中國半散養與野生麋鹿繁殖期腸道寄生蟲感染流行病學調查

張樹苗　李夷平　陳頎　徐尚華　高琳　單云芳　李俊芳　劉田　白加德

摘要：腸道寄生蟲不僅顯著影響宿主的健康狀況和生存狀態，而且也潛在影響著宿主種群的發展。為了監測我國半散養和野生麋鹿的健康狀態，研究麋鹿腸道寄生蟲感染狀況，本研究于2019年夏季，采用非損傷性采樣方法，采集北京南海子麋鹿苑半散養和我國三大野生麋鹿種群新鮮糞便487份，分析麋鹿對寄生蟲的感染情況。根據麥克馬斯特計數法，對麋鹿種群糞便中寄生蟲卵進行鏡檢計數。結果表明：麋鹿感染的腸道寄生蟲主要為圓線蟲類、艾美爾球蟲、莫尼茨絳蟲及毛首鞭形線蟲。湖南岳陽東洞庭湖國家級自然保護區圓線蟲類及莫尼茨絳蟲感染率及感染豐度均比其他地點嚴重，并且這兩種寄生蟲的聚集度都比其他地點低，表明宿主-寄生蟲的動態穩定平衡存在失衡的危機，存在寄生蟲爆發的可能。建議東洞庭湖保護區管理人員對洞庭種群投入更多的監控與管護，預防寄生蟲的爆發。本研究為我國麋鹿種群的科學管護及潛在野生棲息地選擇提供數據參考。

關鍵詞：麋鹿；腸道寄生蟲；感染率；感染豐度；聚集性

中圖分類號：S855.9文獻標識碼：A文章編號：1004-3020（2023）03-0052-06

Epidemiological Investigation on Semi-free and Wild Père Davids Deer Intestinal Parasites During Breeding Period in China

Zhang Shumiao Li Yiping Chen Qi Xu Shanghua Gao Lin Shan Yunfang Li Junfang Liu Tian Bai Jiade

（1.Beijing Milu Ecological Research CenterBeijing100076；2.Guangxi Academy of Forestry SciencesNanning530002；

3.Liaoyang Integrated Agricultural Administration Enforcement TeamLiaoyang111000）

Abstract：Intestinal parasites not only significantly affect the health and survival status of the host，but also potentially affect the development of the host population.In order to monitor the health status of semi-free-range and wild Père Davids Deerin China and study the intestinal parasitic infection status ofPère Davids Deer，in the summer of 2019，a non-invasive sampling method was used to collect 487 fresh feces from semi-free-range and three wild Père Davids Deer populations in NanhaiziMilu Park in Beijing，and analyze the parasitic infection status of Père Davids Deer.According to the McMaster counting method，the parasitic eggs in the feces of Père Davids Deer population were counted by microscopy.The results showed：Père Davids Deer was mainly infected by Strongylata-like，Eimeria sp.，Moniezia sp.and Trichuris sp.The infection rate and abundance of Strongylata-like and Moniezia sp.in Dongting Lake National Nature Reserve of Yueyang，Hunan were more serious than those in other sites，and the aggregation degree of these two parasites was lower than that in other sites，indicating that the host-parasite dynamic stability balance was in imbalance crisis，and there was a possibility of parasite outbreak.It is suggested that the management personnel of East Dongting Lake Reserve should strengthen the monitoring and management of Dongting population to prevent the outbreak of parasites.This study provides data reference for scientific management and potential wild habitat selection of Père Davids Deer population in China.

Key words：Père David's deer; intestinal parasites; Infection rate; Infection abundance; Aggregation

麋鹿Elaphurusdavidianus隸屬于偶蹄目鹿科麋鹿屬，是中國特有的國家Ⅰ級保護動物，曾廣泛分布在我國長江流域和黃河流域。但由于人類活動、自然災害、環境變遷等因素的影響，導致麋鹿于20世紀初在中國本土消失［1］。1985年，中、英兩國合作開啟了正式的麋鹿重引進項目，經過37年的種群復壯、遷地保護及野化放歸，截至2022年5月，麋鹿在中國的種群數量超過12 000只，我國的麋鹿保護事業取得了階段性顯著成功。然而，麋鹿種群規模在近年來增長緩慢，寄生蟲感染是重要的制約因素之一［2-5］。

寄生蟲對野生動物種群健康的影響已成為瀕危物種保護的一個關鍵問題，能夠引起其種群數量暫時或永久性下降。寄生蟲不僅能夠損傷宿主的生長發育、健康狀況與繁殖能力，寄生蟲還能夠釋放有毒物質，進而間接地損傷宿主的健康，甚至還能夠影響宿主的生存。腸道寄生蟲嚴重影響宿主的健康［6］和繁殖［7］，已經成為一些瀕危物種的重要致危和滅絕因素之一［8］。麋鹿作為一種典型的植食性反芻動物，更容易受到腸道寄生蟲的侵襲［9］。麋鹿重引進的最終目標是建立可自然繁衍的野生種群。因此，麋鹿野生種群的健康狀況備受關注。夏季是麋鹿的繁殖高峰期［10］，寄生蟲感染總的趨勢高于其他季節，其感染率、感染豐度都比其他季節高［11-13］。

選取我國半散養種群和三大野生麋鹿種群作為研究對象，于2019年夏季共采集樣品487份糞樣（北京南海子麋鹿苑200份，湖北石首麋鹿國家級自然保護區96份；湖南岳陽東洞庭湖國家級自然保護區95份；江蘇大豐麋鹿國家級自然保護區96份）。應用麥克馬斯特計數法對糞樣中的蟲卵或卵囊進行計數，統計寄生蟲感染率、感染強度、感染豐度、聚集度，預期確立寄生蟲在不同棲息環境的空間變化趨勢、規律，為預防寄生蟲病的爆發提供依據。

1研究區概況

我國半散養麋鹿采樣地點選擇北京南海子麋鹿苑，位于華北平原北部，燕山山脈南緣，屬北京市南郊大興區，以下簡稱北京。我國三大野生麋鹿采樣地點選擇：①湖北石首麋鹿國家級自然保護區位于長江中游岸邊，兩湖平原（江漢平原、洞庭湖平原）地理中心，屬湖北省石首市，以下簡稱石首；②江蘇大豐麋鹿國家級自然保護區地處黃海之濱，江蘇省東部、鹽城市南部，東臨黃海，屬江蘇省鹽城市市轄區，以下簡稱大豐；③湖南岳陽東洞庭湖國家級自然保護區地處湖南省東北部位于長江中游荊江江段南側，屬湖南省岳陽市，以下簡稱東洞庭湖（表1）。

2材料與方法

2.1糞樣采集和保存

2019年7～8月，對北京半散養的麋鹿，大豐、石首和東洞庭湖3個區域的野生麋鹿采集糞便。采集時于棲息地內隨機采集，采樣時間為每天 7∶00～9∶00，每只麋鹿采取新鮮糞便5 g左右。在遵循嚴格的衛生條件下，將樣品收集到裝有10%福爾馬林溶液的專用采集瓶中并擰緊瓶蓋，糞便與福爾馬林溶液的質量體積比為1∶4［14］，經檢驗確保無泄漏后運送至實驗室，常溫保存。

2.2檢測方法及指標

2.3數據分析

首先，對數據進行單樣本Kolmogorov-Smirnov檢驗以測試數據的正態性，檢驗結果表明為非正態分布數據。然后使用二項式廣義線性模型（GLMs）研究季節和地區對感染率的影響，并且使用負二項式GLMs來模擬季節和區域對感染豐度的影響，其他種類的寄生蟲的感染豐度被列為上述GLMs中的解釋變量。應用雙樣本Kolmogorov-Smirnov（K-S）檢驗來檢測不同組別之間的分布（聚集）。上述統計分析均在SPSS 20.0完成。

3結果與分析

3.1感染率

從野生麋鹿糞便中共檢測到四類腸道寄生蟲，分別為圓線蟲類、艾美爾球蟲、毛首鞭形線蟲、莫尼茨絳蟲。其中，圓線蟲類平均感染率最高達46.37%，遠高于其他種類的寄生蟲，毛首鞭形線蟲感染率最低，平均值僅為4.71%（表2）。圓線蟲類是麋鹿感染腸道寄生蟲的優勢種。東洞庭湖圓線蟲類寄生蟲的感染率高于其他地域，石首最低；東洞庭湖莫尼茨絳蟲的感染率高于其他地域，北京最低。

3.2感染強度

3.3感染豐度

3.4聚集度

4結論與討論

中國開展麋鹿重引入30多年來，對麋鹿的飼養管理、營養、繁育和疾病防治進行了廣泛而深入的研究探索。但對于疾病防治的研究則主要集中于一些常見疾病，缺乏對于腸道寄生蟲系統而連續的研究。本研究針對中國半散養和野生種群的腸道寄生蟲開展研究。程志斌等［17］報道麋鹿感染的主要腸道寄生蟲共有14類，本研究檢測到其中的4類。單云芳等［3］春季調查北京麋鹿寄生蟲感染率為47%，低于本次夏季調查的寄生蟲感染率60%，說明夏季降雨量大，平均氣溫高，環境條件適合寄生蟲傳播和繁殖，與李夷平等［12］的研究結果相一致。王明月等［13］夏季調查石首麋鹿的感染率為23.3%，遠低于本次調查結果57.3%，可能與其糞便檢測的時間、樣本數量大小、幼鹿糞便比率相對較少［18］等原因有關。本次調查發現三大野生種群感染莫尼茨絳蟲強度顯著高于北京半散養種群，可能由于濕熱氣候較適于莫尼茨絳蟲寄生蟲生長。

本研究發現寄生蟲感染具有地域差異，可能是氣候條件引起的。東洞庭湖麋鹿寄生蟲的感染率、感染豐度及豐富度高于北京、石首；東洞庭湖麋鹿絳蟲感染率大于大豐，線蟲、絳蟲感染豐度大于大豐。幾個地域間的溫度差異不大，而降水量存在差異，說明寄生蟲感染狀況受降水量影響較大。另外，人工管理的影響也較大，北京的麋鹿為半散養狀態，人工干預較多，能夠保證麋鹿棲息地水體的清潔衛生，能夠保障麋鹿補飼飼草的新鮮營養，在一定程度上減少了寄生蟲的感染和傳播。

寄生蟲通常在其宿主群體中呈現聚集狀態，是寄生蟲生態學的普遍規律［16］。本次調查也觀察到寄生蟲的聚集現象，聚集度越高，表明宿主-寄生蟲相互作用關系越穩定。聚集對寄生蟲-宿主系統來說是有益的，一方面增加了寄生蟲在宿主個體定殖成功的機會［19］；另一方面，對宿主群體來講寄生蟲聚集減小了寄生蟲傳播潛力，通過聚集增加了對空間和（或）宿主資源的競爭以及寄生蟲導致的寄主死亡［20］，即從種群中剔除攜帶大量寄生的個體。高聚集度致使宿主-寄生蟲相互作用趨于穩定；而寄生蟲分布越隨機，種群將隨之變得越不穩定［21］。寄生蟲與宿主的相互作用會趨向于寄生蟲在宿主群體中的分布會更均勻［22］，即向高聚集度趨勢發展。

本研究發現麋鹿感染的4種寄生蟲聚集度也存在著顯著的地域差異。其中東洞庭湖麋鹿寄生蟲的聚集程度感相較其他地區嚴重，可能是環境異質性（寄生蟲分布與微生境對寄生蟲感染階段發展的影響［16］及中間宿主的空間異質性促成［11］；東洞庭湖麋鹿的高感染豐度與低聚集度（線蟲聚集度0.621 5，絳蟲聚集度0.305 0）表明宿主-寄生蟲的相互作用存在失衡的危機，存在寄生蟲爆發的可能［23］。建議保護區管理人員對洞庭種群投入更多的監控與管護，預防寄生蟲的爆發，以免大規模影響麋鹿的健康。

參考文獻

［1］白加德，張林源，鐘震宇，等.中國麋鹿種群發展現狀及其研究進展［J］.中國畜牧獸醫，2012，39（11）：225-230.

［2］王立波，丁玉華，魏吉祥.大豐麋鹿種群增長抑制因素初步探討［J］.野生動物，2009，30（6）：299-301.

［3］單云芳，鐘震宇，程志斌，等.不同棲息地麋鹿腸道寄生蟲的調查研究［J］.黑龍江畜牧獸醫，2017（5）：240-242.

［4］Huang S，Fan Y，Yao N，et al.2020.Seroprevalence of Toxoplasma gondii infection in the endangered Père David's deer （Elaphurusdavidianus） in China.Microbial Pathogenesis 149：104282 DOI：10.1016/j.micpath.2020.104282.

［5］Xie F，Zhang Z，Zhao A，et al.2019.Molecular characterization of Cryptosporidium and Enterocytozoonbieneusi in Père David's deer （Elaphurusdavidianus） from Shishou，China.International Journal for Parasitology：Parasites and Wildlife 10：184-187.

［6］Kunz I G Z，Reed K J，Metcalf J L，et al.Equine Fecal Microbiota Changes Associated with Anthelmintic Administration［J］.Journal of Equine Veterinary Science，2019.

［7］Hayward A D，Pilkington J G，Wilson K，et al.Reproductive effort influences intra-seasonal variation in parasite-specific antibody responses in wild Soay sheep［J］.Functional Ecology，2019.

［8］Stringer A P.Parasite ecology and the conservation biology of black rhinoceros （Dicerosbicornis）［J］.2016.

［9］Gasbarre L C.Effects of gastrointestinal nematode infection on the ruminant immune system［J］.Veterinary parasitology，1997，72（3-4）：327-343.

［10］Li C，Jiang Z，Jiang G，et al.Seasonal changes of reproductive behavior and fecal steroid concentrations in Père David's deer.［J］.Hormones & Behavior，2001，40（4）：518-525.

［11］Sherrard-Smith E，Perkins S E，Chadwick E A，et al.Spatial and seasonal factors are key determinants in the aggregation of helminths in their definitive hosts：Pseudamphistomumtruncatum，in otters （ Lutralutra ）［J］.International Journal for Parasitology，2015，45（1）：75-83.

［12］李夷平，高琳，白加德，等.北京南海子麋鹿苑麋鹿腸道寄生蟲研究［J］.野生動物學報，2022（4）：1108-1113.

［13］王明月，周東海，郭定宗，等.石首地區野生麋鹿自然保護區重要病原菌（蟲）調查［J］.野生動物學報，2018，39（1）：146-150.

［14］Hu X L，Liu G，Wang W X，et al.Methods of preservation and flotation for the detection of nematode eggs and coccidian oocysts in faeces of the forest musk deer［J］.Journal of helminthology，2016，90：680-684.

［15］Bush A O，Lafferty K D，Lotz J M，et al.Parasitology meets ecology on its own terms：Margolis et al.revisited［J］.The Journal of parasitology，1997，83（4）：575-583.

［16］Poulin R .Are there general laws in parasite ecology？［J］.Parasitology，2007，134.

［17］程志斌，郭青云，鐘震宇，等.麋鹿常見疾病及其防治［J］.野生動物學報，2021，42（3）：897-902.

［18］郭定宗，鄒苗，溫華軍，等.麋鹿腸道寄生蟲感染流行病學調查［J］.畜牧與獸醫，2016，48（2）：112-115.

［19］André Morrill，Forbes M R .Aggregation of Infective Stages of Parasites as an Adaptation and Its Implications for the Study of Parasite-Host Interactions［J］.The American Naturalist，2016，187（2）：225-235.

［20］JaenikeJ .Population-Level Consequences of Parasite Aggregation［J］.Oikos，2014，76（1）：155.

［21］Hudson P J，Dobson A P，Lafferty K D.Is a healthy ecosystem one that is rich in parasites？［J］.Trends in Ecology & Evolution，2006，21（7）：381-385.

［22］Newey S，Thirgood SJ，Hudson PJ.Do parasite burdens in spring influence condition and fecundity of female mountain hares Lepustimidus？ Wildlife Biology.2004，10（1）：171-176.

［23］Hu X L，Liu G，Wei Y T，et al.Regional and seasonal effects on the gastrointestinal parasitism of captive forest musk deer［J］.ActaTropica，2017，177：1.

（編校：鄭京津）