激子極化子共振束縛介導的光合作用能量傳輸*

楊旭云 陳永聰 蘆文斌 朱曉梅 敖平

(上海大學物理系,上海定量生命科學國際研究中心,上海 200444)

光合作用中能量傳輸的超效率具有非常重要的生物學意義.人們對于它的能量傳遞機制從未停止探索,量子思想的廣泛應用吸引著人們發掘自然現象背后的物理本質.筆者前期采用激子極化子共振束縛介導的能量傳輸機制成功解釋了超高效的人工光合作用實驗,這為生物體光合作用的機制提供了一種新的可能性.本文具體研究了高等植物體和綠色硫細菌中進行光合作用的場所,探索集光色素在光腔共振模型的束縛下,其激子極化子可作為中間態介導能量傳輸.通過充分發揮其雙重特性,以激子態形式接收供體吸收的太陽光,光子態形式快速傳遞到受體,從而實現能量的最大化利用.基于已構建的理論模型,結合實測數據進行數值分析,結果表明該機制能很好地解釋光合作用的超高效能量傳輸過程.

1 引言

植物和藻類的光合作用是地球上最大規模利用太陽能把二氧化碳(CO2)和水合成有機物并放出氧氣的過程,為植物本身和人們的生活提供了主要的能量來源[1].但是自然的光合作用過程是極其復雜的,目前科學家還沒能了解其完整的能量傳輸機制.1927—1929 年間,Jean Perrin(讓·佩林)和Francis Perrin(弗·佩林)研究熒光團在溶液中的熒光猝滅時觀察到了能量傳輸,注意到一定距離的分子之間可以通過偶極-偶極相互作用引起電子激發[2];1946 年F?rster(福斯特)將能量傳輸描述為電子激發在單個發色團的局域態之間不相干地“跳躍”,但是該機制具有隨機游動的性質,而且激子的壽命比較短[3],計算得到的傳遞率與實際之間相差1 個數量級[2],所以傳統的福斯特機制難以解釋真正的光合作用.近年來,一些科學家開始考慮量子相干效應在光合作用中的表現及意義,通過幾種集光復合物的二維電子光譜觀察到具有長壽命振蕩的特征,這種振蕩行為最初被解釋為電子態疊加的量子相干演化的標志[4].通過將每個發色團看作一個兩能級的系統,這側重了在粒子性方面的探究.其波動性主要體現在局域量子相干,并對一些實驗現象進行了驗證和預測[2,5].這些觀點同時也面臨著一些挑戰,因為在許多系統中發現了未知的低能量狀態,是目前所建立的操作原理不能解釋的[6].綜上所述,可能存在尚待發現新機制,在該機制下能量轉移的速度更快且能保持激發態壽命[3].

極化子是60 年前首次提出的一種光相干耦合與極性激發的準粒子[7,8],其能量對應的是由激子和共振光子模式之間能量可逆交換及相干疊加所形成的新的本征態[9,10],它具有激子和光子的雙重特性.一直以來,極化子因其獨特的性質得到廣泛的關注與應用[11?13],尤其是在微米(或亞微米)尺寸空腔中起到的關鍵作用.在光學腔的環境中,某些有機材料中的激子電導可以顯著提高,實驗上也證明了光合細菌中的氯小體里面的激子態可以與光學微腔中的真空電磁場進行相干耦合,從而產生極化子模式[10].為此,筆者團隊與諾貝爾物理學獎得主Leggett(萊格特)等于2019 年共同提出了光腔中激子極化子共振束縛機制,成功地為人工光合作用的高效能量傳輸實驗提供了一個很好的理論解釋[3,14].或許這種機制也可以用于真正光合作用中活的光合細菌和腔模式的強耦合,從而產生“活的極化子”[10].

2 光合作用

光合作用是光合細菌、藻類和植物利用一種分子機制來捕捉太陽能,并將其轉化為穿過細胞膜的質子梯度,然后利用質子梯度來驅動多種細胞過程[15].在光合作用的光反應中,葉綠素(chlorophyll,Chl)或細菌葉綠素(bacteriochlorophyll,BChl)與不同的蛋白質結合形成的復合物在三維空間充當大范圍天線,將光聚集在大的吸收截面上,從而捕獲光子并將其能量繼續向下一級傳遞,最終到達反應中心(reaction center,RC).RC 接收激發能量,并將激發轉化為跨越細胞膜的電荷分離狀態,最后到膜質子梯度,將光能依次轉化為更穩定的能量存儲形式[15].

高等植物體是含有葉綠體的生氧光合生物,葉綠體是植物中的大多數生物合成活動的場所,它的形狀因植物種類的不同而有很大的差別[16].如圖1所示[16,17],在高等植物體中一般為扁平的橢圓形或者雙凸透鏡形,其中有一些由類囊體圓盤堆疊而成的基粒,通過未堆疊的基質片層連接伸展在整個葉綠體中.它利用光系統I (photosystem I,PSI)和光系統II (photosystem II,PSII)來吸收光能,并提供將二氧化碳轉化為碳水化合物和其他有機分子所需的還原性等價物和化學能,PSI 和PSII 雖然有著不同的功能屬性,但仍有相似的結構[18].植物光收集復合物I(light-harvesting complexes I,LHC-I)和植物光收集復合物II(light-harvesting complexes II,LHC-II)是分別位于PSI 和PSII 周圍的色素-蛋白質復合物,主要起到集光天線的作用.

圖1 高等植物體中葉綠體的示意圖[16,17]Fig.1.Illustrative structure of a chloroplast in higher plants[16,17].

綠色硫細菌是不含有葉綠體的厭氧光合細菌.在自然界中,它一般出現在光線照射到缺氧水層或含有還原硫化合物的沉積物的地方[19],是一種球形、卵形或彎曲的桿狀細胞,不同的菌屬呈現不同的形狀.圖2[19,20]所示為典型的綠硫菌種圖,同時它還具有獨特的天線系統,即主要的集光天線系統—氯小體.它是由單個膜瓣和基板包圍,緊密地貼附綠色硫細菌的細胞質膜內側,是目前已知的最大的超分子天線系統[21].當氯小體中的色素蛋白復合物吸收太陽光,引起電子激發,并將能量向下傳遞到基板,再通過FMO 蛋白傳遞到RC,經過逐級跳躍實現能量傳遞.

圖2 綠色硫細菌示意圖[19,20]Fig.2.Structures of a green sulfur bacterium[19,20].

3 理論模型

高等植物體的光合作用大部分發生在葉綠體中的基粒上,每個基粒是由扁平柱狀的類囊體堆疊而成的,可以看作是具有一定尺寸的光腔形狀[17].綠色硫細菌主要通過排列在其質膜內側的氯小體吸光進行光合作用的,它的形狀也是獨立的閉合腔體[20].這種結構在滿足全反射的條件下可以有效地將集光色素吸收到的太陽光盡可能地束縛,從而達到能量的高效利用.另外Purcell 效應也表明在諧振腔存在的情況下,自發輻射率可能會大幅增強[22].那么在光腔中的色素供體吸收的能量就能夠快速地輻射至極化子態,加快了傳輸速率,再利用極化子在整個光腔中的波動性質將能量傳遞到反應中心.

作為一個簡單、可解而又可以有說服力的模型,選擇一個各向同性的矩形光腔來模擬實際腔體中的電磁波傳播過程[3].選取光腔的尺寸分別為L1～L2～λe,L3=10λe,其中λe=500 nm 是激子發射的(真空)波長,滿足形成駐波的條件,從而產生共振.腔內的電場滿足以下方程:

其中ukα和k分別為偏振矢量和波矢量,波方程由Uγk(r)(γ=x,y,z)給出.腔光子模式和激子態發生耦合作用,形成了激子極化子.它的能量色散關系呈現反交叉的形式,位于激子能量之上的稱為上極化子分支(UPB),之下的為下極化子分支(LPB)[10].其中LPB 能量的減少可以將電磁場束縛在腔體的表面,形成倏逝波,滿足的條件如下:

式中εs是周圍介質的介電常數,Ek是低支激子極化子的能量.能量越低,(2)式右邊越小,越容易滿足受限條件.同時,在光腔內滿足n2(Ek/?)2=k2c2,其中n是光腔內的等效折射率.隨著k2變大,腔內的等效折射率會遠大于腔外的折射率.當其達到滿足全反射的條件,電磁波絕大部分就會被困在光腔里面.

在光腔中激子極化子介導能量的過程如圖3所示.由于能量呈現“漏斗”式逐級降低,所以該方法的關鍵在于充分利用光腔束縛的性質和極化子自身的雙重特性,可以高效且快速地傳遞能量.圖3 可以看出光腔中的極化子以激子形式從供體獲取能量,光子形式傳遞到受體的過程極大地提高了傳輸速率,盡可能地減少了逐級跳躍傳遞時的能量泄露.

圖3 矩形光腔中激子極化子介導能量示意圖Fig.3.Processes of exciton-polariton mediated energy transfer in a rectangular optical cavity.

對于給定的模式(波矢)k,腔內的光子哈密頓量和電場算符二次量子化形式如下:

激子和光子相互作用系統的哈密頓量是由其獨立項和相互作用項兩部分構成.在相干駐波態表象及旋轉波近似的前提下,對于給定的k,系統的哈密頓量可表示為

其中,當激子能量與光子能量滿足關系 ?ωe＜?ωk時,那么 ΔEk=?ωe-Ek;當滿足 ?ωe≥?ωk,那么 ΔEk=?ωk-Ek.特別當共振時,即 ?ωe=ωk,ΔEk=是能量降低最多時,此時 ΔEk若遠大于供體的吸收峰與發射峰的能量差值,那么在光腔束縛區域的極化子將越接近供體的發射峰,便可以很快地接收來自供體的能量并繼續傳遞下去.

4 生物體中的光合作用

生物的自然演化是否真利用量子效應起作用呢? 進化論總是不斷尋找最佳的解決方式來滿足生物體的所需.生物體可以通過適應環境,以及光強和光質的變化,形成一個精妙構造的光合結構,以最大限度地吸收、釋放以及傳遞能量到光合作用的其他過程.那么將激子極化子共振束縛量子機制對應到光合作用的自然現象中,嘗試解釋其高效率能量傳輸的現象,揭示背后的物理本質,這將是對量子生物領域更深入地探索.

將矩形光腔中的極化子束縛模型應用到光合作用中,其關鍵在于植物或者細菌進行光合作用的光腔尺寸是否滿足形成駐波的條件.這樣反射的光波才可以繼續傳播,能量不被損耗.其次通過計算耦合系數gk=和極化子的能量降 ΔEk,分析光腔是否可以束縛并傳播大部分的模式.

4.1 以高等植物體為研究對象

高等植物體絕大多數在基粒上進行光合作用,每個基粒由2—100 個類囊體堆疊而成,其中由10—20 個組成的基粒是最常見的[17,23].類囊體一般為圓柱體,膜面直徑約為0.5 μm[24],厚度為10 nm.本文選用由25 個類囊體組成的基粒作為光腔,所以該光腔直徑為500 nm,柱長為250 nm.高等植物體中主要的集光色素是Chla,它的發射波長為683 nm,在一般介質中波長會有所減小.通常取n=1.4,故 683 nm/1.4=488 nm≈λe.將光腔的尺寸與該波長進行比較,膜面直徑 500 nm≈λe,柱長250 nm≈λe/2,滿足形成駐波的條件.

由表1 知,Chla的偶極矩躍遷值為=4.58 deb(1 deb=0.21e?),μ=e|d|=0.96e?[25].平均Chl 的能量為14841 cm–1=1.84 eV[26],所以Chla對應的電場強度fk=≈9.11×10-5V/m.

表1 高等植物體的參數值Table 1.Parameters of higher plants.

已知光收集復合物三聚體(LHCII3)中的葉綠素濃度為0.3 mol/L,該復合物是由晶體對稱性相關的3 個單體組成,分別為2 個Lhcb1 和1 個Lhcb2.且整體形狀大致為圓柱體狀,直徑為73 ?,厚度為60 ?[27],因此每個單體中大約有14 個Chla.文獻[24]中通過蒙特卡羅模擬計算的膜面組分比例可知: 基粒類囊體膜總面積的80%以上被蛋白質復合物覆蓋.主要由PSII-LHCII超復合二聚體、超復合體“外圍”的LHCII3和cyt-bf二聚體三者組成,所占面積比例分別為48%,34.7%和4%.因為(cyt-bf)2占比少,且不含有色素,所以主要計算前兩者.(PSII-LHCII3)2的尺寸為270 ?×125 ?,厚度約為60 ?,與LHCII3的高度一致[28].通過計算膜面積對應的組分比例以及其底面積,就可以得到膜面中(PSII-LHCII3)2的個數為279 個,外圍LHCII3的個數為1630 個.

通過(PSII-LHCII3)2中固有蛋白亞基的結構模型可以看出[29],它里面不僅有2 個主要的集光復合物LHCII3,還有4 個次要的集光復合物CP26(Lhcb5)和CP29 (Lhcb4)位于LHCII3和反應中心之間,也起一定的集光和傳遞的作用.所以1 個(PSII-LHCII3)2中的集光色素個數為140 個,一個外圍的LHCII3中的集光色素為42 個,那么整個膜面的色素個數為107520 個.考慮到類囊體膜面的雙面性質以及一個基粒光腔是由25 個類囊體堆疊而成的,計算得到整個光腔的色素個數為5.376×106個.整個光腔中的色素濃度N/V=1.10×1026m-3.計算得到gk==0.0917 eV.

對于取定的一組kx,ky=nke/2,其中ke=ωe/c=(2π)/λe,kz取準連續值,Ek取極限值即供體的吸收峰對應的能量.那么通過倏逝波不等式條件便可以確定大多數捕獲模式所在的位置.再結合所求的耦合系數gk=0.0917 eV,可以求解得到這些模式相應的能量降 ΔEk.

圖4 表示高等植物體中極化子歸一化能量Ek/E1的色散曲線圖,其中水平實線(頂邊)和虛線分別表征供體的吸收峰對應的能量E1和發射峰對應的能量E2,Chla吸收峰的波長為674 nm[30],E1=?ωe=1.839 eV.發射峰的波長為683 nm[30],E2=1.8150 eV.其能量差 ΔE=0.0243 eV 對應的是斯托克斯位移.在豎直虛線的右側部分表示全內反射所限制的模式,圖中受限范圍分別為kz≥0.67ke和kz≥1.1ke.當共振時,?ωe=?ωk,ΔEk=≈0.0529 eV,ΔEk?ΔE,此時模式都未受到限制.k越大時,極化子模式越接近于激子態,此時極化子便發揮了其激子態的性質接收供體分子發射的能量.當極化子態的能量處于供體發射峰值的展寬區域,具有高度的重疊,它就可以作為中間態介導能量傳輸.再利用它的光子成分可以在整個光腔中傳播的性質[9],將接收的能量快速地傳遞給受體.

圖4 當選定一組 kx,ky 模式時,紅色曲線表示極化子的歸一化能量 Ek/E1 隨 kz/ke 的變化情況.水平實線(頂邊)和虛線分別表征 E1 和 E2,豎直虛線右側的部分表示全內反射所限制的模式 (a) kx=ke,ky=ke,kz≥0.67ke;(b)kx=1/2ke,ky=ke,kz≥1.1keFig.4.The solid (red) curve shows the dependence of normalized energy Ek/E1 ,on the quasi-continuous kz/ke for a selected set of kx,ky .The horizontal solid line (top frame-border) and the horizontal dashed line represents E1 and E2,the modes to the right of the vertical dash line are confined by total internal reflection: (a) kx=ke,ky=ke,kz≥0.67ke;(b)kx=1/2ke,ky=ke,kz≥1.1ke.

需要指出的是,圖中極化子與發射峰的交點并不在受限區域,光腔還不足以束縛大部分模式.而且在束縛態區域,Ek線過高導致重疊度較低,接收并傳遞的能量較少.但是能量傳輸率與受體濃度也相關,在高等植物體中的受體/供體大約為1%,遠大于理論模型設置的百萬分之一[3,24].因此實際的高濃度受體可以從側面彌補Ek線過高帶來的影響.總的來說,極化子介導供受體之間的能量傳遞的思想與圖中光合作用中能量從色素分子到反應中心的過程可以大體對應,只是還需結合生物體結構的實際情況進行分析,從而使結果更加準確和可靠.

4.2 以綠色硫細菌為研究對象

目前純培養的綠色硫細菌共分為6 屬15 種,一般呈橢圓體或桿狀.由于其大小有所差異,選擇長為1300—2600 nm,寬為600—800 nm 的尺寸進行研究[19,20],看作近似圓柱體的光腔模型.氯小體中的主要色素是BChlc,在真空中的發射波長為 750 nm[31,32],在介質中為 535 nm≈λe.將光腔的尺寸與該波長進行比較: 膜面直徑 600 nm≈λe, 柱長為: 1 600 nm≈3λe.這樣亞微米量級的結構是可見光形成駐波的重要條件.

由表2 可知: BChlc的偶極矩躍遷值約為=5.19 deb=1.09e?[25].BChlc的能量為1 3476 cm-1=1.67 eV[33],對應的電場強度為fk=≈8.69×10-5V/m.

表2 綠色硫細菌的參數值Table 2.Parameters of green sulfur bacteria.

1 個綠色硫細菌中含有200—250 個氯小體.單個氯小體一般為橢球狀囊泡(長度為100—200 nm,寬度為30—70 nm,厚度為30—40 nm),其中可能包含多達250000 個細菌葉綠素(BChl)c/d/e分子[10].與其他光合吸收光天線系統不同的是,這些BChls的單體通過范德瓦耳斯力和氫鍵相互作用自組裝成超分子結構元素[33].計算得到一個綠色硫細菌中包含的色素分子總個數約為6.250×107個,光腔的體積按圓柱體計算,可得V=45.24×10-20m3,濃度為N/V=1.38×1026m-3.由上述結果計算得到gk==0.1112 eV.

圖5 表示綠色硫細菌所形成的光腔中極化子的能量變化與模式的關系.其中集光色素BChlc的吸收峰為740 nm 處[31],對應的能量為E1=1.6752 eV.發射峰為750 nm 處[31],對應的能量為E2=1.6528 eV,其紅移能量為 ΔE=0.0224 eV .在共振時: ?ωe=?ωk,ΔEk=≈0.0642 eV,ΔEk?ΔE,此時模式不受限制.

觀察圖5 可知,圖5(a)中紅色曲線與水平虛線的交點恰好在光腔的束縛區域內,這表明低能受限的極化子在綠色硫細菌中是可以作為中間媒介很好地傳輸能量.而圖5(b)中供體發射能級附近的極化子并未被光腔所限制,并且在大模式|k|下,極化子的能量偏離發射峰的展寬區域,與受體之間的能隙較大,故 |Ea-Ep| 也較大,對應的能量傳遞率v=v0exp(Ea-Ep)/(kT) 較小[34].雖然該模式下模擬得到的結果與實際的光合效率還有一些差距,上述結果仍然足以部分解釋綠色硫細菌中的能量高效率傳輸.

圖5 當選定一組 kx,ky 模式時,紅色曲線表示極化子的歸一化能量 Ek/E1 隨 kz/ke 的變化情況.水平實線(頂邊)和虛線分別表征 E1 和 E2,豎直虛線右側的部分表示全內反射所限制的模式 (a) kx=ke,ky=ke,kz≥0.67ke;(b)kx=1/2ke,ky=ke,kz≥1.1keFig.5.The solid (red) curve shows the dependence of normalized energy Ek/E1,on the quasi-continuous kz/ke for a selected set of kx,ky.The horizontal solid line (top frame-border) and the horizontal dashed line represents E1 and E2,the modes to the right of the vertical dash line are confined by total internal reflection: (a) kx=ke,ky=ke,kz≥0.67ke;(b)kx=1/2ke,ky=ke,kz≥1.1ke.

5 討論

通過高等植物體和綠色硫細菌中的兩個結果,可以定量或半定量地描述激子極化子能夠介導能量在生物體光合作用中進行傳遞.雖然個別模式在綠色硫細菌中可被束縛,但高等植物體中還不能夠滿足束縛大部分模式.以下4 個方面的猜想可能會對結果有著更加可觀的改善.

1)理論上的矩形光腔模型與實際的光合圓柱體結構有一定的出入,考慮到真實圓柱體形狀曲率半徑比較大,且曲面圓滑無棱點更方便波的傳播.相比矩形光腔來說,受限的模式會更多,因此在圓柱體光腔的理論模型下進行定量計算的結果也會更加可觀,也更符合生物體能量傳遞的實際情況.

2)圖4 和圖5 中Ek線過高,以至于到達受體的傳遞速率v較低,加上極化子具有一定的逃逸率,所以能量傳輸率也會隨之降低.但是真實生物體中的受體數量較多,這意味著在極化子逃逸時間范圍內,受體接收其能量傳遞的概率也較大.因此真實光合作用中的高濃度受體可以很好地互補圖中不完美的Ek走向.

3)在葉綠體中是大約有40—60 個基粒群居生活[17],即使有一些模式沒有被束縛,使得一部分光泄露到外面,大概率也會被周圍的基粒吸收.可見高等植物體中的模式并非大部分損失,也可能會被周邊光腔重新高效利用.

4)綠色硫細菌外圍整齊排列著的氯小體具有高濃度的發色團,其中色素分子的結構排列呈現同心圓柱的螺旋堆積[21,33].所以電偶極子具有一定的取向性,并不是各向同性的,那么或更小.這將會對 ΔEk有重新修正,會使上圖中極化子的能量越靠近發射峰值,能夠接收并傳遞的能量也會越多.

通過上述合理且全面的分析,從4 個方面考慮都會對結果有不同程度的改善,這將會對兩個結果有更完整的修正,從而使得結論更加可靠,也為激子極化子共振束縛機制在光合作用中的成功適用增強了可行性.更精確的結果需要進一步去定量求解來實現.

6 結論與展望

光合作用中的能量高效率傳遞是重要的科學前沿問題.在量子力學愈發成熟的同時,也為該方向的研究提供了新思路.本文將前期建立的矩形光腔中的極化子束縛模型應用到光合作用中.在全量子力學的基礎上,將高等植物體的基粒和綠色硫細菌看作矩形光學微腔,利用駐波條件實現激子-光子,即極化子耦合.并基于真實數據進行數值分析,計算出關鍵參數gk和 ΔEk,通過分析得到兩個定量或半定量的結果,表明了光腔中低能受限的極化子態可以作為中間媒介傳遞能量,從而達到高效傳輸.雖然在圖像上距離真實系統還有一些值得改善的地方,但是這兩個結果都完全滿足共振?ωe=?ωk時,ΔEk?ΔE,這是光腔是否能夠束縛的初判斷條件.當滿足光腔束縛時,極化子以激子形式獲取能量和光子形式傳遞能量的過程,正是該模型解釋能量高效且快速傳遞的關鍵思想,所以研究結果充分表明了該理論機制在真正光合作用中得到檢驗.同時為自然的超高效能量傳輸給予了新的解釋.

由于該量子機制已經具有理論上的完備性和實際上的適用性[3],或許可以為類似的傳導過程帶來一些啟發.目前涌現出多種的電池類型和光伏器件也是為了盡可能地提高光的吸收率和光電的轉換效率,所以有望將它應用到光伏電池領域.同時也可以推廣到其他系統中.比如,在最近興起的將微生物與金屬界面結合形成的自光敏無機雜化體系以獲得超高效率方面有一定的指導作用[35].又或者為神經傳輸信號過程提供可能性機理[36],神經髓鞘的形狀也可看作圓柱體的光腔模型.利用振子與中紅外光子耦合形成的極化子,可以加快電信號傳遞,從而提高反應時間.該機制的量子思想廣泛涉及到生物,材料等多個領域,對量子物理起到很大的推動作用,真正實現了“質”的跨越,這也是該研究最大的意義與價值.