叢枝菌根真菌侵染率對喀斯特坡地坡位與灌木物種的響應

陳美鳳 王忠誠 蔣南南 鄭生猛 胡亞軍 陳香碧 何尋陽

摘 要：? 明確叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）侵染率對喀斯特坡地坡位與物種的響應及其關鍵影響因子，是合理利用土壤AMF促進喀斯特植被恢復的前提。該研究在充分調查喀斯特峰叢洼地典型灌叢坡地環(huán)境背景信息的基礎上，采用曲利苯藍染色-鏡檢法檢測并計算典型灌木黃荊（Vitex negundo）、紅背山麻桿（Alchornea trewioides）和火棘（Pyracantha fortuneana）根系AMF侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度等侵染率參數(shù)。結果表明：（1）相同坡位火棘的侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度均顯著低于紅背山麻桿和黃荊；下坡位黃荊和火棘的侵染強度均高于中、上坡位，而中坡位紅背山麻桿的叢枝豐度顯著高于上、下坡位（P<0.05）。（2）物種顯著影響AMF侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度，坡位顯著影響AMF侵染強度，物種與坡位的交互作用僅對AMF叢枝豐度有顯著影響（P<0.05）。（3）影響AMF侵染率的關鍵土壤因子是土壤深度和全鉀含量（P<0.05）。因此，合理利用土壤AMF促進喀斯特地區(qū)植被恢復需要考慮地形與物種的選擇，并應注重兼顧喀斯特地區(qū)的水土保持。該研究結果為合理利用土壤AMF和植物的共生關系，促進喀斯特峰叢洼地生態(tài)恢復提供了科學依據(jù)。

關鍵詞： 喀斯特， 叢枝菌根真菌， 頻度， 強度， 豐度

中圖分類號：? Q948

文獻標識碼：? A

文章編號：? 1000-3142（2023）03-0547-10

Responses of arbuscular mycorrhizal fungi colonization

rate to slope position and shrub species in karst slopes

CHEN Meifeng1，2，3， WANG Zhongcheng1， JIANG Nannan1， ZHENG Shengmeng2，3，4，

HU Yajun2， CHEN Xiangbi2， HE Xunyang2，3*

（ 1. College of Forestry， Central South University of Forestry & Technology， Changsha 410004， China; 2. Key Laboratory of Agro-Ecological

Processes in Subtropical Region， Institute of Subtropical Agriculture， Chinese Academy of Sciences， Changsha 410125， China; 3. Huanjiang

Observation and Research Station for Karst Ecosystems， Chinese Academy of Sciences， Hechi 547000， Guangxi， China;

4. School of Ecology and Resource Engineering， Wuyi University， Nanping 354300， Fujian， China ）

Abstract：? The response of arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） colonization rate to slope position and shrub species in karst slope and the key influencing factors were identified， which is the prerequisite for rational utilization of soil AMF to promote karst vegetation restoration. Based on field investigation of typical shrub communities and environmental variables on slopes of a karst peak cluster depression. The fine root samples of three typical shrub species （Vitex negundo， Alchornea trewioides and Pyracantha fortuneana） were collected from three positions （upper， middle and lower） along three slopes. The frequency， intensity and abundance of AMF colonization were detected and calculated by the Trypan blue-microscope method. The results were as follows： （1） The colonization frequency， colonization intensity and abundance of AMF for Vitex negundo and Alchornea trewioides were higher than those for Pyracantha fortuneana in the same slope. The colonization intensity for Vitex negundo and Pyracantha fortuneana in the lower slope was higher than that in the upper and middle slopes. The abundance of AMF for Alchornea trewioides in the middle slope was significantly higher than that in the upper and lower slopes （P<0.05）. （2） Shrub species had significant effect on the colonization frequency， intensity and abundance of AMF， and slope position only had significant effect on the colonization intensity of AMF. Slope position and shrub species had significant interactive effect on the abundance of AMF （P<0.05）. （3） Soil depth and total potassium content were identified as the two strongest explanatory factors on AMF colonization rate according to the redundancy analysis （P<0.05）. Therefore， the rational use of soil AMF to promote vegetation restoration in karst areas needs to consider the choice of terrain and species， and should pay attention to the water and soil conservation. The results of this study provide a scientific basis for rational utilization of the symbiotic relationship between soil AMF and plants and promoting ecological restoration of karst peak cluster depression.

Key words： karst， arbuscular mycorrhizal fungi， frequency， intensity， abundance

叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）能與地球上大約80％的植物形成共生體（Smith & Smith， 2011），具有擴大根系范圍、促進植物養(yǎng)分吸收和提高植物抗旱性等生態(tài)功能（米屹東等，2020；Kang et al.， 2020；劉娜等，2021）。因此，AMF在退化或破壞的生態(tài)系統(tǒng)恢復重建中得到廣泛應用（魏源等，2012）。

西南喀斯特地區(qū)巖溶作用強烈，土層淺薄且不連續(xù)，生態(tài)環(huán)境極其脆弱，是我國水土流失最嚴重的地區(qū)之一（黃同麗等，2019）；其退化生態(tài)系統(tǒng)恢復最重要的任務是植被恢復（李先琨等，2003）。其中，峰叢洼地是植被恢復最快的地貌類型（Tong et al.， 2020），坡地占比超過70%。受地質和地貌背景的制約，引發(fā)坡地快速水文過程，喀斯特地區(qū)土壤層較薄且不連續(xù)，巖溶滲漏致使土層水肥保持能力差、土壤貧瘠（李先琨等，2008）。不同坡位的土壤養(yǎng)分等條件往往存在巨大差異（李先琨等，2003；梁月明等，2017），顯著影響AMF的基本特征，如侵染率（張中峰等，2015；屈明華等，2021）。侵染率是表征菌根真菌與宿主植物是否建立共生關系的重要指標，主要包含菌根侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度等參數(shù)（任禛等，2014）。王淼焱等（2006）研究表明，土壤中磷含量較低時AMF的侵染率較高。同時，AMF作為植物的共生真菌，其宿主植物種類是影響AMF侵染的重要因素（楊康等，2019）。由于不同植物生物學特征與生態(tài)習性等方面存在差異，因此必然會影響叢枝菌根真菌對宿主植物的侵染（梁月明等，2018）。例如，紅錐和單性木蘭根系AMF侵染率顯著高于紫彈樹（張海波等，2016）、香椿的侵染率顯著高于茶條木（張中峰等，2018）；灌叢既是喀斯特峰叢洼地的主要植被類型，又是喀斯特植被恢復的關鍵階段（胡芳等，2018）；在喀斯特峰叢洼地坡地，灌木優(yōu)勢植物根系中的AMF侵染率會隨坡位而發(fā)生改變，這種改變可能會因植物而異。因此，研究喀斯特坡地典型灌木物種AMF侵染率對坡位的響應，對于深入理解植物與AMF互作關系并合理利用AMF促進該區(qū)植被恢復具有重要意義。

本文選取廣西環(huán)江典型喀斯特峰叢洼地的3個坡位（上、中、下坡位）和3個優(yōu)勢灌木物種黃荊（Vitex negundo）、紅背山麻桿（Alchornea trewioides）和火棘（Pyracantha fortuneana）作為研究對象，測定不同坡位的土壤理化性質以及植物根系AMF侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度等侵染率參數(shù)，明確坡位與灌木物種對AMF侵染率是否存在交互作用，以及影響AMF侵染率的主要因素，為合理利用土壤AMF和植物的共生關系，促進喀斯特峰叢洼地生態(tài)恢復提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究區(qū)位于廣西壯族自治區(qū)環(huán)江毛南族自治縣中國科學院環(huán)江喀斯特生態(tài)系統(tǒng)觀測站木連峰叢洼地小流域（108°18′—108°19′ E、24°43′—24°44′ N）；屬于亞熱帶季風氣候，年平均氣溫為13 ℃，年平均降水量為800～1 500 mm，降水的季節(jié)分配差異大，夏季雨量較為集中，冬季干旱少雨；主要土壤類型為石灰土，坡地植被以灌叢為主。

1.2 樣地設置和植被調查

在前期充分調研的基礎上，于研究區(qū)內選擇坡向一致（均為西南向）、海拔高度相近且植被群落相似度較高的坡地設置3條樣線，并分別于上、中、下3個坡位先設置灌叢群落調查樣地（10 m × 10 m），同一樣線不同坡位間樣地的垂直落差為28～46 m（樣地詳細信息見表1）。用全站儀將每個樣地再劃分為4個小樣方（5 m × 5 m），于生長旺季7—8月進行植被調查，調查樣方內胸徑（DBH）≥1 cm 的木本植物（包括藤本），記錄其種名、胸徑、樹高、冠幅等指標；對胸徑DBH< 1 cm 的喬木和灌木幼苗以及草本層植物，簡要記錄其種名、株數(shù)、高度、蓋度等特征，并計算物種的重要值，即重要值=（相對多度+相對頻度+相對蓋度）/3（鄭生猛等，2016；王志學等，2021）。

1.3 目標植物的選擇和樣品采集

在上述樣地中，選擇共有優(yōu)勢種黃荊、紅背山麻桿、火棘作為目標植物，每個樣地中同一物種選擇4株生長良好、胸徑一致（±0.05 cm）的植株，挖取植物根系。選擇直徑小于2 mm的細根（梁月明等，2021），充分混勻，取20 g置于塑料自封袋內，暫存于低溫冰盒，24 h帶回實驗室。根系先用清水沖洗2～3次，洗去表面附著的土壤，再用蒸餾水沖洗2～3次，4 ℃保存（石國璽等，2017），用于AMF侵染率測定。

采用網格法采集表層（0～20 cm）的土壤：將每個10 m × 10 m的樣地劃分為2 m × 2 m的25個格子，在每個格子頂點用土鉆進行采樣，共36個點，充分混勻，用四分法分出500 g用于土壤理化性質測定。

1.4 指標和測定方法

1.4.1 AMF侵染率的測定 采用曲利苯藍染色-鏡檢法（Muthukumar & Udaiyan， 2000），按照常規(guī)的操作步驟，先進行透明、酸化、染色、脫色，再選取30條根段進行制片、鏡檢。根據(jù)根段中菌根侵染（分為0、<1%、<10%、<50%、>50%、>90%，對應級別為N0、N1、N2、N3、N4、N5）和泡囊豐度（分為0、較少、較多、非常多，對應級別為A0、A1、A2、A3級別），判斷每個根段級別，代表性侵染率狀況見圖1。輸入MYCOCALC軟件，計算侵染率的參數(shù)侵染頻度、侵染強度、叢枝豐度（馮海艷等，2003）。

侵染頻度（%）：代表所有含有真菌結構的根系占整個根系的比例，其中只要含有一個侵入點的根段就算作侵染根段。

侵染頻度=侵染根段數(shù)全部的根段數(shù)×100% （1）

侵染強度（%）：代表整個根系中AMF結構形成的強度。

侵染強度=0.95×n5+0.7×n4+0.3×n3+0.05×n2+0.01×n1+0×n0全部根段數(shù)×100% （2）

式中：n5表示菌根侵染>90%（N5級）的根段數(shù)；n4菌根侵染>50%（N4級）的根段數(shù)；以此類推。

叢枝豐度（%）：代表菌根化的根系中叢枝結構形成的豐度。

叢枝豐度=（1×mA3+0.5×mA2+0.1×mA1+0×mA0）×100% （3）

mA3=0.95×A53+0.7×A43+0.3×A33+0.05×A23+1×A13+0×A03被侵染根段數(shù)×m （4）

式中：A35、A34、A33 、A32、A31、A30分別表示泡囊豐度為A3級別的根段中N5、N4、N3、N2、N1、N0根段數(shù)；mA2、mA1、mA0計算方法同mA3；m代表侵染根段的菌根侵染密度。

m=侵染強度 × 全部的根段數(shù)被侵染根段數(shù) （5）

1.4.2 土壤理化性質的測定 土壤理化性質采用常規(guī)方法測定（鮑士旦等，2000）。土壤有機質（soil organic matter，OM）采用重鉻酸鉀-外加熱法；全氮（total nitrogen，TN）用半微量凱氏法；全磷（total phosphorus，TP）和速效磷（available phosphorus，AP）用鉬銻抗比色法；全鉀（total potassium，TK）和速效鉀（available potassium，AK）用火焰光度法；土壤堿解氮（available nitrogen，AN）用堿解擴散法；pH用Metro320 pH計測定（水土比為2.5∶1）；土壤含水率（water content of soil，WC）用烘干法；土壤深度用測釬測量；表層土壤碎石含量（gravel content）用稱重法。

1.5 數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計分析

采用SPSS 26.0軟件進行數(shù)據(jù)的正態(tài)性、方差齊性檢驗，必要時對數(shù)據(jù)進行轉換以滿足要求。不同坡位土壤理化性質采用單因素方差分析（one-way ANOVA）并進行多重比較（Duncan）；坡位和灌木物種及兩者的交互作用對AMF侵染率各參數(shù)影響采用雙因素方差分析（two-way ANOVA）方法并進行多重比較（Duncan）。植物的相對密度、多度、頻度重要值的計算采用R語言vegan包。采用Canoco 5.0軟件進行冗余分析（redundancy analysis，RDA），明確各灌木物種AMF侵染率與環(huán)境因子的關系。顯著性檢驗水平α=0.05，圖表中數(shù)據(jù)為平均值±標準差。

2 結果與分析

2.1 不同坡位土壤理化性質的差異

土壤有機質、全氮、全磷、全鉀、pH、含水量和碎石含量在各坡位間均無顯著差異（表2）。速效鉀含量下坡位顯著高于上坡位、中坡位；速效磷含量中坡位、下坡位顯著高于上坡位；堿解氮含量為下坡位>中坡位>上坡位；土壤深度下坡位顯著高于上坡位。

2.2 AMF侵染狀況

對所采集的植物根系通過染色后進行鏡檢，發(fā)現(xiàn)多數(shù)能夠清晰觀察到叢枝菌根的菌絲、泡囊、叢枝等結構。部分胞間菌絲側向分枝進入到宿主植物細胞內呈二分叉狀生長，形成灌木狀的叢枝。在黃荊和紅背山麻桿根系中能夠在皮層細胞的細胞間和細胞內觀察到泡囊結構，觀察到的泡囊有橢圓形、圓形、長方形和不規(guī)則形狀等，其中最多的泡囊形狀是橢圓形。

黃荊、紅背山麻桿、火棘在上、中、下坡位均能被AMF侵染（圖版I）。其中，與火棘相比，黃荊（圖版I： B）和紅背山麻桿（圖版I： D， F）根系內能形成較為明顯的叢枝菌根結構。

2.3 AMF侵染率的變化特征

同一坡位下，火棘的侵染頻度（圖1：A）和侵染強度（圖1：B）和叢枝豐度（圖1：C）均顯著低于紅背山麻桿、黃荊（P<0.05）；同一物種下，3個優(yōu)勢物種的侵染頻度、紅背山麻桿的侵染強度以及火棘、黃荊的叢枝豐度在坡位間均無顯著差異（P>0.05），黃荊、火棘的侵染強度表現(xiàn)為下坡位顯著高于中、上坡位，紅背山麻桿的叢枝豐度表現(xiàn)為中坡位顯著高于上、下坡位（P<0.05）。

2.4 AMF侵染率的影響因素

坡位僅對AMF侵染強度有顯著影響（P<0.01），物種顯著影響AMF侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度（P<0.01），坡位與物種的交互作用顯著影響AMF叢枝豐度（P<0.05）（表3）。

冗余分析結果（圖2）表明，第一和第二主變量共解釋了71.99%的變異，分別解釋了42.14%和29.85%的變異，影響AMF侵染率的主要土壤因子是土壤深度（F=2.8，P=0.034）和全鉀含量（F=2.7，P=0.040）。上、下坡位相對聚集，而中坡位較為分散。

由圖2可知，黃荊、紅背山麻桿的侵染頻度，火棘的侵染頻度、侵染強度、叢枝豐度分別與土壤深度顯著相關，而與土壤全鉀顯著負相關；黃荊、紅背山麻桿侵染強度與土壤全鉀相關性最高，而與土壤深度呈負相關；黃荊叢枝豐度與土壤深度、土壤全鉀相關性較高。

3 討論

喀斯特地區(qū)具有獨特的水土二元流失特征，導致坡位間土壤養(yǎng)分差異較大，進而影響土壤微生物的分布（李先琨等，2003；馮書珍等，2015）。本研究中，坡位對AMF的侵染強度有顯著影響，原因可能是喀斯特坡地土壤有機質含量和速效養(yǎng)分表現(xiàn)為下坡位高于上坡位，有機質及養(yǎng)分含量較高利于AMF的生長繁殖，能顯著提高AMF對植物根系的侵染強度（王曉英和王冬梅，2009），最終表現(xiàn)為下坡位黃荊、火棘的侵染強度均顯著高于上坡位。

物種顯著影響AMF的侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度，說明宿主植物種類對AMF具有重要影響。本研究中，黃荊、紅背山麻桿的AMF的侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度均高于火棘，可能與不同宿主植物的生物學特征和生態(tài)習性差異有關（陳偉立等，2016；車儉等，2022）。在葉表皮形態(tài)上，與火棘相比，黃荊、紅背山麻桿具有氣孔密度更大、維管組織更發(fā)達等特征，有利于減少植物體內水分的散失，并能促進水分運輸和營養(yǎng)元素的遷移，更適應巖溶區(qū)干旱環(huán)境條件（李強和曹建華，2008；鄧彭艷等，2010；董蕾等，2011）。在根系形態(tài)上，黃荊和紅背山麻桿根系構型均屬于典型叉狀分支模式（蘇樑等，2018a），而火棘根系為魚尾形分支模式（吳靜等，2022）。其中，叉狀分支模式的根系更容易獲取表層的土壤養(yǎng)分和水分，在表層土壤中占據(jù)更大的空間（蘇樑等，2018a），增大根系與土壤AMF的接觸面，有利于AMF侵染根系構建共生關系，最終表現(xiàn)為黃荊、紅背山麻桿AMF的侵染頻度、侵染強度和叢枝豐度均顯著高于火棘。

坡位與物種的交互作用顯著影響土壤微生物區(qū)系，如不同坡位條件下， 與植物的群落結構共同影響土壤AMF群落結構（梁月明等，2017）。然而，目前對AMF侵染率影響的研究還較少。在我國西南地區(qū)高溫多雨氣候下，土壤顆粒隨降雨后水流由上坡位遷移至較低坡位，養(yǎng)分含量表現(xiàn)為下坡位>中、上坡位（邱虎森等，2013；彭旭東等，2017）。喀斯特地區(qū)獨特的巖溶作用使巖石表面形成無數(shù)大小不等的凹槽，凹槽聚集于坡面對水分和養(yǎng)分有一定的截留作用，導致不同坡位間水分和養(yǎng)分的時空異質性更為突出（李先琨等，2008；邱虎森等，2013）。為了適應這種極端的空間資源分配，植物需要發(fā)達的根系以擴大水分和養(yǎng)分的吸收面積（李先琨等，2008），這種應對策略能夠更好地讓植物根系與AMF共生（王森等，2008；姜攀和王明元，2012）。因此，坡位與物種的交互作用會顯著影響AMF侵染率。本研究中，喀斯特坡地坡位及灌木物種的交互作用顯著影響AMF叢枝豐度。叢枝豐度綜合反映了真菌侵染的根段中叢枝結構出現(xiàn)的頻度和侵染強度，代表菌根化的根系中叢枝結構形成的豐富程度（馮海艷，2003）。具體表現(xiàn)為紅背山麻桿的叢枝豐度在中坡位顯著高于上、下坡位，說明在喀斯特地區(qū)菌根化的根系中叢枝結構形成的豐度對坡位與物種的綜合效應有較強的響應，在指征AMF侵染率時，AMF叢枝豐度比AMF的侵染頻度、侵染強度更為敏感。

土壤深度和全鉀含量是喀斯特坡地AMF侵染率的顯著影響因子。喀斯特地區(qū)缺水、少土，立地條件十分惡劣（李先琨等，2008）。在這種資源貧瘠的生境中，一方面植物需要招募AMF擴大根系獲取水分和養(yǎng)分，另一方面不同AMF為獲取碳源需要競爭侵染植物根系（鄭世學，2006； Sanders & Croll， 2010；劉娜等，2021）。土壤深度的微小差異可能帶來植物可利用養(yǎng)分總量顯著差別（邱虎森等，2013），直接影響宿主植物的根系分布，進而對植物根系中的菌根侵染率產生影響（蘇樑等，2018b）。鉀離子是植物細胞中最主要的無機滲透物質，充足的鉀可誘導可溶性物質積累，從而降低滲透勢，幫助細胞在滲透脅迫下保持膨壓，提高植物對干旱脅迫的耐受（Wang et al.， 2013）。自然生態(tài)系統(tǒng)土壤中的鉀主要來源于土壤母質，喀斯特土壤快速的水文過程加劇了鉀的流失（邱虎森等，2013）。缺水條件下植物對鉀的需求量增大，進一步促進植物與AMF共生（Visentin et al.， 2016；劉娜等，2021）。因此，全鉀含量顯著既影響喀斯特優(yōu)勢樹種根系中AMF的群落組成，也影響AMF侵染率（張海波等，2016）。

4 結論

喀斯特叢枝菌根真菌侵染率同時受坡位與物種的影響，但兩者對AMF侵染率的表征參數(shù)具有不同的效應，AMF侵染頻度主要受物種的影響，侵染強度主要受坡位養(yǎng)分條件的影響，而AMF叢枝豐度同時反映了物種與坡位的綜合效應。

土壤深度和全鉀含量是影響喀斯特峰叢洼地坡地優(yōu)勢灌木AMF侵染率的顯著因子，在喀斯特坡地進行植被恢復時不僅需要考慮植物種類，而且需要考慮喀斯特獨特地質背景所控制的水土分布中空間異質性及鉀素養(yǎng)分的供給。未來，需要關注植物大量營養(yǎng)鉀素的研究，并結合水文過程和養(yǎng)分循環(huán)，進一步闡明物種對土壤AMF共生的選擇性，量化植物-菌根共生的生態(tài)效應，為土壤AMF資源在喀斯特脆弱生境中的植被恢復應用提供科學指導。

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（責任編輯 蔣巧媛 鄧斯麗）

收稿日期：? 2022-05-23

基金項目：? 國家自然科學基金（U20A2011， 31870503）。

第一作者： 陳美鳳（1995-），碩士研究生，主要從事叢枝菌根真菌多樣性研究，（E-mail）1164663182@qq.com。

通信作者：? 何尋陽，博士，研究員，主要從事土壤微生物生態(tài)研究，（E-mail）hbhpjhn@isa.ac.cn。