規格和饑餓對刺參集群行為的影響

賴明想, 林承剛, 楊紅生

規格和饑餓對刺參集群行為的影響

賴明想1, 2, 3, 4, 5, 6, 林承剛1, 2, 3, 4, 5, 6, 楊紅生1, 2, 3, 4, 5, 6

(1. 中國科學院海洋研究所 海洋生態與環境科學重點實驗室, 山東 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室海洋生態與環境科學功能實驗室, 山東 青島 266237; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心, 山東 青島 266071; 4. 中國科學院海洋牧場工程實驗室, 山東 青島 266071; 5. 中國科學院大學, 北京 100049; 6. 山東省實驗海洋生物學重點實驗室, 山東 青島 266071)

本文通過延時攝影技術探究了不同刺參規格(小規格、中規格和大規格)及饑餓狀態(饑餓0 d、5 d、10 d和15 d)對其集群行為的影響。研究發現: 不同規格刺參的聚集率和標準聚集規模之間存在顯著差異(<0.05), 且呈現出隨刺參規格增大而升高的趨勢, 表明大規格刺參更傾向于聚集, 且形成的集群規模更大; 除饑餓10 d和饑餓15 d的組外, 各處理組之間刺參聚集率和標準聚集規模都具有顯著差異(<0.05), 隨著饑餓時間的延長, 刺參聚集率和標準聚集規模呈先降低, 后升高, 再保持穩定的規律。上述結果查明了規格和饑餓對刺參集群行為的影響, 可為豐富刺參行為學研究及優化刺參增養殖管理策略提供理論依據。

刺參; 集群行為; 規格; 饑餓

刺參()屬于棘皮動物門、海參綱、楯手目、刺參科、仿刺參屬, 主要分布于西太平洋北部35° N～44° N的近岸海域[1]。作為海洋生態系統的“清道夫”, 刺參具有十分重要的生態價值, 此外, 刺參含有多糖、甾醇和脂肪酸等多種活性物質, 具有很高的營養價值和經濟價值, 是中國海水養殖產業的重要增養殖對象[2]。中國刺參養殖業始于20世紀50年代, 目前主要的養殖方式有工廠化養殖、池塘圍堰養殖、筏式養殖和淺海底播養殖[3]。近年來, 隨著增養殖規模的擴大, 海參產業經濟效益不斷提高, 根據《2022中國漁業統計年鑒》[4], 2021年全國海參總產量2.227×105t, 比2020年增長13.3%, 養殖面積2.474×105hm2, 比2020年2.427×105hm2增長1.9%。盡管產業發展迅速, 但目前刺參增養殖過程中仍有諸多難題亟待解決, 例如刺參底播養殖面臨“去向難測、蹤跡難覓”的困境, 難以突破刺參資源評估和成參高效采捕的技術瓶頸。集群行為在動物攝食、抵御敵害和繁殖過程中發揮著非常重要的作用, 對動物的時空分布具有重要影響, 為了解決上述難題, 實現底播刺參的可預測、可追蹤和可控制, 必須對刺參的集群行為有充分的認知。

集群行為是指營群體生活的生物個體出于特定原因聚集成群的行為, 集群行為能為動物提供諸多益處, 如提高覓食效率、增強抵御捕食者能力以及有利于繁衍后代[5]。動物的集群行為影響因素眾多, 包括光照、食物、種群密度和個體大小等[6], 如綠海膽在高密度(20 ind/m2)時的集群規模大于低密度(4 ind/m2)時的集群規模[7], 饑餓會影響牙鲆()的群體運動速度[8]。

目前, 關于刺參的行為學研究主要集中在個體水平, 如刺參的攝食行為與其個體大小及光周期有關[9], 與湍流和靜流相比, 微弱的水流能加快刺參的運動速度[10], 繁殖會影響刺參的運動行為和肌肉生理[11]等。關于刺參的集群行為的研究, 多集中在環境因素及種內競爭對刺參群體的空間分布的影響, 如海州灣前三島海域中刺參集中在有大型藻類分布的礁石區[12], 密度過高時刺參個體之間互相遠離以緩解種內競爭壓力[13], 而關于刺參規格和饑餓狀態對其集群行為影響的研究尚未見報道。本研究探討了不同規格和不同饑餓狀態下刺參的集群行為特征, 旨在查明規格和饑餓對刺參集群行為的影響, 為底播增養殖刺參的科學管理和采捕提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料

刺參取自山東省東營市通和海洋科技有限公司養殖池塘。刺參采集后在車間水池(6 m×2 m×1 m)中暫養半月以上, 暫養期間每日下午投喂過量餌料, 次日上午換水并清理水池底部的糞便和殘余餌料。暫養所用海水為經120目尼龍濾網過濾的自然海水, 溫度為8～10 ℃, pH為7.8～8.2, 鹽度為29～31, 暫養期間使用增氧泵充氣, 保持水體溶氧高于6 mg/L。待刺參適應環境開始正常活動和攝食后, 挑選外觀完好、體質健康的刺參進行后續實驗。

1.2 實驗設計

1.2.1 規格對刺參集群行為的影響

實驗在圓形帆布水池(半徑0.6 m, 高0.8 m, 材質為PVC復合材料)中進行。根據濕重將刺參劃分為小(4.37±0.63) g、中(22.81±2.62) g、大(102.41±5.74) g三種規格, 分別代表刺參淺海底播增養殖過程中的投苗期、養成期、成熟期。將特定規格刺參以10 ind/m2的密度放入水池圓心半徑0.3 m范圍內, 水池水深0.5 m, 初始狀態下刺參互不接觸且刺參個體之間的最小距離為1～2倍刺參體長(圖1)。借助延時攝像機(Brinno TLC-200)記錄刺參集群行為狀況, 拍攝期間不投餌不換水, 環境條件與暫養期間保持一致, 延時攝像機參數設置為每2 h拍攝1幀, 每次記錄時長為24 h。每個處理設置5次重復。

1.2.2 饑餓對刺參集群行為的影響

實驗在圓形帆布水池(半徑0.6 m, 高0.8 m, 材質為PVC復合材料)中進行。將大規格刺參進行為期15 d的饑餓處理, 饑餓處理期間不投餌, 海水溫度、鹽度和pH與暫養期間保持一致。由于刺參會攝食自身產生的糞便, 需要在每日換水的同時清理刺參糞便。分別在饑餓處理第0 d、第5 d、第10 d和第15 d時, 將刺參以10 ind/m2的密度放入水池圓心半徑0.3 m范圍內, 水池水深0.5 m, 初始狀態下刺參互不接觸且刺參個體之間的距離為1～2倍刺參體長(圖1), 借助延時攝像機(Brinno TLC-200)記錄刺參集群行為狀況, 拍攝期間不投餌不換水, 環境條件與饑餓處理期間保持一致, 延時攝像機參數設置為每2 h拍攝1幀, 每次記錄時長為24 h。每個處理設置3次重復。

圖1 刺參初始位置示意圖

1.3 數據計算

拍攝結束后, 分析各處理組的視頻, 每2 h統計一次刺參的聚集率和標準聚集規模, 得到12組數據, 將12組數據的平均值作為該處理組的聚集率(aggregation rate)和標準聚集規模(typical aggregation size)[14]。

聚集率指在特定時間特定空間內的參與聚集的個體在全部個體中的占比, 參與聚集的刺參個體身體處于接觸狀態, 聚集率越高說明參與聚集的個體越多, 其計算公式如下:

其中,為刺參總數量,為參與聚集的個體數量。

由于在聚集率相同的情況下個體仍可產生不同的聚集狀態, 因此還需引入另一評價指標, 標準聚集規模。標準聚集規模指個體聚集規模的大小, 用于表征個體的緊湊程度, 其計算公式如下:

其中,為樣本數量, 樣本分為單獨個體和聚集個體兩種類型, 聚集個體處于身體接觸狀態,為所有樣本中刺參數量總和,n為第個樣本中刺參的數量[14]。

1.4 統計分析

實驗數據用平均值±標準誤差(mean±SE)表示, 對數據進行Shapiro-Wilk正態性檢驗和Levene’s同質性檢驗。使用單因素方差分析方法分析不同規格及不同饑餓狀態下刺參的聚集率和標準聚集規模。上述統計分析均使用SPSS Statistics 26.0軟件進行, 差異顯著性水平設為0.05。

2 結果與分析

2.1 三種規格刺參的聚集率和標準聚集規模

不同規格刺參的聚集率和標準聚集規模如圖2所示。小規格、中規格和大規格刺參的聚集率分別為(18.67±1.62)%、(48.83±0.73)%和(55.33±0.77)%, 三種規格刺參的聚集率之間存在顯著差異(<0.05), 刺參的聚集率隨規格的增大而升高。刺參的標準聚集規模也受刺參規格的影響, 小規格、中規格和大規格刺參的分別為(1.23±0.05)頭、(1.71±0.06)頭和(2.17±0.08)頭, 標準聚集規模隨刺參規格的增大而增加, 三種規格刺參的標準聚集規模之間存在顯著差異(<0.05)。

圖2 不同規格刺參的聚集率和標準聚集規模

2.2 不同饑餓狀態下刺參的聚集率和標準聚集規模

不同饑餓狀態下刺參的聚集率和標準聚集規模如圖3所示。隨著饑餓時間的延長, 刺參的聚集率先降低, 后升高, 再保持穩定。饑餓5 d的刺參聚集率顯著低于饑餓0 d、10 d和15 d的刺參(<0.05), 饑餓10 d和15 d的刺參的聚集率顯著高于饑餓0 d的刺參(<0.05), 但饑餓10 d和15 d的刺參聚集率之間不存在顯著差異(>0.05)。不同饑餓狀態下刺參的標準聚集規模呈現出與聚集率相同的變化規律, 除饑餓10 d和15 d組之間外, 其余各組之間刺參標準聚集規模都存在顯著差異(<0.05)。

圖3 不同饑餓狀態下刺參的聚集率和標準聚集規模

3 討論

3.1 規格對刺參集群行為的影響

規格可以代表動物的生長階段, 處在不同生長階段的同種生物的行為可能存在顯著差異。例如, 規格對雄性金烏賊的求偶和交配行為有顯著影響, 大規格雄性金烏賊的交配成功率隨著群體中小規格雄性金烏賊的增加而降低[15]; 不同規格雙齒圍沙蠶的營養鹽溶出效率、軸向爬行速度、泵水量和泵水速率差異顯著[16]。研究表明, 當刺參密度超過10 ind/m2時, 刺參聚集率會因種內競爭加劇而顯著下降, 為避免種內競爭的影響, 本研究將各組的刺參密度設置為10 ind/m2[13]。本研究中, 在密度相同的條件下, 不同規格刺參的聚集率之間和標準聚集規模之間都存在顯著差異, 刺參的聚集率和標準聚集規模隨刺參規格的增大而升高, 即大規格刺參更傾向于聚集, 且形成的集群規模更大。關于棘皮動物海膽的集群行為研究也發現了相似的結果, 研究表明, 與小規格海膽相比, 大規格海膽更容易聚集成群且群體更為緊湊[17]。已有研究發現, 不同規格刺參的運動能力存在差異, 中規格和大規格刺參的運動速度與運動時間均高于小規格刺參, 規格大的刺參表現出更強的運動能力[18], 因而在一定空間內更活躍的大規格刺參相互接觸并聚集成群的概率更大。此外, Sun等[9]的研究表明在攝食過程中大規格刺參觸手的伸縮速率顯著高于中規格刺參和小規格刺參的觸手伸縮速率, 大規格刺參的攝食速度更快; 而Holtz等[19]的研究發現海參的攝食量與觸手的伸縮速率之間存在正相關關系。規格越大的刺參能量需求越大, 所要攝取的食物量更多[9]。研究發現集群能夠提高動物的搜尋食物的能力, 提升覓食效率[20], 本研究中規格越大的刺參聚集率越高, 標準聚集規模也越大, 大規格刺參更傾向于聚集成群, 可能是由于大規格刺參需要通過集群提高覓食效率, 獲取更多食物, 以滿足維持自身生命活動的能量需求。

3.2 饑餓對刺參集群行為的影響

在自然條件下, 受季節變動等因素的影響, 動物的食物資源常常處于波動狀態; 在人工養殖條件下, 由于養殖密度較高而單位水體的食物資源有限, 動物面臨的種內競爭加劇[12, 21]。無論是在自然條件還是人工養殖條件, 動物都可能因缺乏食物而處于營養不穩定的狀態。營養狀態與動物生理密切相關, 是影響動物行為的重要因素, 動物的諸多行為包括集群行為會隨營養狀態的改變而變化[22]。研究發現, 處于饑餓狀態的三刺魚和真鱥的集群性減弱[23]。本研究中, 饑餓5 d后刺參的聚集率和標準聚集規模均顯著降低, 可能是刺參為提高覓食成功率而擴大搜索食物的范圍, 使得刺參個體更為分散, 該結果與Hansen等[24]對杜氏虹銀漢魚()的研究結果一致, 饑餓狀態下魚群通過增大個體間距離來擴大獲取食物的范圍, 但也會因此提高個體被捕食的風險。而饑餓10 d后, 刺參聚集率和標準聚集規模升高, 刺參分布更為集中, 原因可能是饑餓導致刺參個體代謝減弱, 在食物極度匱乏條件下刺參為降低能量消耗而減少活動, 同時, 增加集群性可以提高抵御捕食者能力, 降低被捕食的風險。該結果與王蕾等報道的饑餓處理兩周后中華倒刺鲃幼魚群體的凝聚力和協調性提高的現象一致[25]。因此, 刺參的聚集率和標準聚集規模隨著饑餓時間的延長先降低, 后升高, 再保持穩定的現象可能是刺參應對饑餓脅迫的一種集群反應, 是刺參在提高反捕食效益和降低覓食成本之間權衡的結果。刺參應對饑餓脅迫的集群行為策略可能與其他動物存在一定差異, 一方面是由于動物不同的運動特性, 與魚類等水生生物相比, 刺參運動較為緩慢[10]; 另一方面, 不同動物所需的食物資源在時空分布上存在很大差異, 且不同動物對饑餓的耐受能力也不同[26]。本研究中, 饑餓10 d和饑餓15 d的刺參聚集率和標準聚集規模的差異不顯著, 而高鵬程等發現刺參對饑餓的承受范圍可能在10 d以內, 饑餓時間超出這一范圍后, 即使再投喂餌料, 刺參也會出現持續性生長阻滯現象[27]。因此, 推測可能存在一個饑餓時間上限, 超過這一上限后刺參集群行為不再因饑餓水平的變化而發生明顯改變, 而這一時間上限仍需進一步實驗加以明確。

4 結論

綜上所述, 規格和饑餓是影響刺參集群行為的重要因素。規格大的刺參聚集率更高, 且形成的集群規模更大。刺參饑餓狀態的變化會引起集群行為的改變, 隨著饑餓時間的延長, 刺參的聚集率和標準聚集規模先降低, 后升高, 再保持穩定, 這種應對饑餓脅迫的集群行為策略可能有利于提高群體的生存能力。

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Effects of size and starvation on the aggregating behavior of sea cucumber

LAI Ming-xiang1, 2, 3, 4, 5, 6, LIN Cheng-gang1, 2, 3, 4, 5, 6, YANG Hong-sheng1, 2, 3, 4, 5, 6

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266237, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 4. Laboratory of Marine Ranching Engineering, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 5. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 6. Shandong Province Key Laboratory of Experimental Marine Biology, Qingdao 266071, China)

This study investigated the effects of size (small, medium, and large) and starvation state (0, 5, 10, and 15 days of starvation) on the aggregating behavior ofusing time-lapse photography. Significant differences were found in the aggregation rate and typical aggregation size ofof different sizes (<0.05). The aggregation rate increased with the size of, indicating that large-sizedtended to aggregate, and their aggregating size was large. The aggregation rate and typical aggregation size ofin all treatment groups were significantly different (<0.05), except for those starved for 10 and 15 days. Further, the aggregation rate and typical aggregation size ofinitially decreased, then increased, and then attained a plateau as the starvation time was prolonged. This study revealed the influence of size and starvation state on the aggregating behavior of. These results provide a theoretical basis for improving the behavioral research ofand optimizing the management strategy for their breeding.

; aggregating behavior; size; starvation

Sep. 30, 2022

[National Natural Science Foundation of China, No. 42030408]

P735

A

1000-3096(2023)8-0001-06

10.11759/hykx20220930002

2022-09-30;

2022-11-25

國家自然科學基金重點項目(42030408)

賴明想(1998—), 男, 瑤族, 廣西賀州人, 碩士研究生, 主要從事生物資源生態學研究, E-mail: laimingxiang@qdio.ac.cn; 楊紅生(1964—), 通信作者, 男, 安徽霍邱人, 博士, 研究員, 長期從事養殖生態學、海參遺傳育種與養殖、海洋牧場建設等研究, E-mail: hshyang@qdio.ac.cn

(本文編輯: 楊 悅)