冬小麥休耕對土壤動物群落及其攝食活性的影響

李琦聰，張思宇，賈夢圓，李剛，修偉明，楊殿林，趙建寧*

（1.東北農業大學資源與環境學院，哈爾濱 150030；2.農業農村部環境保護科研監測所，農業農村部產地環境污染防控重點實驗室/天津市農業環境與農產品安全重點實驗室，天津 300191）

華北地區是我國人均水資源占有量最少的地區，每年超采地下水約100億m3，超過全國地下水超采量的60%[1]。農業農村部、水利部等部門聯合印發的《華北地區地下水超采綜合治理行動方案》中明確指出，要通過強化節水、實行禁采限采、調整農業種植結構，在地下水超采漏斗區實行“一季自然休耕，一季雨養種植模式”的季節性休耕政策[2]，切實解決華北地區地下水超采問題。小麥是華北地區主要的高耗水作物[3]，適當壓減地下水超采區冬小麥的種植面積有利于華北平原地下水位的恢復[4]。2016—2021 年，華北地區壓減冬小麥種植面積累計超過67萬hm2，累計壓采地下水超過50 億m3[5]，地下水位連年恢復，區域生態環境得到明顯改善。但休耕在減少區域用水量的同時也會改變土壤環境，進而影響土壤生物多樣性[6]。

土壤生物是土壤健康的基礎，農業的可持續發展離不開土壤生物發揮積極作用[7]。土壤動物是生態系統物質循環的重要組成部分，對土壤生態系統中土壤有機質的分解，尤其是對植物凋落物的分解和土壤養分礦化等起重要的調節作用[8]。土壤微節肢動物對生存環境的變化非常敏感[9]，一些研究表明土壤的溫度和濕度通常是影響土壤微節肢動物群落多樣性和活動的首要環境因素[10-12]。Kardol 等[13]的研究結果表明彈尾目的物種豐度與土壤濕度呈正相關，與土壤溫度呈負相關，Ro?en 等[14]的試驗證明土壤溫濕度的變化能夠影響土壤動物的垂直分布。另外，有研究表明植被的組成通過影響土壤溫濕度和土壤養分進而改變土壤微節肢動物群落組成[15]。如無作物覆蓋的地塊，土壤水分蒸發速率加快，導致土壤含水量下降[16]，進而使土壤微節肢動物的數量和群落結構發生變化。Xiong 等[17]的研究證明林下植被的去除改變了土壤動物的生存環境，間接影響其活動。

土壤微節肢動物的攝食活性被視為是土壤養分周轉的一個重要指標[18]，其通過改變土壤結構間接加速養分循環[19]。Von T?rne 在1990 年首次提出使用誘餌薄條法（Bait-Lamina Test，BLT）來評估土壤動物的攝食活動[20]。BLT 法具有價格低廉、檢測速度快、無需破壞土層且在原位土壤即可實現等優點[21]，已形成標準化的評估模式（ISO18311：2018），并多次被推薦納入土壤健康指標體系[22]。曾有研究報道稱土壤動物在不同林地間的攝食活動受土壤環境影響顯著[23]，如Wall 等[24]的試驗證明土壤動物對濕熱帶生物群落的分解有積極影響，Simpson 等[25]在溫帶森林中的試驗結果表明較高的土壤濕度增加了土壤微節肢動物的攝食活性。另外，也有研究證實氣候和降雨的變化能夠影響森林或草地生態系統中土壤微節肢動物的攝食活性[8，26-27]。但基于農田尺度探討土壤微節肢動物攝食活性的研究較為少見，關于小麥休耕對土壤動物群落組成的影響，尤其是對攝食活動的影響研究則更加缺乏。本研究以華北平原小麥田中土壤微節肢動物為研究對象，探究休耕對土壤微節肢動物群落及其攝食活性的影響，明確土壤微節肢動物群落及其攝食活性對休耕及休耕帶來的土壤環境變化的響應特征，為區域農業生產及種植制度調整提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗地概況

試驗樣地位于中國農業科學院武清試驗站（39°21′ N，117°12′ E）。該地區屬暖溫帶半濕潤大陸性季風氣候，年均氣溫12 ℃，年均降水量600 mm，相對濕度53.5%。耕作方式為冬小麥-夏玉米輪作，土壤類型為潮土。供試土壤基本理化性質：pH 值8.24，有機質含量18 g·kg-1，全氮含量0.63 g·kg-1，全磷含量0.79 g·kg-1，有效磷含量18.6 mg·kg-1。

1.2 試驗設計

本試驗選取4 個常規施肥的小區，每個小區面積為96 m2（12 m×8 m），在每個小區中心位置設置兩塊1 m2的樣方，其中一塊不播種作物作為休耕處理，另一塊正常播種作為不休耕處理，即休耕和不休耕2 個處理，共8個樣方。所有樣地均按照氮200 kg·hm-2、磷100 kg·hm-2、鉀100 kg·hm-2進行施肥，其中全量的磷肥（P2O5）、鉀肥（K2O）和60%的氮肥（尿素）作為基肥于播種前施入，40%的氮肥在小麥返青期作追肥施入。

1.3 樣品采集與鑒定

在小麥收獲前，使用直徑55 mm 的土鉆，分別取0～5 cm 和5～10 cm 的土樣[28]，不休耕處理的土樣在小麥行間采集，休耕處理的土樣在樣方內采集，每個樣方取10 個土芯混成一個土壤樣品，去除植物殘茬、石礫等雜質后裝入無菌自封袋中暫存于冰盒內，隨后立即帶回實驗室[29]。一部分新鮮土樣直接用于土壤微節肢動物的分離鑒定，一部分鮮土在4 ℃下保存用于土壤銨態氮和硝態氮含量的測定，剩余土樣待風干后過2 mm篩用于測定其他土壤理化性質。采用干漏斗法（Tullgren法）對土壤樣品中的中小型節肢動物進行分離，分離出的土壤動物保存在75%的乙醇溶液中[30]。參照《中國土壤動物檢索圖鑒》，在OlympusSZX16 熒光體視顯微鏡下進行鑒別與分類[31]，螨類和跳蟲鑒定到科，其他物種鑒定到目，并統計個體數量。

土壤pH 使用MP511 型pH 計測定，水土比為2.5∶1；土壤有機質采用重鉻酸鉀氧化-比色法測定[30]；土壤含水量是將樣品在105 ℃下烘干48 h 后測定；土壤經0.01 mol·L-1氯化鈣浸提，使用連續流動分析儀（AA3，SEAL Analytical，德國）測定銨態氮和硝態氮含量；土壤有效磷采用0.5 mol·L-1碳酸氫鈉-鉬銻抗比色法測定[32]。

1.4 土壤溫濕度測定

從2021 年4 月1 日開始直到小麥收獲，在地表、地下5 cm、地下10 cm 處分別埋設土壤溫濕度傳感器（3613THS，美國Spectrum 公司），設置每隔1 h 自動采集土壤溫濕度并保存一次。所測數據通過無線裝置上傳至主機中，本研究將全天24 h的測定結果作為數據來源進行分析。

1.5 土壤微節肢動物攝食活性的測定

在2021 年4 月1 日—4 月14 日、4 月28 日—5 月11 日、5 月25 日—6 月7 日3 個時間段采用誘餌薄條法原位測定土壤微節肢動物的攝食活性[33]。餌條選用PVC 材質的穿孔塑料條，每根條帶上打16 個直徑為1.5 mm 的雙錐孔用于裝填餌料。每個處理的樣方內放置12 根餌條，每次共計96 根。餌料為纖維素（70%）、細研磨的麥麩（25%）和活性炭（5%）的混合物[21]，三者用去離子水充分混勻并保持足夠濕度時即可裝填。風干后將餌條插入土壤，使最上端的孔剛好位于地表下，保持14 d的接觸期[34]，接觸期結束時，小心地將餌條從土壤中取出并清除附著的土壤顆粒。將餌條置于光線明亮處，對整根餌條分兩部分進行視覺評估（前8 個孔表示0～5 cm，后8 個孔表示5～10 cm），每個孔超過50%為空則表示已食用，仍被填滿則表示未食用，以每個處理中的空孔數和全部孔數之比的平均值作為該處理的餌料消耗率。

1.6 數據統計與處理

土壤微節肢動物群落多樣性分析采用Shannon-Weiner 多樣性指數、Pielou 均勻性指數、Margalef 豐富度指數法測定。

式中：S為所有類群數；Pi為第i個物種的多度比例；N為全部類群的個體總數。

使用SPSS 23.0 軟件對不同處理的土壤理化性質、土壤微節肢動物物種組成和土壤微節肢動物攝食活性進行單因素方差分析（One-way ANOVA），采用Duncan 方法進行顯著性檢驗（P＜0.05），并對土壤溫濕度和不同種植模式進行雙因素交互分析。采用Canoco 4.5進行冗余分析（RDA）來評價土壤環境因子對土壤微節肢動物群落的影響。使用Excel 2010 和Origin 2019處理數據并繪圖。

2 結果與分析

2.1 休耕對土壤微節肢動物群落組成的影響

通過干漏斗法，由表1 可知，兩個處理共分離得到微節肢動物291 個，隸屬4 綱4 目27 科。真螨目占總豐度的89%，其中奧甲螨科（Oppiidae）、邦甲螨科（Banksinoma）和菌甲螨科（Scheloribates）為優勢類群，分別占總個體數的24.40%、11.68%和10.31%；真卷甲螨科（Trichomonadidae）、羅甲螨科（Lohmaniidae）、全羅甲螨科（Panromecidae）和等節跳科（Isotoma）等15 科為常見類群，占總個體數的49.14%；赤螨科（Erythraeidae）、矮蒲螨科（Pygmephoridae）、肉食螨科（Cheyletidae）和棘跳科（Onychiurus）等10科為稀有類群，占總個體數的4.47%。其中在不休耕處理中分離得到微節肢動物205個，在休耕處理中分離得到86個，休耕處理顯著降低了土壤微節肢動物數量。0～5 cm 土層，不休耕處理的土壤微節肢動物豐度約為休耕處理的4.4 倍；5～10 cm 土層，不休耕處理的微節肢動物數量相較于休耕處理增長了約46%。

表1 不同處理中土壤微節肢動物群落組成（個）Table 1 Soil microarthropod community composition in different treatments

由表2 可知，在不休耕處理中，各土層微節肢動物的多樣性指數和豐富度指數分別為2.23、1.86 和3.04、2.43，休耕處理的多樣性指數和豐富度指數分別為1.37、1.67 和1.98、2.28，在0～5 cm 土層不休耕處理均與休耕處理差異顯著（P＜0.05）。但兩個處理的均勻度指數無顯著差異。

表2 不同處理中土壤微節肢動物群落生態指數Table 2 Ecological index of soil microarthropod community in different treatments

2.2 休耕對土壤微節肢動物攝食活性的影響

不同處理中土壤微節肢動物的攝食活性差異顯著（圖1）。4 月，不休耕處理中土壤微節肢動物攝食活性為17.2%，休耕處理中攝食活性則顯著高于不休耕處理，為35.4%；5 月，不休耕處理中攝食活性相較于4月有所下降，降至10.8%，而休耕處理中的攝食活性則進一步上升，達到39.3%；6 月，不休耕和休耕處理中的攝食活性與上月相比均有不同程度下降，分別為9.9%和27.1%，且為各月中最低水平。綜合來看，不休耕處理在各月中的平均攝食活性為13.0%，休耕處理的平均攝食活性則為36.2%，休耕處理中土壤微節肢動物的攝食活動約為不休耕處理的2.8倍。

圖1 不同處理中土壤微節肢動物攝食活性Figure 1 Feeding activity of soil microarthropods in different treatments

為確定攝食活性在不同土層的差異，將剖面劃分為0～5 cm 和5～10 cm 兩個深度（圖2）。研究發現4 月攝食活性在不同土層間未產生顯著差異；5月和6月，土壤微節肢動物的攝食活性在5～10 cm 深度均要低于0～5 cm。4—6 月，不休耕處理0～5 cm 土層平均攝食活性為15.11%，5～10 cm 土層平均攝食活性為8.77%；休耕處理0～5 cm 土層平均攝食活性為40.08%，5～10 cm土層平均攝食活性為27.62%。

圖2 不同土層中土壤微節肢動物攝食活性Figure 2 Feeding activity of soil microarthropods in different soil layers

2.3 休耕對土壤理化因子的影響

不休耕和休耕兩個處理的土壤理化因子存在顯著差異（表3）。不休耕處理中土壤pH、有效磷和硝態氮含量均顯著低于休耕處理（P＜0.05），且速效養分含量隨著土層深度的增加逐漸降低（P＜0.05）。0～5 cm深度，休耕處理顯著降低了土壤含水量（P＜0.05），而5～10 cm深度土壤含水量在兩處理間未有顯著差異。

表3 麥田休耕土壤和不休耕土壤的理化性質Table 3 Soil properties of fallow and non-fallow soils in wheat fields

2.4 休耕對土壤溫濕度的影響及其與攝食活性的交互效應

對小麥田中各處理的土壤溫濕度進行統計分析，結果見圖3。4 月、5 月和6 月，不休耕處理0～5 cm 深度的土壤溫度分別為13.6、15.3 ℃和20.9 ℃，而5～10 cm 深度在4 月的土壤溫度相較于0～5 cm 下降0.3 ℃，5月和6月則分別上升0.1 ℃和0.6 ℃。休耕處理的土壤溫度顯著高于不休耕處理，0～5 cm 深度分別為14.5、18.0 ℃和23.7 ℃，且隨小麥生長期的推移，溫差逐漸增大。休耕處理5～10 cm 深度的土壤溫度則始終低于0～5 cm深度的土壤溫度。

圖3 小麥田土壤溫、濕度變化Figure 3 Changes of soil temperature and humidity in wheat fields

對土壤濕度的分析發現，休耕處理0～5 cm 土層的平均土壤濕度較不休耕處理降低了2.4 個百分點，而5～10 cm 土層濕度在兩個處理間差異不顯著。其中不休耕處理0～5 cm 深度在4 月、5 月和6 月的土壤平均濕度分別為11.3%、24.4%和17.4%，而5～10 cm深度土壤的平均濕度為0～5 cm的1.05～1.68倍。相較于不休耕處理，休耕處理中0～5 cm土層在4月的土壤平均濕度增加了1 個百分點，而在5 月和6 月則分別減少了3.6 個百分點和4.7 個百分點，5～10 cm 土層的平均濕度比不休耕高1.6個百分點。這說明休耕會顯著減少表層土壤濕度。

將土壤溫濕度及種植模式與土壤攝食活性進行交互分析（表4），結果發現土壤溫濕度和不同種植模式均對土壤微節肢動物的攝食活性有顯著影響（P＜0.05），但土壤溫濕度與種植模式交互作用對攝食活動不存在顯著影響。

表4 土壤溫濕度及種植模式對土壤微節肢動物攝食活性的交互作用（F值）Table 4 Interaction of soil temperature and humidity and planting patterns on the feeding activity of soil microarthropods（F-value）

2.5 休耕及土壤理化因子與土壤微節肢動物群落及其攝食活性的相關性分析

相關性分析結果（表5）表明，在不休耕土壤中，土壤pH 與土壤微節肢動物多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數均呈顯著正相關（P＜0.05）。在休耕土壤中，土壤含水量與均勻度指數呈顯著負相關（P＜0.05）。在不同處理下，土壤微節肢動物攝食活性均與土壤含水量呈顯著負相關。由表6 可知，不休耕處理中，奧甲螨科和卷甲螨科則分別與土壤pH呈顯著負相關和顯著正相關（P＜0.05），邦甲螨科與土壤有機質含量呈顯著負相關（P＜0.05），肉食螨科和棘跳科與土壤銨態氮含量呈顯著正相關（P＜0.01）；休耕處理中，隱顎螨科、羅甲螨科和卷甲螨科與土壤銨態氮含量呈顯著負相關，奧甲螨科與土壤含水量呈顯著正相關（P＜0.05）。

表5 土壤理化因子與土壤微節肢動物群落參數的相關性分析Table 5 Correlation analysis between soil physicochemical properties and soil microarthropod community parameters

表6 土壤微節肢動物類群與土壤理化因子的相關性分析Table 6 Correlation analysis between soil microarthropods and soil properties

2.6 休耕條件下土壤微節肢動物群落結構與土壤理化因子的冗余分析

各處理中土壤微節肢動物與理化因子的冗余分析結果（圖4）顯示，不休耕樣地第1、2 排序軸分別貢獻了23.0%和20.3%的解釋率。沿軸1 方向看，驅動不休耕處理中土壤微節肢動物群落結構發生變化的主要因子為土壤pH（P＜0.05）。休耕樣地第1、2 排序軸的解釋率分別為27.7%和21.6%，沿軸2 方向看，休耕處理中驅動土壤微節肢動物群落結構發生變化的主要因子為土壤銨態氮（P＜0.05）。

圖4 不休耕和休耕處理下土壤微節肢動物群落結構與理化因子的冗余分析Figure 4 Redundancy analysis of soil microarthropod community structure and soil properties in non-fallow and fallow treatments

3 討論

本研究中，休耕處理的土壤微節肢動物豐度較不休耕處理降低了58%，這與LI等[35]將林下植被連同根系去除后發現土壤節肢動物的豐度和多樣性顯著降低的結果一致，吳廷娟等[36]的研究也發現植物根系的去除會顯著降低土壤節肢動物種群數量。這說明根系的代謝作用會增加土壤中的碳輸入，根系分泌物的調節會使更多的有機物質進入土壤，進而增加土壤微生物的活性[37]，導致以其為食源的土壤微節肢動物豐度的增加。而休耕會減少根系生物量，進而影響根際微生物種群，進一步抑制土壤微節肢動物的豐度[38]。還有研究發現有無植被不僅會通過影響根系進而影響土壤動物群落組成，而且會通過改變土壤小氣候來影響土壤生物群的活動[39]，而土壤微節肢動物對土壤小氣候的變化非常敏感[9，35，40]。本研究中休耕處理由于缺少了作物的庇護作用，導致表層土壤水分更易蒸發[41]，使得0～5 cm 深度的土壤平均濕度相較于5～10 cm 下降了8.3%，同時土壤微節肢動物豐度減少了54%。另外，本研究還發現在有植物的不休耕處理中土壤微節肢動物有明顯的表聚效應。不休耕處理0～5 cm 土層的微節肢動物豐度相較于5～10 cm 土層增長了38.4%，一方面可能是由于小麥根系生物量在0～5 cm 土層占比更大[42]，能夠為土壤微節肢動物提供更多的食物資源，另一方面可能是由于植物的庇護作用減少了地表的太陽輻射強度，使得較淺土層具有較適宜的土壤溫濕度，更適合土壤微節肢動物的生存和繁衍[43]。

對土壤微節肢動物攝食活性的研究發現，不休耕處理中從拔節期到成熟期的土壤微節肢動物攝食活性依次為18.0%、10.8%和7.0%，呈逐漸下降的趨勢。這表明隨著小麥生長期的推移，作物凋落物和根系分泌物等有機物質輸入土壤中的量也逐漸增多，導致餌料的消耗率下降。與微節肢動物豐度的變化趨勢相反，攝食活性在動物豐度更低的休耕處理中反而更高，顯著高于不休耕處理（P＜0.05）。這表明來自作物根系分泌的有機物質相較于人工制作的餌料更能吸引微節肢動物取食[9]。此外有研究表明，土壤溫度和濕度通常能夠對誘餌薄條試驗的結果起到決定性作用[10，26，44]。Crowther 等[45]的研究表明許多土壤動物的性狀對土壤相對濕度較為敏感，土壤動物的攝食活性易受到土壤濕度變化的影響，Tao 等[46]對溫帶森林的調查結果也證明了這個現象。本研究結果與其一致，休耕處理中土壤微節肢動物的攝食活性在土壤平均濕度最高（23.6%）的抽穗期最為活躍，達到39.3%。

本研究表明土壤有效磷和硝態氮含量在休耕處理中顯著高于不休耕處理。這與覃娟[47]的研究結果一致，表明不休耕處理中的作物根系會吸收土壤中的速效養分[48]，高琳等[49]也發現休耕有利于土壤養分的恢復與提升。同時，有研究發現土壤微節肢動物對土壤速效養分的響應較為強烈[50]，其中土壤螨類受銨態氮的影響較大[51]，且高氮量不利于螨類的生存和發展[31]。本研究也發現了類似的現象，不休耕處理中肉食螨科與土壤銨態氮呈極顯著正相關（P＜0.01），而休耕處理中的銨態氮含量與隱顎螨科、羅甲螨科和卷甲螨科均呈顯著負相關，表明土壤銨態氮含量過高可能會導致土壤螨類豐度下降。此外，YIN 等[52]的研究發現相比于彈尾目，螨類對土壤養分變化更敏感，本研究也發現受土壤養分影響最大的是螨類，而非跳蟲。

4 結論

休耕使土壤微節肢動物豐度降低了58%，但土壤微節肢動物的平均攝食活性卻增長了近3 倍。此外，休耕降低了表層土壤濕度，同時使土壤微節肢動物豐度相較于5～10 cm 土層減少了54%，土壤濕度是影響土壤微節肢動物群落組成及其攝食活性的主要驅動因子。