入侵植物飛機草和南美蟛蜞菊種子萌發特征對熱帶珊瑚島生境的響應

孫彰鎂, 曠遠文, 王俊, 簡曙光, 張玲玲*

(1. 中國科學院華南植物園，中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣東省應用植物學重點實驗室，廣州 510650；2. 中國科學院大學，北京 100049)

我國熱帶海洋珊瑚島主要由第四紀珊瑚、貝殼碎屑等在生物的長期作用下堆積形成[1]，其土壤由磷質石灰土和濱海鹽土組成，碳酸鈣、鹽分含量高[1–2]，但土壤肥力弱，且大部分為砂壤土, 孔隙比高、持水能力差[3]。受高溫、強光、季節性干旱等影響，加上島嶼面積較小且遠離大陸，物種遷徙難度大，熱帶海洋珊瑚島原生植物群落形成與發育緩慢，群落結構簡單[4]。受全球變化和人為干擾雙重影響，熱帶珊瑚島生境已出現飛機草(Eupatorium odoratum)、南美蟛蜞菊(Sphagneticolatrilobata)入侵蹤跡[5]，隨著其擴張進程加快，熱帶珊瑚島植被生態系統結構、健康穩定受到嚴重影響[6]。

植物入侵過程復雜，目前已經存在多種植物入侵機制的假說[7–8]，如入侵植物內在優勢[9]、入侵種與本地種相互作用[10–11]、入侵地環境的可侵入性[12]等。近年來，基于入侵植物內在優勢的繁殖壓力假說(propagule pressure hypothesis, PrPr)[11,13–14]逐漸得到認同，種子是植物最重要的繁殖體之一，入侵植物通過改變種子萌發特征來適應新生境[15]，萌發過程是物種入侵的關鍵因素[16]。種子萌發過程受溫度、水分、光照等多因素調控，響應機制復雜[17–19]。Bradley 等[20]研究表明溫度變化對植物入侵有重要影響，且與種子萌發過程顯著相關[16,21]。多數研究表明，入侵物種較原生物種具有更高的表型可塑性，對氣候變暖響應更敏感[22]，溫度上升可為入侵創造有利條件[23]。但目前對入侵植物種子在不同生境條件下萌發特征的研究較少，種子萌發及出苗過程在入侵過程中所起作用的關注仍較為缺乏。研究入侵植物在不同生境條件下種子萌發特征及出苗過程有助于解析種子萌發性狀改變的原因，為揭示其入侵潛力變化和成功入侵熱帶珊瑚島生境機理提供科學依據。

發芽率(germination percentage, GP)、發芽勢(germination energy, GE)、發芽指數(germination index, GI)、活力指數(vigor index, VI)和出苗速度(T50)是評價種子萌發性能和幼苗生長的常用指標[24]。發芽率反映種子總發芽能力；發芽勢大小影響著種子發芽快慢和整齊度；發芽指數反映種子活力；活力指數從種子生長勢和發芽速度綜合反映種子萌發能力和生長趨勢[25–26]。本研究以3 種菊科(Compositae)植物：入侵植物飛機草、南美蟛蜞菊和原生植物林澤蘭(E.lindleyanum)為對象，通過“增溫+海砂基質+水”模擬熱帶珊瑚島生境，以“水培+常溫”模擬大陸生境，測定3 種植物種子的上述萌發指標對不同生境的響應特征，探討入侵植物飛機草、南美蟛蜞菊與原生植物林澤蘭種子在熱帶珊瑚島生境與大陸生境下的萌發及出芽特性差異；以及入侵植物飛機草、南美蟛蜞菊在熱帶珊瑚島生境下與大陸生境擴張潛力差異，為預測入侵植物在熱帶珊瑚島的擴張潛力提供理論基礎，并為入侵植物的預警和防控提供科學參考。

1 材料和方法

1.1 試驗設置

熱帶珊瑚島屬于熱帶海洋性季風氣候，年均溫為(27±2.3) ℃[27]，該地區土壤由珊瑚和貝類等海生動物殘體組成，鈣、磷含量高，pH 值為8.5 左右[1]，與大陸生境土壤差異迥然。本研究以熱帶珊瑚島海砂為基質，通過人工增溫至28 ℃模擬熱帶珊瑚島生境；以純水為基質，保持常溫(25 ℃)模擬大陸生境作為對照。

本研究選取3 種菊科植物為研究對象，其中入侵植物飛機草(Eupatoriumodoratum)又名香澤蘭,是菊科澤蘭屬多年生草本或亞灌木植物；南美蟛蜞菊(Sphagneticolatrilobata)是菊科蟛蜞菊屬植物，2種植物適應性強、繁殖快、生長力旺盛，一旦入侵草地、林地和荒地會快速形成單種優勢群落，降低入侵地的生物多樣性[5,28–29]。原生植物林澤蘭(E.lindleyanum)為菊科澤蘭屬多年生草本植物，分布廣泛、適應性強[30]。

試驗選取外觀飽滿無蟲害的飛機草、南美蟛蜞菊和林澤蘭種子，分別播撒至添加50 mL 純水的海砂基質(砂培)和50 mL 純水基質(水培)中，置于恒溫培養箱[白天光照強度1 000μmol/(m2?s)，相對濕度54%]培養。培養箱溫度設置2 種處理：常溫(白天25 ℃, 12 h；晚上22 ℃，12 h)和增溫(白天28 ℃，12 h；晚上25 ℃, 12 h)，即常溫+海砂、增溫+海砂、常溫+純水、增溫+純水4 種處理方式，每種溫度處理3 個重復，每種處理重復50 粒種子，試驗周期共14 d。種子萌發以胚根出現為標志。在萌發過程中,每24 h 監測1 次種子發芽數，并記錄已萌發的種子胚根長度(從胚根萌發處到根尖長度，cm), 隨后計算出苗速度(T50)，即總數50%的種子出苗所對應天數，T50越小說明出苗速度越快，反之越慢。

計算發芽率(GP)、發芽勢(GE)、發芽指數(GI)和活力指數(VI)[24,31]：GP (%)=萌發種子數/樣本種子數×100%，GE (%)=7 d 內萌發種子數/樣本種子數×100%，GI=ΣGt/Dt，VI=GP×平均胚根長度，平均胚根長度=萌發胚根長度/萌發種子數, 其中，Gt為在時間t時的發芽數，Dt為發芽日數。

1.2 數據處理和分析

數據經Shapiro-wilk 和方差齊性檢驗，對不滿足正態分布的進行平方根或反正弦轉換。采用雙因素方差分析(Two-way ANOVAs)評估培養基質、溫度及其交互作用對種子萌發性狀如發芽率、發芽指數和活力指數的影響，并采用鄧肯(Duncan)新復極差法進行多重比較檢驗(α=0.05)。方差分析采用SPSS 27.0 統計軟件，數據可視化分析均在R 語言(v.4.1.3)和Origin 2022 中進行。

2 結果和分析

2.1 萌發性狀變異來源

基質與溫度交互作用可以解釋飛機草發芽率67.2%的變異來源；飛機草發芽指數的變異主要來源是培養基質(24.2%)、溫度(24.2%)及其交互作用(46.1%)；培養基質(62.0%)、基質與溫度的交互作用(30.18%)可以解釋飛機草種子活力指數的變異來源(P<0.05)。南美蟛蜞菊和林澤蘭種子發芽率、發芽指數和活力指數的變異主要來源是培養基質(P<0.05) (圖1)。

圖1 基質、溫度及其交互作用對3 種植物種子發芽率、發芽指數和活力指數的影響。1: 飛機草; 2: 南美蟛蜞菊; 3: 林澤蘭; *: P<0.05。Fig. 1 Effects of medium, temperature and their interaction on seed germination character of three species. 1: Eupatorium odoratum; 2: Sphagneticola trilobata;3: E. lindleyanum; *: P<0.05.

2.2 不同處理對3 種植物種子萌發的影響

從表1 可見，在水培條件下，飛機草種子在增溫下的發芽指數、活力指數均顯著高于常溫；南美蟛蜞菊和林澤蘭種子的各項萌發及出苗指標在常溫與增溫處理間差異不顯著。在砂培條件下，飛機草種子在常溫處理下發芽勢、活力指數和出苗速度均顯著高于增溫處理；南美蟛蜞菊和林澤蘭種子的萌發及出苗指標在常溫與增溫處理間無顯著差異,但林澤蘭種子在14 d 常溫處理過程中未達到50%的發芽率。在增溫處理下，3 種植物種子在水培條件下的最終發芽率、發芽勢、發芽指數、活力指數、出苗速度均顯著高于砂培。

表1 增溫對3 種植物種子萌發的影響Table 1 Effect of elevated temperature on seed germination of three species

分析表明，不同培養基質下，3 種植物發芽率對增溫的響應存在種間差異。飛機草種子在大陸生境條件下萌發更為迅速，在萌發前期(2～11 d)常溫+純水處理下發芽率顯著大于增溫+海砂處理(P<0.05)(圖2: A)；在增溫+海砂處理下第5 天發芽率僅為18.7%, 而常溫+純水處理為34.0%；在萌發后期(12～14 d)常溫+純水和增溫+海砂處理下飛機草種子發芽率無顯著差異，其最高發芽率分別為63.3%和56.0%。南美蟛蜞菊種子在水培下發芽率顯著高于砂培(圖2:B)；在水培和砂培下南美蟛蜞菊種子萌發過程中增溫與常溫之間的差異均不顯著，其中，常溫+純水處理下第2 天開始萌發，第3 天發芽率達51.3%，最高發芽率為84.6%；增溫+海砂處理下第3 天開始萌發，第7 天發芽率達51.3%，最高發芽率為53.3%。林澤蘭種子在水培處理下種子發芽率均顯著高于砂培處理；在砂培條件下，增溫+海砂與常溫+海砂處理間種子發芽率差異不顯著(圖2: C)，其中，常溫+純水處理下第4 天開始萌發，第8 天發芽率達54.0%，最高發芽率為68.0%；增溫+海砂處理下第4 天開始萌發，第11 天發芽率達50.7%，最高發芽率為56.0%。

圖2 不同處理對飛機草、南美蟛蜞菊和林澤蘭種子發芽率(A～C)、發芽指數(D～F)和活力指數(G～I)的影響Fig. 2 Effects of different treatments on germination percentage (A-C), germination index (D-F), and vigor index (G-I) of the seeds of Eupatorium odoratum,Sphagneticola trilobata and E. lindleyanum

3 種植物種子發芽指數對不同處理的響應存在差異。不同處理下飛機草種子發芽指數變化趨勢相同，從第7 天開始趨于穩定(圖2: D)，增溫+純水處理下飛機草種子發芽指數最高，其次是常溫+純水處理，常溫+海砂處理發芽指數高于增溫+海砂處理。不同處理下南美蟛蜞菊種子發芽指數在第5 天開始趨于穩定(圖2: E)，而林澤蘭種子發芽指數增長較慢，在第11 天開始趨于穩定(圖2: F)。南美蟛蜞菊和林澤蘭在水培處理下種子發芽指數均顯著高于砂培處理，在水培條件下增溫處理發芽指數更高，而砂培條件下增溫與常溫處理間無顯著差異。

3 種植物種子活力指數在不同處理存在顯著差異。在萌發過程中，飛機草種子在增溫+純水處理下活力指數顯著高于其他處理(圖2: G)；常溫+純水處理下的飛機草種子活力指數均顯著高于增溫+海砂處理。南美蟛蜞菊種子在水培處理下活力指數顯著高于砂培處理(圖2: H)，其中，常溫+純水處理下南美蟛蜞菊種子活力指數均顯著高于增溫+海砂處理。林澤蘭種子在萌發前期(第2～9 天)活力指數增加緩慢(圖2: I)，至處理第9天活力指數均快速增加，在萌發后期(11～14 d)常溫+純水處理林澤蘭種子活力指數均顯著高于增溫+海砂處理，但萌發前期(2～9 d) 2 種處理間活力指數差異不顯著。

2.3 種子發芽指標比較

增溫+海砂處理下3 種植物種子之間發芽率、發芽指數和活力指數隨萌發時間均呈上升趨勢。在萌發前期(2～6 d)，南美蟛蜞菊種子發芽率、發芽指數增加較快(圖3: A, B)，且顯著大于飛機草和林澤蘭種子；萌發后期(7～14 d), 南美蟛蜞菊種子發芽率、發芽指數逐漸趨于穩定，與飛機草和林澤蘭無顯著差異。在萌發初始階段(2～4 d)，南美蟛蜞菊種子活力指數顯著大于飛機草和林澤蘭(圖3: C)，萌發5 d 以后，3 種植物種子活力指數均緩慢升高, 且三者活力指數差異不顯著。

圖3 增溫+海砂處理下3 種植物的種子發芽率(A)、發芽指數(B)和活力指數(C)。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。Fig. 3 Germination rate (A), germination index (B) and vigor index (C) of seeds of 3 species under warming + marine sand treatment. Different letters upon column indicate significant difference at 0.05 level.

3 討論和結論

本研究選取的3 種菊科植物均為多年生草本植物，其中入侵植物飛機草和原生植物林澤蘭均屬于澤蘭屬植物，主要依賴于種子繁殖[32]。飛機草種子產量極高，每平方米可產生2 000～260 000 粒種子，且20%～46%種子可存活[33]，具有較強繁殖能力。南美蟛蜞菊在野外情況下基本上以無性繁殖為主，其種子常不育，有性繁殖效率低下[29]，在良好的生存環境下主要依靠匍匐莖節生根占領新的空間，產生新的植株。南美蟛蜞菊在通過克隆分株快速繁殖的同時也產生一些種子，以便在入侵早期或不利的生存條件下通過有性繁殖進行傳播，加快對惡劣環境的適應，逃逸出不利的生存環境進而入侵新的領地[34–35]。

發芽行為對入侵種群的建立影響顯著[36]，發芽特征在一定程度上能表征植物的入侵潛力[37–38]，溫度、土壤養分等地理或環境因子能對入侵植物的種子萌發過程產生綜合影響[39–40]。不同生境條件下植物種子萌發及出苗性狀生態適應策略存在差異[15],反映植物對環境的適應，外來植物與原生植物萌發過程的差異有助于外來植物的入侵[38]。本研究結果表明，3 種植物種子的萌發及出苗特性在不同處理下存在差異，飛機草的發芽指數變異的主要來源是培養基質、溫度及其交互作用，活力指數的變異來源是培養基質、基質與溫度的交互作用，即溫度與培養基質均是影響飛機草種子萌發的重要因子。培養基質可以解釋入侵植物南美蟛蜞菊和原生植物林澤蘭種子發芽率、發芽指數及活力指數變異，這可能是因為南美蟛蜞菊等草本入侵植物種子往往具有萌發溫度廣泛、萌發速度快、萌發率高等特性，能夠良好地適應變溫環境[41]；而在萌發過程中種子不需要特別的養分供給[32]，鹽脅迫對種子萌發過程存在抑制作用[42]，海砂基質養分匱乏且鹽分含量高，對種子萌發性狀造成了顯著影響。

飛機草種子在常溫+純水處理(大陸生境)條件下的發芽勢、發芽指數、活力指數和出苗速度在常溫處理下均顯著高于增溫+海砂處理(熱帶珊瑚島生境)，在萌發前期常溫+純水處理發芽率顯著高于增溫+海砂處理，2 種處理間最終發芽率無顯著差異，說明在大陸生境下飛機草種子在萌發過程中發芽速度、整齊度、活力更高，能快速占據有利條件, 使其擁有較熱帶珊瑚島生境更高的競爭優勢，即入侵植物飛機草種子在熱帶珊瑚島生境繁殖潛力略有下降，但經過較長時間后，飛機草種子也能達到較高的發芽率。這與Wang 等[43]報道增溫在一定范圍內有效促進了入侵植物種子萌發進程的結果有所差異，但Kriticos 等[44]和Lu 等[45]研究表明飛機草種子繁殖能力強、偏好溫暖的環境，在2 ℃～40 ℃下均可萌發，最佳萌發溫度為25 ℃，表明飛機草萌發階段可塑性較強，能快速適應熱帶珊瑚島生境條件，維持一定的繁殖能力。南美蟛蜞菊種子在常溫+純水處理(大陸生境)條件下最終發芽率、發芽勢、發芽指數、活力指數和出苗速度均顯著高于增溫+海砂處理(熱帶珊瑚島生境)，表明南美蟛蜞菊種子在常溫+純水條件下擁有更強的萌發能力，即與大陸生境相比，南美蟛蜞菊種子在熱帶珊瑚島生境的擴張潛力降低。

原生植物林澤蘭種子在常溫+純水處理(大陸生境)條件下活力指數和出苗速度顯著高于增溫+海砂處理(熱帶珊瑚島生境)，但發芽率、發芽勢、發芽指數并無顯著差異，在萌發后期，常溫+純水處理下種子活力指數均顯著高于增溫+海砂處理，但萌發前期2 種處理間活力指數差異不顯著。說明在萌發前期，林澤蘭種子適應性較強，在2 種生境條件下均能較好的萌發，這與Davidson 等[46]報道非入侵物種在資源有限或壓力條件下比入侵物種能更好地保持穩定的適應性的結果一致，熱帶珊瑚島高溫生境養分匱乏、資源受到限制，原生植物林澤蘭在此環境下擁有較強的適應性和繁殖能力。

萌發策略上的差異使入侵植物能快速入侵并占據優勢[47]。Godoy 等[48]認為較早的發芽物候或較快的萌發速度可為入侵植物帶來競爭優勢。對3 種菊科植物種子在增溫+海砂處理下萌發和出芽特征進行對比發現，在萌發前期，南美蟛蜞菊種子發芽率和發芽指數均顯著大于林澤蘭；此外，在萌發過程中其發芽勢也大于林澤蘭，出苗速度T50小于林澤蘭，表明在熱帶珊瑚島高溫生境下，南美蟛蜞菊種子能更快速、整齊地萌發，而強大的無性繁殖能力[29]更是其快速入侵的基礎，即在熱帶珊瑚島生境下入侵植物南美蟛蜞菊的擴張潛力遠遠大于林澤蘭，對原生植物具有較大的危害潛力。在萌發過程中，入侵植物飛機草和原生植物林澤蘭種子發芽率、發芽指數和活力指數差異不顯著，表明2 種植物種子擴張潛力相當。種子庫是植物入侵的重要決定因素之一，豐富、持久的種子庫能有效提高植物的入侵潛力[49]，因此，飛機草豐富的種子庫及其種子強大抗干擾能力和傳播能力[50]使其依然具有較高的入侵風險。

綜上，入侵植物飛機草和南美蟛蜞菊具有強大的入侵潛力，在全球變暖背景下入侵種群可能擁有較原生植物更強的競爭優勢，這將對當地生態系統造成一定威脅，在今后的研究中應當著重關注熱帶珊瑚島生境入侵植物的防控工作。飛機草與原生植物擴張潛力相當，因此控制飛機草種子成熟及萌發是降低其擴散能力控制入侵的有效方法；南美蟛蜞菊具有很強的無性繁殖能力和一定的有性繁殖能力，因此建議在其花期前對地上、地下部分進行全株清除，避免莖葉重新生成分株或遺留種子，以徹底消除其生態危害。對飛機草和南美蟛蜞菊的開花進行抑制將是我們下一步研究的重點。