N富集，從而導致WP處理細根15N顯著增加[43]。

綜上所述，W、P及WP處理細根總生物量相較于CT均顯著降低，P及WP處理的細根總生物量及0～10 cm土層細根生物量均顯著低于W處理，一定程度上表明降水減少對杉木幼樹細根生物量積累的影響更為顯著；W、P和WP處理的0～1 mm細根SRL均顯著增加，而0～1和1～2 mm細根SRA均無顯著變化，表明夏季在高溫和干旱的環境脅迫下，調整表層細根形態特征可能不是杉木幼樹的主要應對策略；W處理細根N、C/N和15N無顯著變化，P處理對細根N和C/N均有顯著變化，WP處理細根N、C/N和15N顯著變化，表明土壤水分條件可能是影響杉木幼樹表層(0～10 cm)細根化學元素分配的主要因素。因此，未來在全球變暖和降水減少的雙重環境脅迫下，調整表層細根形態特征可能不是杉木幼樹的主要應對策略，而相較于溫度升高，降水減少可能是影響杉木幼樹細根生物量及表層化學元素分配的主要環境因子。本文研究了亞熱帶杉木幼樹夏季在增溫及隔離降水的條件下細根生物量、形態及化學元素特征及其響應策略，為促進我國亞熱帶地區杉木人工林的保護、恢復及經營的可持續發展提供了一定的基礎研究數據。

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Effects of Warming and Precipitation Exclusion on Fine Root Biomass, Morphology and Nutrient Characteristics ofSaplings

WU Fan1,2, XIONG Decheng1,2*, ZHOU Jiacong1,2, WEI Zhihua1,2, ZHENG Wei1,2, ZHANG Li1,2, YANG Zhijie1,2

(1. Fujian Provincial Key Laboratory for Plant Eco-physiology, School of Geographical Sciences, Fujian Normal University, Fuzhou 350007, China; 2.Fujian Sanming Forest Ecosystem National Observation and Research Station,Sanming 365000, Fujian, China)

In order to reveal the effects of global warming and changes in precipitation pattern on the below- ground ecological processes of forest ecosystems in the mid-subtropical regions of China, two-factor test of soil warming and isolating precipitation onwas conducted at the National Field Station of Forest Ecosystems and Global Change in Sanming, Fujian Province. The results showed that compared with control (CT), the total fine root biomass ofsaplings treated with warming (ambient+5 ℃, W), precipitation exclusion (ambient –50%, P) and W+P (WP) were significantly reduced by 35.7%, 51.7%, and 59.1%, respectively; the total fine root biomass treated with P and WP was significantly reduced by 24.9% and 36.4% compared with W treatment. W, P and WP increased specific root length (SRL) of 0-1 mm fine roots, while the specific root area (SRA) of 0-1 and 1-2 mm fine root had no significant changes. Compared with the CT, W had no effect on fine root N content, C/N and15N; P increased fine root N content and decreased fine root C/N; WP increased fine root N content,15N, and decreased fine root C/N. Therefore, adjusting the morphological characteristics of surface fine roots might not be the main strategy forsaplings under the dual environmental stress of global warming and precipitation reduction in the future. Compared with the increase of temperature, the precipitation reduction might be the main environmental factor affecting the fine root biomass and surface chemical element distribution ofsaplings.

Soil warming; Precipitation exclusion; Fine-root biomass; Nutrient; Nitrogen isotope

10.11926/jtsb.4484

2021-07-26

2021-09-16

國家自然科學基金項目(32071743, 31930071)；國家重點基礎研究計劃(2014CB954003)資助

This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 32071743, 31930071), and the National Key Basic Research and Development Plan (Grant No. 2014CB954003).

吳帆(1994生)，男，在讀碩士研究生, 主要從事森林生態系統碳循環研究。E-mail: 1136894516@qq.com

E-mail: xdc104@163.com