原發性腮腺非霍奇金淋巴瘤的MRI表現及分析

傅良飛 黃 楠 陳潭輝* 葉秋菊, 孫 微

（1 福建省永安市立醫院醫學影像科，福建 永安 366000；2 福建醫科大學附屬第一醫院影像科，福建 福州 350000）

原發性腮腺非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin's lymphoma，NHL）是一種相對罕見的惡性腫瘤，僅占所有腮腺惡性腫瘤的5%，其中大多數是B細胞淋巴瘤[1]。不同病理亞型的腮腺NHL在治療和預后方面存在較大差異，有學者進行了2 000多例腮腺淋巴瘤回顧性隊列研究，表明NHL中黏膜相關性淋巴組織淋巴瘤（mucosa associated lymphoid tissue lymphoma，MALTL）較其他亞型的淋巴瘤預后好[2]。本研究回顧分析了19例原發性腮腺NHL的完整資料，探討腮腺MALTL與非MALTL的MRI圖像特點，以提高其影像診斷及鑒別診斷水平。

1 資料與方法

1.1 一般資料 收集福建醫科大學附屬第一醫院 2010年2月至2021年12月資料完整、經病理證實的原發性腮腺NHL患者19例，其中男性12例，女性7例。年齡4～78歲，平均年齡（54±17）歲，病程1周～10年，中位病程3個月。所有病例均以耳前腫物就診，僅1例有面部疼痛癥狀，余均無明顯面部麻木或疼痛等臨床癥狀。1例患者就診時已確診Mikulicz綜合征。知情同意并簽署知情同意書，本研究已獲得我院倫理委員會的批準。

1.2 儀器與方法 采用Siemens Skyra 3.0 T MRI、Prodiva 1.5T CX MRI掃描儀，頭頸部正交線圈。平掃序列包括橫斷位和矢狀位T1WI，采用快速自旋回波（turbospinecho，TSE）序列，TR 589～796 ms，TE 9.3～15.3 ms；橫斷位和冠狀位T2WI，TR 2500～4000 ms，TE 82～88 ms；矢狀位和冠狀位脂肪抑制T2WI，TR 2526～3690 ms，TE 82～83 ms；擴散加權成像（diffusion weighted imaging，DWI）序列的b值為0、800 s/mm2，增強掃描的對比劑為釓噴酸葡胺，劑量0.1 mmoL/kg，行橫斷位、矢狀位、冠狀位脂肪抑制T1WI掃描，視野22 cm×22 cm～28 cm×28 cm，層厚4 mm，層間隔0.4～0.8 mm。

1.3 圖像分析 MRI圖像由2名經驗豐富的高年資影像科醫師閱片，單獨觀察病灶的部位、形態、大小、信號、強化程度、頸部淋巴結轉移及周圍組織侵犯受累情況等特征。當意見不一致時，相互討論至意見一致。以下頜后靜脈與胸鎖乳突肌內緣連線為界，劃分為腮腺深葉和淺葉，根據病灶主體部位區分位置。

1.4 病理檢查 所有病例標本均行常規固定、包埋、切片，再分別行HE染色及免疫組化檢查。病理診斷以 最新版WHO造血與淋巴組織腫瘤分類為標準[3]。

1.5 統計學方法 統計學采用SPSS 25.0軟件進行，計數資料以頻數（n）、百分比（%）表示。計量資料以均數±標準差（）表示，采用卡方檢驗，P＜0.05為差異具有統計學意義。

2 結果

2.1 病理檢查結果 本組19例NHL中，黏膜相關性淋巴組織淋巴瘤（MALTL）7例（36.8%），非黏膜相關性淋巴組織淋巴瘤（非MALTL）12例（63.2%）：包括濾泡性淋巴瘤（follicular lymphoma，FL）5例（26.31%）（圖1a～b），彌漫型大B細胞淋巴瘤（diffuse large B-cell lymphoma，DLBCL）4例（21.05%）（圖2a～c），Burkitt淋巴瘤（Burkitt lymphoma，BL）1例（5.26%），T細胞淋巴瘤（T-cell lymphoma，TCL）2例（10.53%）。

圖1 兒童型FL

圖2 DLBCL

Ki-67指數表達范圍10%～95%，中位表達水平60%，因此以60%為界分成高、低表達組。其中MALTL組高表達1例，低表達6例。非MALTL組高表達10例，低表達2例。

2.2 MRI表現 19例原發性腮腺NHL患者中，MALTL組7例：單側4例，雙側3例，位于淺葉2例，跨深、淺葉5例。腫塊型4例，結節型3例中1例為單發，2例多發。非MALTL組12例：單側10例，雙側2例，位于淺葉7例，跨深、淺葉5例；腫塊型4例，結節型8例中4例為單發，4例多發。

7例MALTL中，3例呈囊實型（圖3a～d），4例呈實性（包括結節型、腫塊型），其中共有5例出現囊變；12例非MALTL中僅1例出現囊變。

在19例NHL病例中，16例T1WI信號呈等信號，3例呈高信號；18例T2WI呈高信號，1例呈低信號，其中4例可見囊變影（MALTL 3例，非MALTL 1例）；增強掃描中，輕度強化9例，中度及以上強化8例，其中5例增強后信號不均。

19例腫瘤中14例邊界清楚，5例邊界不清，其中MALTL組3例，非MALTL組2例，侵犯頜下腺2例，包繞下頜后靜脈2例，侵犯腮腺及面頰部皮膚2例。

2.3 統計學結果見表1。

表1 MALTL與非MALTL組間的MRI征象及Ki-67指數

3 討論

原發性腮腺NHL按免疫表型可分為B細胞源性與T/NK細胞源性，大多數為B細胞NHL，其最常見病理亞型有MALTL、DLBCL及FL。Feinstein 等[4]研究表明，這3種病理亞型占腮腺惡性淋巴瘤的比例大致相似。有研究表明，MALTL屬于結外基質原發淋巴瘤，比其他組織病理學分型的NHL 預后好[5]。由此本研究將19例腮腺NHL分為MALTL及非MALTL兩組進行討論，探討二者的影像學差異。本研究中非MALTL包括FL、DLBCL、BL及T細胞淋巴瘤。

大部分腮腺NHL臨床表現常不具特征性，多表現為單發或多發的惰性腫塊，影像上常被誤診為Warthin瘤、多形性腺瘤、淋巴增生性病變等良性疾病或需要手術切除的其他惡性腫瘤，而淋巴瘤的治療方案以放化療為主，所以術前正確診斷對腮腺NHL認識對治療決策非常重要[6-8]。

本研究中3例結節型MALTL邊界清楚，4例腫塊型MALTL中3例邊界不清，考慮MALTL惡性度較低，發病早期侵及能力弱，隨病程發展腫瘤增大，而后期可逐漸侵及周圍組織。非MALT組有10例邊界清楚，占83%（10/12），有文獻報道[9]，不同病理類型的腮腺原發性淋巴瘤由于其腫瘤侵襲性不同，其影像學表現存在一定的差異。通常非MALTL的惡性度較MALTL高，本研究中前者邊界清楚的病例數所占比例較高，但無明顯統計學差異，考慮病灶邊界與淋巴瘤的惡性度無明顯相關性。

本組MALTL大部分為多發結節或彌漫腫塊，與其病理來源相關，MALTL屬于邊緣區的惡性淋巴瘤，由淋巴結外的淋巴組織發展而來，更易多中心起源。這與劉國順等報道的觀點相似[10]。另外腫塊型多表現為塑形生長，局限于腮腺內者，其長軸與腮腺的長軸保持一致，沿腮腺輪廓呈塑形性生長，較有特征性。這反映了腫瘤在病理上質地較細膩，彌漫性浸潤生長，基本保持原腮腺形態的特點[11]。2例較大者超出腮腺輪廓，向下沿咬肌間隙彌漫性浸潤生長，呈“見縫就鉆”（圖4）。腫塊內可見血管包埋其中，走行自然，呈漂浮征，結合病理，推測與NHL的腫瘤細胞圍繞血管呈袖口樣浸潤性生長有關[12]。本組非MALTL的外形較小，結節型占多數，信號均勻，其中12例病例僅出現1例出現囊性變（1/12），占8.33%，與Zhu等的研究相符[13]，其原因可能與病灶短期內迅速生長、易被察覺的臨床特點相關。

圖3 57歲MALTL患者MRI及病理圖片

圖4 78歲MALTL患者圖片

正常腮腺組織中幾乎不含有黏膜相關性淋巴組織（MALT），但腮腺內發生自身免疫性疾病（如淋巴上皮病）或慢性炎癥時，因淋巴組織聚集并增生，從而形成了獲得性黏膜相關性淋巴組織，后者可在T細胞誘導下引起B淋巴細胞異常增生，并演變成 MALTL。本研究7例MALTL中有5例呈淋巴上皮病變基礎（圖3a～d），其中2例結節型可見多發小囊狀改變，3例腫塊型病灶內部表現為多發小囊狀或蜂窩狀長T2信號。非MALTL組病例圖像中僅1例出現單發較大的囊變，均未見淋巴上皮病變背景，文獻報道[14]MALTL的囊變比例較非MALTL淋巴瘤組高，本研究MALTL病灶中囊變（5/7，71.43%），非MALTL（1/12，8.33%），二者具有統計學差異。病灶內或周邊伴葡萄狀小囊變是兩組病例的影像鑒別要點。淋巴上皮病的病理特征是腮腺實質被不同程度的淋巴細胞和網狀細胞所替代，腮腺導管末梢受壓迫而導致淋巴上皮囊腫，在廣泛分布的淋巴細胞內可見散在的上皮-肌上皮島[15]。因此，唾液腺淋巴上皮病和 MALTL均可表現為彌漫散在的多個小囊狀異常信號區、囊性與實性相間的軟組織腫塊、實性多結節性或多腫塊性表現等[16]，二者MRI表現具有一定的相似性，在常規MRI掃描難以鑒別，但有研究表明，1H-MRS評價這兩種疾病在含膽堿化合物上有顯著差異，MALTL顯著大于淋巴上皮病[17]。

兩組病例中所有病灶實性成分均呈等T1、等或長T2信號，增強掃描程度大部分為均勻輕中度強化，二者并無明顯統計學差異。在兩組病例中均出現1例病灶呈輕度環形強化，有學者[12]認為環狀強化是由于淋巴瘤的包膜強化與瘤內細胞及纖維成分強化程度存在差異，并非中央壞死所致。

Ki-67指數是腫瘤增殖活性的重要指標，其高低與腫瘤的惡性程度及預后密切相關。本研究中MALTL組Ki-67指數高表達病例1例（1/7），低表達6例（6/7）；非MALTL組Ki-67指數高表達10例（10/12），低表達2例（2/12）。二者具有顯著統學計差異。徐鵬程等人的研究[18]中MALTL的Ki-67指數均呈低表達，與本研究結果相似，考慮與MALTL的惡性度較低有關。

腮腺NHL呈多發囊實型時應與淋巴上皮病變鑒別，淋巴上皮病變常呈單側或雙側彌漫腫大，信號增高，呈多發囊實狀改變。由于大多數MALTL系由淋巴上皮病轉變而來，所以二者常規MRI表現鑒別診斷困難。有研究表明，1H-MRS評價這兩種疾病在含膽堿化合物上有顯著差異，MALTL顯著大于淋巴上皮病[17]。

腮腺NHL呈多發結節時應與Warthin瘤進行鑒別，Warthin瘤是最常見的腮腺良性腫瘤之一，其好發于老年男性，并與吸煙史密切相關，病程相對較長，常常表現為雙側多發病灶，病灶呈圓形、橢圓形腫塊或結節狀，邊界清，與皮膚無粘連，可伴有囊變及腫塊消長史。

腮腺NHL呈弧立結節或腫塊時應與腮腺的惡性腫瘤相鑒別，腮腺惡性腫瘤以黏液表皮樣癌和腺樣囊性癌最為常見，在MRI上其軟組織腫塊邊界不清，且可伴有周圍骨質的破壞。部分黏液表皮樣癌可表現為較大的低信號囊腔，其內并有分隔，為較特征性的影像表現[19]；而腺樣囊性癌有嗜神經傾向的特點，在發病早期可出現疼痛、面癱等癥狀，MRI上可表現為低信號“篩樣”改變，并可伴有鄰近骨質破壞，病變周圍肌肉組織受浸潤常呈“蟹鉗”狀表現[20]。

不足之處：由于本研究系回顧性，樣本量較少，可能存在一定的選擇偏移，另外部分病例未進行動態增強掃描及功能影像檢查，可在此方面進一步研究。

總之，MALTL的MRI圖像特點：呈結節型病灶大部分邊緣光滑，內部信號均勻，而腫塊型多呈塑形生長伴多發小囊狀變，兩類病灶中均可伴有淋巴上皮病背景；非MALTL通常體積較小，邊界清，信號均勻，囊變較少，無淋巴上皮病變背景。MRI檢查在診斷原發性腮腺NHL具有一定價值，對于臨床診斷與治療能提供較有意義的輔助信息。