海洋浮游植物和藻際細(xì)菌的相互作用關(guān)系及其在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的重要作用

王 慧 ，蔡潤(rùn)林 ，甘永亮 ，陳悅?cè)?，李靈鈺 ，楊小雨 ，謝建民

（1.汕頭大學(xué)理學(xué)院生物系，廣東 汕頭 515063；2.南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室（廣州），廣東 廣州 511458；3.廣東省海洋生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東 汕頭 515063）

海洋中的浮游植物（Phytoplankton）是水生環(huán)境中無可爭(zhēng)辯的主要生產(chǎn)者，其生物量?jī)H占全球植物的1%-2%，卻貢獻(xiàn)了全球約50%的初級(jí)生產(chǎn)力，與陸地植物的固碳量相當(dāng)[1-2].海洋環(huán)境中的浮游植物通常包括真核的微型藻類（Microalgae）和原核的藍(lán)細(xì)菌（Cyanobacteria）.后者雖然通常被稱為“藍(lán)藻”，但其在分類學(xué)上屬于原核生物中的自養(yǎng)細(xì)菌，在此不做論述.本文將重點(diǎn)關(guān)注真核生物域（Domain）的浮游微藻及原核生物域的異養(yǎng)細(xì)菌兩種微型生物之間“跨域”的相互作用關(guān)系及其對(duì)海洋生態(tài)系統(tǒng)的影響.異養(yǎng)細(xì)菌（Heterotrophic bacteria）生物量巨大，在海洋真光層中，其生物量能夠到達(dá)總生物量的四分之一[3]，而異養(yǎng)細(xì)菌具備強(qiáng)大的分解能力，使其成為地球上物質(zhì)循環(huán)的最重要的驅(qū)動(dòng)者.浮游微藻和細(xì)菌是海洋環(huán)境“微食物環(huán)（microbial loop）”的關(guān)鍵組分，二者之間存在緊密的相互作用關(guān)系，這種藻菌關(guān)系在介導(dǎo)碳、氮、硫、磷等物質(zhì)的生物地球化學(xué)循環(huán)方面發(fā)揮重要的作用.浮游植物產(chǎn)生的海洋初級(jí)生產(chǎn)力只有一部分經(jīng)過經(jīng)典食物鏈進(jìn)入高營(yíng)養(yǎng)級(jí)，大多經(jīng)過浮游細(xì)菌（Bacterioplankton）參與的微食物環(huán)向上一營(yíng)養(yǎng)級(jí)傳遞，據(jù)估算，浮游細(xì)菌通過微食物環(huán)使海洋中一半以上的凈初級(jí)生產(chǎn)力再生[4].可見，浮游植物和浮游細(xì)菌是組成水生生物圈的兩類最重要的生物元素，兩者之間的相互作用，以及這種相互作用對(duì)二者和全球生態(tài)系統(tǒng)的影響已經(jīng)成為近年來的研究熱點(diǎn)[5-6].

1 硅藻和甲藻是海洋環(huán)境中重要的浮游植物

浮游植物通過光合作用將大氣中的二氧化碳轉(zhuǎn)化為有機(jī)化合物被海洋生物所利用，是海洋中重要的“碳庫(kù)”[7]，具有重要的大氣和海洋環(huán)境碳循環(huán)調(diào)節(jié)功能[8-9].海洋環(huán)境中主要的浮游植物類群主要包括硅藻、甲藻、球石藻、藍(lán)藻、綠藻和金藻，其中，硅藻、甲藻和球石藻是海洋環(huán)境中分布最廣泛和生物量最多的真核種類.

硅藻（Diatoms）作為水域和陸地生態(tài)系統(tǒng)中最為豐富的藻類之一，有大約200 000個(gè)不同種，大小從幾微米到幾毫米不等，以單細(xì)胞或細(xì)胞鏈的形式存在[10].硅藻在全球海洋中廣泛存在[11].硅藻是構(gòu)成海洋食物網(wǎng)的基礎(chǔ)，其通過光合作用產(chǎn)生的有機(jī)碳等同于全球熱帶雨林產(chǎn)有機(jī)碳的總和，約占海洋初級(jí)生產(chǎn)力的40%或全球初級(jí)生產(chǎn)力的16%[10，12].硅藻還參與海洋硅、鐵和氮等物質(zhì)的生物地球化學(xué)循環(huán)[10].硅藻具有硅質(zhì)外殼，在硅藻衰亡時(shí)，硅質(zhì)壁的重力會(huì)使它們迅速下沉，并攜帶著有機(jī)碳進(jìn)入深海，硅藻的生命活動(dòng)及硅質(zhì)遺骸的歸趨形成了硅-碳循環(huán)的偶聯(lián)[13].因此，硅藻在驅(qū)動(dòng)生物泵和促進(jìn)碳、硅元素循環(huán)方面發(fā)揮著重要作用.

甲藻（Dinoflagellates）是海洋環(huán)境中另外一類重要的浮游微藻，其多樣性僅次于硅藻，是海洋環(huán)境中第二大真核生物種群，占據(jù)著海洋環(huán)境的重要生態(tài)位[14].甲藻的代謝類型包括光合自養(yǎng)型、混合營(yíng)養(yǎng)型和異養(yǎng)型三種，其中約一半的種類為光合自養(yǎng)型和混合營(yíng)養(yǎng)型，這些甲藻能夠進(jìn)行光合作用，是海洋環(huán)境中重要的初級(jí)生產(chǎn)者[15].甲藻還能夠參與形成珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng).甲藻（蟲黃藻）—珊瑚共生體形成的珊瑚礁被譽(yù)為“海底熱帶雨林”，是調(diào)節(jié)海洋生態(tài)系統(tǒng)平衡與穩(wěn)定最為基礎(chǔ)和活躍的一部分，參與介導(dǎo)海洋環(huán)境中氮、硫等物質(zhì)循環(huán)[16].沿岸富營(yíng)養(yǎng)區(qū)甲藻的大量增殖，還會(huì)引起甲藻藻華，對(duì)近岸水生生態(tài)系統(tǒng)和生物資源造成破壞[17].有研究表明，由于甲藻更能適應(yīng)全球變暖和富營(yíng)養(yǎng)化雙重壓力所帶來的影響，未來中國(guó)東海約70%的區(qū)域甲藻生物量將明顯升高，變化最大的近岸區(qū)域，其生物量將升高60%[18].可見，甲藻在未來海洋環(huán)境中的重要生態(tài)地位將更加凸顯，其對(duì)全球初級(jí)生產(chǎn)力的貢獻(xiàn)也會(huì)更高.

球石藻（Coccolithophore）是一類海洋微藻，屬定鞭藻門（Haptophyte）[19]，其生活史特定階段可形成碳酸鈣質(zhì)地的球石粒（coccolith）[20]，因此而得名.球石藻是現(xiàn)今海洋中第三大浮游植物類群，大約有300多個(gè)不同的種類[21]，最早的化石記錄可以追溯到2.2億年前的晚三疊紀(jì)，其化石材料完整地記錄了該類群的形態(tài)多樣性[22].赫氏球石藻（Emiliania huxleyi）作為球石藻中最受關(guān)注并被廣泛研究的一種，其在全球海洋廣泛分布.在赫氏球石藻發(fā)生藻華時(shí)，因脫落的大量球石粒在海面上自由漂浮，使得水面非常明亮，像一面面反射陽(yáng)光的鏡子，這種現(xiàn)象也稱為“白水”[23].赫氏球石藻能夠同時(shí)通過光合作用和生物礦化固定無機(jī)碳，顯著影響表層海洋碳酸鹽的生物地球化學(xué)循環(huán)，并將大量的碳轉(zhuǎn)移到深水沉積物中[24].此外，赫氏球石藻能產(chǎn)生大量的具有揮發(fā)的二甲基硫醚（dimethyl sulfide），從而影響海洋云層的形成、氣候調(diào)節(jié)[25-27]以及全球硫循環(huán)[28-29].

2 藻際環(huán)境—浮游植物與細(xì)菌發(fā)生緊密相互作用的微環(huán)境

藻際微環(huán)境（Phycosphere）這一概念是根際環(huán)境（Rhizosphere）的一個(gè)類比，用于描述浮游植物和細(xì)菌發(fā)生相互作用的微環(huán)境，兩者有著驚人的相似之處.與植物根際類似，浮游植物會(huì)向其細(xì)胞周圍海水釋放由自身合成的化合物，為浮游植物和異養(yǎng)細(xì)菌之間的物質(zhì)交流提供了一個(gè)關(guān)鍵界面，這種浮游植物-細(xì)菌相互作用的微環(huán)境稱為藻際環(huán)境[30-31]（圖1）.藻際環(huán)境的大小主要由浮游植物細(xì)胞的大小決定，一般認(rèn)為，浮游植物細(xì)胞半徑的100倍的區(qū)域可以認(rèn)為是藻際環(huán)境；同時(shí)，藻際環(huán)境的大小還取決于浮游植物的生長(zhǎng)速率、物質(zhì)的滲出速率、滲出物的擴(kuò)散率、以及滲出物的本底濃度[6].研究證實(shí)，在藻際環(huán)境中積累的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的濃度顯著超過周邊海水[32]，而且不同浮游植物來源的藻際環(huán)境中物質(zhì)濃度和組成存在差異，于是在表層海水中就由藻際環(huán)境形成了一系列生態(tài)位（ecological niche）供細(xì)菌選擇，每種生態(tài)位會(huì)有利于某些特定的細(xì)菌大量繁殖，而這些細(xì)菌會(huì)在相應(yīng)的藻際環(huán)境中占據(jù)優(yōu)勢(shì)地位[33].在藻際環(huán)境中生活的細(xì)菌被稱為藻際細(xì)菌，一些營(yíng)自養(yǎng)生活的藍(lán)細(xì)菌也能生活在真核藻類產(chǎn)生的藻際環(huán)境中，通過為宿主藻固定氮源物質(zhì)形成共生關(guān)系.而這些自養(yǎng)藍(lán)細(xì)菌同時(shí)又被認(rèn)定為浮游植物，所以本文中對(duì)這一類細(xì)菌不做討論，我們重點(diǎn)關(guān)注藻際環(huán)境中的異養(yǎng)細(xì)菌.

圖1 熒光顯微鏡下浮游微藻Neodelphineis sp.PT41與其藻際細(xì)菌的緊密共生.紅色為浮游微藻在紫外下的自發(fā)熒光，綠色為藻和藻際細(xì)菌DNA經(jīng)4',6-diamidino-2-phenylindole（DAPI）染色后的熒光.

浮游植物和藻際細(xì)菌的種類豐富多樣，它們之間存在著復(fù)雜的相互作用關(guān)系.互利共生是藻際環(huán)境中常見的相互作用關(guān)系.藻際細(xì)菌可以通過改善藻際微環(huán)境（消除過量的O2并產(chǎn)生CO2）以及釋放無機(jī)鹽、維生素、微量元素、促生長(zhǎng)因子等物質(zhì)促進(jìn)微藻的生長(zhǎng)[31].細(xì)菌在為微藻提供這些物質(zhì)的同時(shí)也會(huì)獲得微藻分泌的各種有機(jī)物作為回報(bào)[34-36]，這些有機(jī)物包括氨基酸、參與地球硫循環(huán)的二甲基巰基丙酸內(nèi)鹽（dimethylsulfoniopropionate，DMSP）[37]和脂肪酸等小分子化合物，以及包括多糖[38]在內(nèi)的結(jié)構(gòu)復(fù)雜的大分子化合物.近年來，有研究通過穩(wěn)定同位素示蹤實(shí)驗(yàn)證明藻際細(xì)菌對(duì)微藻的促進(jìn)作用[39].然而，有些藻際細(xì)菌幾乎不利用微藻釋放的有機(jī)物，但能促進(jìn)微藻的生長(zhǎng)，這種行為被稱為偏利共生（commensalism）.例如，百脈根中間根瘤菌（Mesorhizobium loti）不利用萊茵衣藻（Cylindrotheca reinhardtii）產(chǎn)生的碳源，而萊茵衣藻卻能夠利用細(xì)菌所產(chǎn)生的維生素B12[34].

藻際環(huán)境中，浮游植物還會(huì)與其它一些細(xì)菌存在抑制或競(jìng)爭(zhēng)的關(guān)系.一方面，微藻能夠產(chǎn)生化合物對(duì)自身藻際環(huán)境中的細(xì)菌進(jìn)行選擇[40]，如一些硅藻會(huì)分泌具有抑菌作用的二十碳五烯酸（eicosapentaenoic acid，EPA），選擇性抑制藻際環(huán)境中的細(xì)菌；還有很多硅藻會(huì)分泌迷迭香酸（rosmarinic acid）、杜鵑花酸（azelaic acid，又叫壬二酸）等物質(zhì)，可以促進(jìn)某些玫瑰桿菌類群細(xì)菌的增長(zhǎng)，并抑制其它種類機(jī)會(huì)主義細(xì)菌的生長(zhǎng)[41].另一方面，海洋細(xì)菌能夠抑制浮游微藻的生長(zhǎng)，甚至殺死藻細(xì)胞；海洋細(xì)菌也可以通過與微藻競(jìng)爭(zhēng)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)來限制微藻的生長(zhǎng)[31].例如，在磷限制條件下，海洋細(xì)菌憑借更高效的磷吸收能力與微藻競(jìng)爭(zhēng)環(huán)境中的無機(jī)磷，從而使得微藻的生長(zhǎng)受到限制[42].

細(xì)菌還可以通過絮凝的方式作用于浮游植物.“海洋雪（marine snow）”是海洋環(huán)境中有機(jī)物質(zhì)凝聚成團(tuán)沉降的現(xiàn)象.浮游植物是海洋雪的重要組成部分，尤其是在藻華期間，高濃度的藻細(xì)胞能夠加速凝團(tuán)的形成和沉降速率.最近的研究發(fā)現(xiàn)，藻際的附生細(xì)菌在浮游植物沉降過程中起著非常重要的作用，而游離細(xì)菌則對(duì)其沉降過程影響不大，這說明細(xì)菌和藻類細(xì)胞之間的接觸是這些藻細(xì)胞沉降所必須的條件[43-44].筆者前期研究發(fā)現(xiàn)，分離自二疊紀(jì)地下海水中的Permianibacter aggregans HW001T菌株能夠沉降微擬球藻Nannochloropsis oceanica IMET1，但不影響藻細(xì)胞的生長(zhǎng)[45].進(jìn)一步，對(duì)其沉降藻細(xì)胞的過程和機(jī)理研究，發(fā)現(xiàn)了菌株HW001T通過直接接觸的方式凝集藻細(xì)胞，使90%以上的藻細(xì)胞沉降；基于此，我們提出“凝集”是與“促進(jìn)”和“抑制”同等重要的細(xì)菌對(duì)于微藻的三大作用之一.

3 藻際環(huán)境中重要的細(xì)菌類群

浮游植物形成的藻際環(huán)境中存在著一些穩(wěn)定的細(xì)菌類群，這些細(xì)菌被稱為藻際環(huán)境的核心菌群[46-49].基于16S rRNA基因擴(kuò)增子的群落結(jié)構(gòu)分析，有研究發(fā)現(xiàn)藻際環(huán)境中最常見的細(xì)菌是黃桿菌綱（Flavobacteriia）、α-變形菌綱（α-proteobacteria，如紅桿菌科Rhodobacteraceae）以及 γ-變形菌綱（γ-proteobacteria，如交替單胞菌科Alteromonadaceae）的成員，這三類細(xì)菌被稱為藻際環(huán)境中的“三大菌群”[50].但由于浮游植物的種類和及其形成的藻際環(huán)境之間存在著顯著差異，其藻際細(xì)菌的組成也不盡相同.相較于在綱水平的相對(duì)穩(wěn)定的群落組成，在更精細(xì)的分類級(jí)別（如科或?qū)偎剑┥?，不同藻際環(huán)境中細(xì)菌群落的組成存在一定差異.Guannel等人對(duì)兩個(gè)同屬不同種的擬菱形藻Pseudo-nitzschia multiseries和Pseudo-nitzschia delicatissima藻際細(xì)菌的16S rRNA基因擴(kuò)增子分析發(fā)現(xiàn)，兩種硅藻藻際環(huán)境中的細(xì)菌類群在綱水平與“三大菌群”相一致，但是在屬水平稍有不同.其中，在多列擬菱形藻P.multiseries藻際環(huán)境中的γ-變形菌綱成員主要是海神單胞菌屬Neptunomonas，而在柔弱擬菱形藻P.delicatissima藻際環(huán)境中卻是以交替單胞菌屬Alteromonas為主[48].Teeling等人在以硅藻為主的水華前期和后期的細(xì)菌群落監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)中發(fā)現(xiàn)，α-變形菌綱的玫瑰桿菌屬（Roseobacter）、黃桿菌綱的極地桿菌屬（Polaribacter）以及γ-變形菌綱的Reinekea這三個(gè)屬的細(xì)菌在數(shù)量上存在較大的波動(dòng)，但相對(duì)于其它種類細(xì)菌始終處于主導(dǎo)地位[33].藻際環(huán)境中物質(zhì)組成的差異可以影響藻際細(xì)菌的物種多樣性，塑造藻際細(xì)菌的群落結(jié)構(gòu).

目前對(duì)藻際環(huán)境中細(xì)菌類群的探究多集中在不同時(shí)期的水華樣本或是少數(shù)幾種微藻細(xì)胞的實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)體系，對(duì)藻際環(huán)境中重要細(xì)菌類群的定義也停留在綱水平階段.為了探究在更精細(xì)的水平上是否存在相對(duì)固定的細(xì)菌類群，筆者團(tuán)隊(duì)通過對(duì)約10.7 Gbp藻際細(xì)菌16S rRNA基因測(cè)序數(shù)據(jù)的深度分析，研究了分離自全球海洋不同海域的110株硅藻（28個(gè)屬）和86株甲藻（26個(gè)屬）的藻際細(xì)菌組成.結(jié)果發(fā)現(xiàn)：在綱水平上，α-變形菌綱、黃桿菌綱和γ-變形菌綱細(xì)菌為主要菌群，這與傳統(tǒng)藻際“三大菌群”的觀點(diǎn)一致；在科水平上，玫瑰桿菌科和黃桿菌科細(xì)菌占絕對(duì)主導(dǎo)地位，交替單胞菌科、海洋螺菌科（Oceanospirillaceae）以及Crocinitomicaceae的細(xì)菌位居其后；在屬水平，玫瑰桿菌科中的Marivita和γ-變形菌綱中的Marinobacter兩個(gè)屬的細(xì)菌在196株微藻樣本中的分布頻率及相對(duì)豐度處于優(yōu)勢(shì)地位，可以被認(rèn)為是藻際環(huán)境的核心細(xì)菌.數(shù)據(jù)還顯示，硅藻和甲藻的藻際環(huán)境中又有其各自獨(dú)特的菌群，其中，海洋螺菌科中的Neptuniibacter和黃桿菌科中的Polaribacter是硅藻藻際的優(yōu)勢(shì)細(xì)菌屬，而α-變形菌綱中的Roseibium、β-變形菌綱中的Limnobacter、擬桿菌門中的Balneola是甲藻藻際的優(yōu)勢(shì)細(xì)菌屬.這一最新研究結(jié)果，明晰了藻際細(xì)菌更精細(xì)分類級(jí)別的群落組成，確定了藻際的核心菌群，為后續(xù)的藻菌相互作用關(guān)系研究奠定了基礎(chǔ).

4 藻際環(huán)境中藻菌之間的物質(zhì)交流

在藻際環(huán)境中，浮游植物和細(xì)菌發(fā)生著緊密的相互關(guān)系，如前所述的共生、寄生、競(jìng)爭(zhēng)、絮凝沉降等.物質(zhì)的交換，包括營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)、信號(hào)物質(zhì)、遺傳物質(zhì)，是這些相互作用發(fā)生的重要“橋梁”.

4.1 營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)交換

浮游植物可以為細(xì)菌提供營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，包括碳水化合物（淀粉、纖維素等）、含硫有機(jī)物（DMSP、二羥基丙磺酸鹽（DHPS）等）和含氮物質(zhì)（?；撬?、色氨基酸等），以供細(xì)菌利用并促進(jìn)其生長(zhǎng)；而細(xì)菌則為藻類提供微量元素、激素及螯合劑等，以促進(jìn)藻類的生長(zhǎng).有研究表明，硅藻為亞硫酸桿菌（Sulfitobacter）提供了含硫有機(jī)化合物——牛磺酸和DMSP，以作為對(duì)細(xì)菌所產(chǎn)生的銨鹽的交換[6].硅藻還分泌氨基酸——色氨酸，色氨酸被細(xì)菌轉(zhuǎn)化為生長(zhǎng)素——吲哚乙酸（IAA），然后從細(xì)菌中轉(zhuǎn)移回硅藻，促進(jìn)細(xì)胞分裂，增加碳產(chǎn)量.這種互利互惠的相互交換關(guān)系在海洋中隨處可見[51-52].

維生素B12是合成甲硫氨酸的重要組分，是微藻生長(zhǎng)中的必不可少的微量元素，但是大部分的微藻不能自己合成，因此需要依靠外源的維生素B12來提供自身生長(zhǎng)[53].許多細(xì)菌能合成維生素B12并提供給微藻，以維持藻類生長(zhǎng).例如，玫瑰桿菌R.pomeroyi產(chǎn)生維生素B12，以換取硅藻T.pseudonana分泌的糖類衍生物、有機(jī)氮化合物以及有機(jī)硫化合物——DHPS，由于DHPS的分解代謝僅限于幾種有限的海洋細(xì)菌類群，因此它的分泌表明硅藻對(duì)特定的細(xì)菌有優(yōu)先選擇.鐵（Fe）是大多數(shù)微藻進(jìn)行細(xì)胞呼吸、光合作用及硝酸鹽利用等過程所需的重要微量元素，但是由于鐵在海洋環(huán)境中的溶解度極低，使鐵成為浮游植物生長(zhǎng)的限制因子[54].許多海洋細(xì)菌，包括海桿菌屬（Marinobacter），可通過分泌一些對(duì)鐵極具親和力的小有機(jī)分子——鐵載體，來減輕鐵的限制[55].

4.2 信號(hào)物質(zhì)的交流

信號(hào)物質(zhì)在細(xì)菌的群體感應(yīng)、趨化性等過程中起到重要作用，浮游植物和藻際細(xì)菌能夠通過信號(hào)響應(yīng)來影響彼此的生長(zhǎng)[6].赫氏球石藻Emiliania huxleyi與玫瑰桿菌類群細(xì)菌Phaeobacter inhibins存在共生關(guān)系，由藻類分泌的二甲基巰基丙酸和氨基酸等物質(zhì)被玫瑰桿菌利用[56]，并生成促進(jìn)或保護(hù)藻類生長(zhǎng)的物質(zhì)，如維生素、生長(zhǎng)激素和TDA抗生素等[57-58].但當(dāng)藻細(xì)胞進(jìn)入衰老期后，會(huì)釋放苯丙烷類化合物，如香豆酸或芥子酸，Phaeobacter inhibins能夠識(shí)別這些信號(hào)物質(zhì)，產(chǎn)生溶藻活性天然產(chǎn)物，包括roseobacticides和roseochelin等，殺滅藻細(xì)胞[59].然而，小球藻Chlorella pyrenoidosa能產(chǎn)生一種特異結(jié)合群體感應(yīng)系統(tǒng)蛋白的小分子——葉黃素（lutein），從而抑制細(xì)菌形成生物膜[60].

一些細(xì)菌在生長(zhǎng)的過程中向環(huán)境釋放自誘導(dǎo)物質(zhì)（auto inducers，AIs）作為信號(hào)分子，如N-?；?高絲氨酸內(nèi)酯（AHLs）、寡肽（AIPs）、呋喃酮類化合物等來調(diào)控其luxR操縱子表達(dá)，從而使細(xì)菌完成群體行為以協(xié)調(diào)細(xì)菌與宿主或者環(huán)境的關(guān)系[61-63].藻際細(xì)菌分泌的吲哚-3-乙酸作為信號(hào)物質(zhì)能夠通過調(diào)控宿主藻的基因表達(dá)影響藻細(xì)胞的生理生化活動(dòng)：第一，吲哚-3-乙酸可以上調(diào)藻細(xì)胞光合作用中三個(gè)關(guān)鍵基因的表達(dá)（psbB、LHCA4和LHCF4），從而提高藻的生物量；第二，吲哚-3-乙酸也能增加藻細(xì)胞細(xì)胞周期相關(guān)蛋白的表達(dá)（如：Cyclin 2和Cyclin 8），從而促進(jìn)藻的分裂；第三，吲哚-3-乙酸還能促進(jìn)藻細(xì)胞cdo基因（編碼半胱氨酸雙加氧酶）的表達(dá)，從而上調(diào)藻細(xì)胞牛磺酸合成途徑[64].藻際玫瑰桿菌類群細(xì)菌可以產(chǎn)生植物激素吲哚-3-乙酸并促進(jìn)藻細(xì)胞分裂及二者共生，但是高濃度的吲哚-3-乙酸也會(huì)加速藻細(xì)胞衰老和死亡[51，65].

4.3 基因交流及協(xié)同進(jìn)化

藻際細(xì)菌之間、微藻和藻際細(xì)菌之間以及藻際環(huán)境和外界環(huán)境之間還存在著頻繁的基因交流.這些基因交流以及經(jīng)過藻際環(huán)境的選擇壓力而保留下來的自發(fā)突變共同賦予了微藻和藻際細(xì)菌新的適應(yīng)性表型，從而推動(dòng)了藻際細(xì)菌之間、微藻和藻際細(xì)菌之間的協(xié)同進(jìn)化.

一方面，微藻和細(xì)菌在長(zhǎng)期的共生過程中，通過協(xié)同進(jìn)化，共同適應(yīng)環(huán)境變化.藻類和細(xì)菌從進(jìn)化的早期階段就已經(jīng)共存了.大量文獻(xiàn)表明藍(lán)細(xì)菌、藻類、異養(yǎng)細(xì)菌和原生生物之間的相互作用均存在內(nèi)共生現(xiàn)象[66-70].在藻菌共生系統(tǒng)中存在系統(tǒng)發(fā)育的一致性，具有協(xié)同進(jìn)化的趨勢(shì).硅藻布氏雙尾藻（Ditylum brightwellii）基因組有部分來源于細(xì)菌的基因，如有機(jī)碳和氮利用（木聚糖酶、葡聚糖酶、酰胺水解酶等）相關(guān)基因、尿素循環(huán)（氨基甲酰轉(zhuǎn)移酶、氨基甲酸激酶、鳥氨酸環(huán)化脫氨酶）相關(guān)基因以及與細(xì)胞壁硅化相關(guān)的多胺代謝（脫羧酶、甲基轉(zhuǎn)移酶）相關(guān)基因，這些基因編碼的產(chǎn)物為硅藻提供新的物質(zhì)代謝的能力，證明了兩者之間在共生過程中存在著基因的交流[71].隨后的研究也發(fā)現(xiàn)，甲藻和硅藻中存在廣泛的水平基因轉(zhuǎn)移、復(fù)制和演替，如藻類從細(xì)菌基因中獲得參與光合作用相關(guān)的捕光蛋白和光敏色素基因[72]，一些微藻也會(huì)丟失維生素B12合成相關(guān)基因，而通過藻際細(xì)菌獲得維生素B12供生長(zhǎng)所需[53].為了定植于某些特定的藻際環(huán)境，一些藻際細(xì)菌可以從外界獲得抵御某種環(huán)境壓力的功能基因.研究發(fā)現(xiàn)玫瑰桿菌類群的一個(gè)進(jìn)化支從外界獲得了抗氧化壓力相關(guān)的基因，使得它們可以定植于活性氧（reactive oxygen species，ROS）水平高同時(shí)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)濃度高的藻際環(huán)境[73]，相反，F(xiàn)eng等人發(fā)現(xiàn)玫瑰桿菌類群的某些細(xì)菌可以精簡(jiǎn)掉自身基因組上與浮游植物共生相關(guān)的基因，如浮游植物衍生的代謝物利用、維生素B12合成相關(guān)基因，從而脫離藻際環(huán)境[74].

另一方面，藻際特殊的環(huán)境也驅(qū)動(dòng)著藻際細(xì)菌的進(jìn)化.不同浮游植物分泌的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)不同，其產(chǎn)生的藻際環(huán)境也不同，這些不同的藻際環(huán)境就會(huì)驅(qū)動(dòng)藻際細(xì)菌的分化.Luo等人在探索玫瑰桿菌類群的進(jìn)化歷程時(shí)還發(fā)現(xiàn)，玫瑰桿菌類群細(xì)菌的第一次基因組擴(kuò)展事件與2.5億年前海洋甲藻和球石藻的物種輻射（species radiation）時(shí)間是一致的[75]，這可能是因?yàn)樵孱惖奈锓N擴(kuò)張產(chǎn)生了一系列營(yíng)養(yǎng)豐富的藻際微環(huán)境，為玫瑰桿菌的祖先提供了大量新的生態(tài)棲息地.筆者團(tuán)隊(duì)近期的研究發(fā)現(xiàn)同一生境中不同硅藻（不同種、同種不同株）的藻際環(huán)境中的玫瑰桿菌類群細(xì)菌發(fā)生了不同程度的分化，其中有兩個(gè)宿主藻不同的進(jìn)化支，它們的16S rRNA基因序列相似度大于99%，而平均核苷酸一致性（Average Nucleotide identity，ANI）只有94.16%，在全基因組水平來說，已經(jīng)可以界定這兩個(gè)進(jìn)化枝為不同物種.這說明不同藻際環(huán)境是一個(gè)影響藻際玫瑰桿菌類群細(xì)菌之間基因流動(dòng)的有效屏障，驅(qū)動(dòng)了不同藻際細(xì)菌的分化[76].

5 藻際環(huán)境中藻菌協(xié)同驅(qū)動(dòng)的生態(tài)過程

浮游植物和異養(yǎng)細(xì)菌是海洋微食物環(huán)的重要組成部分，盡管藻菌關(guān)系發(fā)生在微尺度的藻際環(huán)境，但兩者的相互作用關(guān)系協(xié)同驅(qū)動(dòng)著全球生物地球化學(xué)循環(huán)，影響著全球氣候變化，并對(duì)近岸生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生影響.

5.1 碳、氮、磷等生源物質(zhì)的生物地球化學(xué)循環(huán)

浮游植物和藻際細(xì)菌經(jīng)由有機(jī)碳的產(chǎn)生和利用建立的共生關(guān)系在介導(dǎo)“微食物環(huán)”、“微型生物碳泵”的碳循環(huán)過程中起著關(guān)鍵作用，能夠影響碳在海洋環(huán)境微界面中轉(zhuǎn)化的速率（圖2）.浮游植物作為海洋生態(tài)系統(tǒng)中最主要的初級(jí)生產(chǎn)者，通過光合作用固定CO2并釋放大量有機(jī)碳，包括顆粒有機(jī)碳（particle organic carbon，POC）和可溶性有機(jī)碳（dissolved organic carbon，DOC）.藻際細(xì)菌能夠高效利用宿主藻產(chǎn)生的有機(jī)碳，并最終決定有機(jī)碳的歸宿.有機(jī)碳被藻際細(xì)菌分解吸收后，一部分經(jīng)呼吸作用產(chǎn)生CO2及無機(jī)鹽，其它被細(xì)菌固定至自身轉(zhuǎn)化為細(xì)菌生物量.以CO2及無機(jī)鹽形式儲(chǔ)存的碳可被浮游微藻再次利用，形成緊密聯(lián)系的微食物環(huán).對(duì)于轉(zhuǎn)化為自身生物量的碳，一部分被原生動(dòng)物等捕食，進(jìn)入高一級(jí)生物鏈；另一部分以惰性可溶性有機(jī)碳（refractory dissolved organic carbon，RDOC）形式存在，可在海洋中儲(chǔ)存數(shù)千年，構(gòu)成微型生物碳泵（microbial carbon pump，MCP）的重要環(huán)節(jié).藻際環(huán)境中不同種類細(xì)菌對(duì)于復(fù)雜組成的DOC的利用具有底物偏好性，如藻際黃桿菌主要攝取和降解復(fù)雜多糖等高分子量的有機(jī)碳；交替單胞菌類群細(xì)菌可降解利用復(fù)雜程度較低的多糖或單糖類型有機(jī)碳；而玫瑰桿菌類群細(xì)菌則對(duì)簡(jiǎn)單氨基酸及單糖表現(xiàn)出較高的利用能力[77]，這種有機(jī)碳的資源分配大大提高了海洋微食物網(wǎng)中的物質(zhì)交流和能量流動(dòng)效率，對(duì)碳循環(huán)具有一定正反饋?zhàn)饔肹78].

圖2 浮游植物和藻際細(xì)菌協(xié)同介導(dǎo)的碳的生物地球化學(xué)循環(huán)過程

在藻菌的相互作用過程中，一些細(xì)菌可以使藻類發(fā)生聚集和沉降，驅(qū)動(dòng)海洋生物泵對(duì)深海碳的輸出效率[79].如硅藻藻際環(huán)境中經(jīng)常富含具有粘性的透明胞外聚合顆粒（transparent exopolymer particles，TEP）可以使部分細(xì)菌定植于藻細(xì)胞上，促使硅藻細(xì)胞的聚集沉降，形成“海洋雪”，對(duì)上層海洋的呼吸碳量產(chǎn)生直接影響[44].同時(shí)，一些具有多糖降解能力的細(xì)菌反而能夠增強(qiáng)復(fù)含多糖有機(jī)質(zhì)TEP的降解速率，從而減少微藻細(xì)胞的聚集，降低向深海輸出的碳量[80].

浮游植物除了能夠分泌以多糖為主的DOC有機(jī)物到藻際環(huán)境中，還會(huì)釋放大量的含氮磷有機(jī)底物如氨基酸、多肽、核苷酸及核苷等物質(zhì)，這些物質(zhì)在塑造藻際細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)以及引起特定細(xì)菌定植于藻際環(huán)境中起著重要的作用[81].在藻菌共生體系中，藻際細(xì)菌通過對(duì)可溶性有機(jī)氮（dissolved organic nitrogen，DON）及可溶性有機(jī)磷（dissolved organic phosphorus，DOP）等有機(jī)物的重新礦化為藻提供大量的營(yíng)養(yǎng)鹽.藻際細(xì)菌可促進(jìn)微藻吸收氨氮的能力，且一些細(xì)菌對(duì)藻類所需硝氮的再生具有很大的貢獻(xiàn).當(dāng)磷酸鹽濃度較低時(shí)，細(xì)菌對(duì)磷酸鹽的競(jìng)爭(zhēng)影響了藻類對(duì)磷酸鹽的攝入，藻類的生長(zhǎng)因此受到限制，同時(shí)也影響了其對(duì)無機(jī)氮鹽的吸收[82].因而，藻菌的協(xié)同作用關(guān)系在氮和磷耦合的生物地球化學(xué)循環(huán)中也起到重要的調(diào)節(jié)作用.

5.2 硫循環(huán)及氣候變化

浮游植物能產(chǎn)生大量含硫化合物——DMSP，該化合物占海洋微藻光合作用固定碳的10%[83-84].DMSP既提供了細(xì)菌所需的碳、硫等營(yíng)養(yǎng)元素[85]，又可作為有效的化學(xué)引誘劑影響著細(xì)菌在藻際環(huán)境中的定植能力[86].藻際細(xì)菌對(duì)DMSP的不同代謝方式及降解的相對(duì)強(qiáng)度決定了DMSP最終轉(zhuǎn)化為二甲基硫醚DMS（dimethylsulfide）的比例.DMS是生物硫從海洋進(jìn)入大氣的主要形式.在大氣層中，DMS被光氧化形成氣溶膠硫酸鹽，這些氣溶膠顆粒有形成云凝結(jié)核的能力，從而控制著太陽(yáng)光的反射、散射和吸收，并直接影響著全球的輻射預(yù)算，形成了一個(gè)包含浮游植物、大氣硫和氣候的完整地球物理反饋通路[87].另一方面，云量的增加會(huì)導(dǎo)致海表溫度下降和海水比重發(fā)生變化，同時(shí)促進(jìn)了深層海水中營(yíng)養(yǎng)鹽向上混合，從而提高了浮游植物的生產(chǎn)力[88-89].不同藻際細(xì)菌對(duì)DMSP的降解能力會(huì)調(diào)節(jié)DMSP轉(zhuǎn)化的方向，從而影響釋放到大氣中DMS的量.錯(cuò)綜復(fù)雜的藻菌互作關(guān)系及由這些關(guān)系引起的藻際環(huán)境中有機(jī)物及信息化學(xué)物質(zhì)的改變會(huì)對(duì)區(qū)域尺度上的氣候調(diào)節(jié)產(chǎn)生重要影響.

5.3 有害藻華與“以菌抑藻”

作為海洋中無可爭(zhēng)辯的主要生產(chǎn)者，浮游植物的大量增殖會(huì)給富營(yíng)養(yǎng)的上升流區(qū)及高緯度的海岸帶區(qū)域帶來豐富的凈初級(jí)生產(chǎn)力（net primary production，NPP）.一方面，這些微型浮游藻類的增殖對(duì)水產(chǎn)養(yǎng)殖和漁業(yè)捕撈是有益的.另一方面，這種增殖可產(chǎn)生負(fù)面效應(yīng).海水中浮游藻類短時(shí)間內(nèi)的大量增殖常常引起赤潮，使水產(chǎn)養(yǎng)殖、捕撈業(yè)和旅游業(yè)蒙受巨大的經(jīng)濟(jì)損失，并對(duì)環(huán)境和人體健康產(chǎn)生嚴(yán)重的危害[90-91].進(jìn)入21世紀(jì)以來，海洋赤潮發(fā)生的頻次和累計(jì)面積都有增加的趨勢(shì)，尤其是近10年的赤潮頻次和規(guī)模是20世紀(jì)后50年的兩倍多.據(jù)《中國(guó)海洋災(zāi)害公報(bào)》報(bào)道：2013年我國(guó)沿海共發(fā)現(xiàn)赤潮45次，累計(jì)面積2620 km2；2014年，全海域共發(fā)現(xiàn)赤潮56次，累計(jì)面積達(dá)7290 km2.赤潮的爆發(fā)破壞了海洋生物的生存環(huán)境，引起海洋生態(tài)系統(tǒng)失衡惡化，漁業(yè)資源和海產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)受損，同時(shí)藻類毒素的產(chǎn)生嚴(yán)重威脅海洋生物和人類的生命安全，為此，尋找新的預(yù)防和治理赤潮的方法受到國(guó)內(nèi)外海洋生物學(xué)者的高度關(guān)注[92].

赤潮的爆發(fā)與消亡，除了與原位環(huán)境中溫度、光照、鹽度、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)等理化因子有密切關(guān)系外，還與藻際環(huán)境中存在的細(xì)菌密不可分.赤潮的生消伴隨著赤潮藻與海洋細(xì)菌、放線菌、病毒等微生物相互作用，這些微生物在赤潮的生消過程中扮演著重要的角色，部分海洋細(xì)菌能起到抑制赤潮藻生長(zhǎng)的作用[93-95].而由于具有種類多、豐度高、活性物質(zhì)分離純化相對(duì)簡(jiǎn)單等特點(diǎn)，海洋細(xì)菌已經(jīng)成為科研工作者開展“以菌治藻”的首要菌物資源目標(biāo)[91].大部分殺藻細(xì)菌是通過分泌溶解性殺藻物質(zhì)殺死藻細(xì)胞的，這些胞外活性物質(zhì)包括胞外酶[62]、多肽（如毒素P[96]）、氨基酸（如β-氰丙氨酸[97]）、抗生素[98]以及色素[99]等.細(xì)菌產(chǎn)生的殺藻活性物質(zhì)可以通過抑制藻細(xì)胞分裂繁殖和裂解藻細(xì)胞的方式來減少藻細(xì)胞數(shù)量.但是殺藻活性物質(zhì)作用下藻細(xì)胞死亡機(jī)理的研究卻相對(duì)較少，且沒有統(tǒng)一的結(jié)論，部分殺藻物質(zhì)對(duì)不同藻類具有選擇性，可能與該物質(zhì)的殺藻機(jī)理相關(guān)，闡釋殺藻功能菌的殺藻機(jī)理有助于揭示殺藻活性物質(zhì)的生態(tài)安全性及在赤潮治理上的應(yīng)用.

筆者團(tuán)隊(duì)及合作者在前期系列研究中，從赤潮爆發(fā)海域原位環(huán)境分離到一株高效殺藻菌Hahella sp.KA22，能夠合成具有殺藻活性的色素——靈菌紅素（prodigiosin）.研究表明，靈菌紅素的殺藻效果具有良好的特異性，對(duì)赤潮異彎藻、球形棕囊藻和銅綠微囊藻的殺藻率均在50%以上，而對(duì)綠藻門和硅藻門的微藻，如鹽生杜氏藻和三角褐指藻等沒有明顯的殺藻效果，因此具有很好的應(yīng)用價(jià)值和開發(fā)潛力[100-102].對(duì)其殺藻機(jī)制進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)殺藻菌脅迫下藻的葉綠體光合電子傳遞鏈功能受損，ROS清除相關(guān)酶基因轉(zhuǎn)錄水平降低，細(xì)胞內(nèi)氧化壓力急劇升高，并激活后續(xù)的脅迫響應(yīng)和鈣離子依賴的細(xì)胞死亡調(diào)控過程，最終導(dǎo)致赤潮異彎藻死亡[101].

6 藻際環(huán)境蘊(yùn)藏著豐富的活性物質(zhì)

由于海洋生態(tài)環(huán)境的特殊性，海洋生物物種間的生存競(jìng)爭(zhēng)十分激烈，眾多海洋生物為能在嚴(yán)酷的環(huán)境下生存，從而代謝產(chǎn)生結(jié)構(gòu)新穎、生物活性多樣的天然產(chǎn)物.據(jù)統(tǒng)計(jì)，目前從海洋生物中共分離鑒定結(jié)構(gòu)新穎或活性顯著的天然產(chǎn)物已超過3萬種[103-104]，這些天然產(chǎn)物一直被視為藥物先導(dǎo)化合物的重要來源.然而，由于保護(hù)生態(tài)環(huán)境的需要，一些海洋動(dòng)植物如珊瑚則被禁止采集，一些用于生產(chǎn)藥源分子的海洋生物因產(chǎn)量低、人工養(yǎng)殖困難，難以實(shí)現(xiàn)產(chǎn)業(yè)化發(fā)展.因此，尋找新的可持續(xù)發(fā)展海洋天然產(chǎn)物資源引起了化學(xué)家、生物學(xué)家和藥理學(xué)家的極大興趣.自2015年《Nature》發(fā)文闡明了小分子化合物在浮游藻類與共生菌之間的新型作用機(jī)制以來[51]，藻菌共生體成為挖掘新穎活性天然產(chǎn)物的重要模式系統(tǒng)[105].

6.1 浮游微藻來源的活性天然產(chǎn)物

根據(jù)藻類形態(tài)，海藻可分為大型海藻和浮游微藻兩類[106].目前，人們主要對(duì)大型海藻如褐藻、綠藻、紅藻等加以綜合利用，但這僅是海藻資源的一小部分.而蘊(yùn)藏量巨大的微藻，是發(fā)現(xiàn)結(jié)構(gòu)新穎且活性顯著天然產(chǎn)物的潛在來源，值得進(jìn)一步深入研究.

由于其中一些藻種可引發(fā)海洋赤潮，且能分泌毒素，是產(chǎn)生腹瀉性貝類毒素（diarrhetic shellfish poisoning，DSP）的主要來源，因而受到全世界的廣泛關(guān)注[107].盡管這些微藻代謝產(chǎn)物存在毒性，但卻為新藥設(shè)計(jì)提供了思路.岡田軟海綿酸（okadaic acid，OA）是原甲藻的代表產(chǎn)物，不僅是DSP的主要組分，還是用于預(yù)防和治療阿爾茨海默癥的潛在藥物[108].作為典型的絲氨酸/蘇氨酸蛋白磷酸酶抑制劑，OA及其眾多衍生物一直是研究熱點(diǎn).Lee等（2019）從原甲藻中鑒定了環(huán)亞胺毒素4-hydroxyprorocentrolide和prorocentrolide C，并發(fā)現(xiàn)化合物prorocentrolide C對(duì)腫瘤細(xì)胞HCT-116和Neuro-2a具有顯著的細(xì)胞毒活性，IC50分別為2.2和5.2 μM[109].近期，我國(guó)學(xué)者從中國(guó)南海前溝藻屬甲藻中發(fā)現(xiàn)了多個(gè)超級(jí)碳鏈化合物的新家族成員benthol A、gibbosols A和B等，并綜合運(yùn)用了波譜解析、化學(xué)降解和量子化學(xué)計(jì)算等方法成功地詮釋其結(jié)構(gòu)和絕對(duì)立體化學(xué).活性測(cè)試表明benthol A具有顯著的抗瘧原蟲活性[110]，gibbosol A能夠顯著地促進(jìn)細(xì)菌脂多糖誘導(dǎo)的人臍靜脈內(nèi)皮細(xì)胞的血管細(xì)胞黏附分子的表達(dá)，而gibbosol B卻顯著地抑制血管細(xì)胞黏附分子的表達(dá)[111]，顯示了海洋微藻是一個(gè)存在無限潛力的天然藥庫(kù)（圖3）.

6.2 藻際細(xì)菌來源的活性天然產(chǎn)物

許多海洋微生物因環(huán)境中營(yíng)養(yǎng)成分的匱乏，常與含有富營(yíng)養(yǎng)成分的海洋動(dòng)植物共生以獲得生存必需的營(yíng)養(yǎng).這種現(xiàn)象在海洋微生物中普遍存在并具有很高的特異性[112].海洋藻際環(huán)境中由于種類繁多的異養(yǎng)微生物競(jìng)爭(zhēng)生態(tài)位，形成了結(jié)構(gòu)復(fù)雜、功能多樣的微生物群落.在共同生存與進(jìn)化過程中，定殖微生物發(fā)展出獨(dú)特的微型生境適應(yīng)機(jī)制，預(yù)示著其次生代謝產(chǎn)物的特殊性，可能產(chǎn)生與宿主類似的藥理活性或生態(tài)功能的天然產(chǎn)物，因此，藻菌共生體成為挖掘新穎活性天然產(chǎn)物的重要模式系統(tǒng)[105].

Tropodithietic acid（TDA）是由海洋玫瑰桿菌類群細(xì)菌Roseobacter產(chǎn)生的一種含硫的廣譜性抗生素.藻際玫瑰桿菌Phaeobacter inhibins產(chǎn)生TDA與宿主赫氏球石藻動(dòng)態(tài)共生，通過殺死有害的海洋病原菌從而保護(hù)宿主藻的健康生長(zhǎng)[58].銅綠假單胞菌（Pseudoalteromonas tunicata）也能通過產(chǎn)生針對(duì)性的化合物抑制其它細(xì)菌生長(zhǎng)，從而達(dá)到競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)生態(tài)位的目的.在實(shí)現(xiàn)這一目的的過程中，該菌產(chǎn)生包括抗菌蛋白、抗藻肽、抗真菌生物堿以及紫色桿菌素等多種針對(duì)性的化合物.這些化學(xué)物質(zhì)共同組成細(xì)菌的化學(xué)防御手段，以使得該菌在生存環(huán)境中具有較強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)力[113-115].海洋微生物代謝產(chǎn)物的化學(xué)結(jié)構(gòu)和生物活性與陸生微生物有著明顯的不同，這是海洋微生物作為新藥藥源的重要基礎(chǔ).盡管目前從海洋微生物中直接獲得藥物的成功例子為數(shù)不多，但這一資源產(chǎn)生新藥的巨大潛力不可忽視，因此，從藻際微生物中挖掘新穎活性天然產(chǎn)物，將為開發(fā)利用藻際微生物資源提供新的視角（圖3）.另一方面，從生態(tài)學(xué)的角度考慮，也有助于為探索微生物與宿主的關(guān)系及相互作用提供化學(xué)基礎(chǔ).

圖3 海洋藻際環(huán)境是一個(gè)存在無限潛力的天然藥庫(kù)

7 展望

浮游植物及藻際細(xì)菌在海洋環(huán)境中的作用已經(jīng)被廣泛認(rèn)知，且兩者相互作用的藻際環(huán)境也被認(rèn)為是海洋環(huán)境中物質(zhì)交流和循環(huán)的熱點(diǎn)區(qū)域.然而，尚有一系列科學(xué)問題亟待解決.

藻菌相互作用關(guān)系建立的內(nèi)在機(jī)制.以往研究中，往往將浮游微藻和細(xì)菌作為互不聯(lián)系的兩個(gè)類群，去研究其在海洋環(huán)境中的作用，結(jié)果也顯示兩者的確在物質(zhì)的生物地球化學(xué)循環(huán)、氣候變化等過程中發(fā)揮關(guān)鍵作用.然而，兩者的作用可能被低估.其原因之一，就是沒有將兩者作為一個(gè)完整的體系，放在一個(gè)“微界面”中研究.因此，筆者認(rèn)為“藻-菌微界面中宿主藻和藻際細(xì)菌如何建立穩(wěn)定的共生關(guān)系？在建立共生關(guān)系的過程中，何種物質(zhì)起到了關(guān)鍵的橋梁作用？”是目前藻菌相互作用關(guān)系中的首要解決的問題.

藻菌協(xié)同驅(qū)動(dòng)碳的生物地球化學(xué)循環(huán)過程及作用.藻際環(huán)境中，浮游微藻和藻際細(xì)菌如何協(xié)同介導(dǎo)物質(zhì)的生物地球化學(xué)循環(huán)，尤其是碳循環(huán)？?jī)烧呓閷?dǎo)的碳轉(zhuǎn)化對(duì)海洋總有機(jī)碳循環(huán)的貢獻(xiàn)率有多大？在海洋碳匯中的作用如何？習(xí)近平主席提出的碳達(dá)峰與碳中和戰(zhàn)略，不僅是全球氣候治理、保護(hù)地球家園、構(gòu)建人類命運(yùn)共同體的重大需求，也是中國(guó)高質(zhì)量發(fā)展、生態(tài)文明建設(shè)和生態(tài)環(huán)境綜合治理的內(nèi)在需求.全球每年排放約400億噸的CO2中，23%被海洋吸收.海洋中浮游微藻能夠固定大量的CO2合成有機(jī)碳，其中多糖形式有機(jī)碳是藻類固定的有機(jī)碳中重要的一部分；而藻際細(xì)菌則能夠?qū)⑦@部分有機(jī)碳進(jìn)一步轉(zhuǎn)化，其中一部分轉(zhuǎn)化為惰性有機(jī)碳儲(chǔ)存在海洋底部，這可以大大減緩溫室效應(yīng).因此，闡明“藻-菌”協(xié)同介導(dǎo)的碳循環(huán)過程，可以為通過“藻-菌”協(xié)同作用的方式減緩溫室效應(yīng)提供理論和技術(shù)支持，服務(wù)于國(guó)家的碳達(dá)峰與碳中和戰(zhàn)略.

藻菌協(xié)同進(jìn)化機(jī)制.藻際環(huán)境相較于海洋中其它生境，是一個(gè)營(yíng)養(yǎng)豐富、信息交流頻繁的特殊生境，在這獨(dú)特的微環(huán)境中，宿主藻與藻際細(xì)菌如何協(xié)同進(jìn)化？藻際細(xì)菌的微進(jìn)化又是如何通過微進(jìn)化適應(yīng)藻際環(huán)境？前期研究中，筆者團(tuán)隊(duì)與香港中文大學(xué)羅海偉博士合作開展了藻際環(huán)境中玫瑰桿菌類群細(xì)菌種群分化和集合種群產(chǎn)生的研究，發(fā)現(xiàn)了在同一生境中不同硅藻（不同種、同種不同株）的藻際環(huán)境中的玫瑰桿菌類群細(xì)菌發(fā)生了不同程度的分化，說明藻際環(huán)境是一個(gè)影響藻際玫瑰桿菌類群細(xì)菌之間基因流動(dòng)的有效屏障，對(duì)表層海水中細(xì)菌的進(jìn)化過程起到重要作用.開展藻際環(huán)境中藻菌協(xié)同進(jìn)化機(jī)制研究，有助于揭示海洋環(huán)境中浮游植物和細(xì)菌進(jìn)化的機(jī)制，明確微生物淺時(shí)進(jìn)化的過程和機(jī)理.

藻際微生物菌質(zhì)資源庫(kù)、基因組庫(kù)和化合物庫(kù)的構(gòu)建.海洋微生物因獨(dú)特生境，具備產(chǎn)生新結(jié)構(gòu)活性次級(jí)代謝產(chǎn)物能力，已成為新藥/活性物質(zhì)研究開發(fā)的重要戰(zhàn)略新資源.藻際環(huán)境中蘊(yùn)藏著巨大價(jià)值的微生物資源，是發(fā)掘新型天然產(chǎn)物資源寶庫(kù).同時(shí)，隨著基因組測(cè)序技術(shù)的飛速發(fā)展，基于基因組預(yù)測(cè)的方法為新型天然產(chǎn)物的發(fā)現(xiàn)提供了新的研究思路與開發(fā)途徑.基因組數(shù)據(jù)不僅可以用來識(shí)別潛在的藥物靶標(biāo)，還能用于尋找先前被忽視的次級(jí)代謝產(chǎn)物的生物合成途徑，定向發(fā)現(xiàn)新的天然產(chǎn)物藥物.因此，建立一個(gè)微生物種質(zhì)資源庫(kù)與基因組庫(kù)，并以此為基礎(chǔ)發(fā)掘新的活性次級(jí)代謝產(chǎn)物，最終構(gòu)建一個(gè)藻際新穎化合物庫(kù)是迫切需要的.