大灰優蚜蠅雌成蟲足感器掃描電鏡分析

摘 要：【目的】分析大灰優蚜蠅Eupeodes corollae雌成蟲胸足的感器類型、特征及分布，為天敵昆蟲食蚜蠅產卵選擇機制奠定形態學基礎。

【方法】利用掃描電鏡技術觀察其足上感器的超微結構。

【結果】大灰優蚜蠅雌成蟲胸足由基節、轉節、腿節、脛節、跗節和前跗節6個部分組成，其上分布5種類型的感器，分別為錐形感器（3種亞型I～III）、毛形感器（長毛形感器2種亞型I～II；短毛形感器2種亞型I～II）、刺形感器（2種亞型I～II）、Bhm氏鬃毛和微毛感器。錐形感器僅分布于足跗節，其中錐形感器I亞型頂端具孔，在化學感受過程中發揮重要的作用；毛形感器和刺形感器在雌成蟲胸足腿節、脛節和跗節均有分布，這2種類型感器的毛干表面有縱脊，無壁孔，基部具可活動的臼狀窩，是典型的機械感器；Bhm 氏鬃毛和微毛感器數量較多，散布在各類感器之間。

【結論】在大灰優蚜蠅雌成蟲胸足上鑒定了5種類型的感器，足跗節上的感器類型和數量最多，是足上重要的化學感受區域。

關鍵詞：大灰優蚜蠅；足跗節；錐形感器；超微結構；化學感受；機械感受

中圖分類號：Q964；S43 文獻標志碼：A 文章編號：1001-4330（2024）04-0937-08

0 引 言

【研究意義】昆蟲形成復雜且靈敏的化學感受系統，對于昆蟲各項生命活動至關重要［1-4］。昆蟲的化學感受系統離不開化學器官的參與［5，6］，其中胸足可以直接接觸到寄主植物，是昆蟲感知外界環境中化學線索的重要器官，具有嗅覺、味覺與機械感受等功能，在寄主定位、產卵場所選擇和躲避天敵等生命活動中起到關鍵的作用［7］。當環境中的化學線索激活外周神經系統中相關化學感受蛋白后，將化學信號轉換成電信號，傳導到中樞神經系統［8，9］。在中樞神經系統的水平上，這些信號被整合與加工，影響昆蟲行為選擇［10-12］。研究昆蟲足上感器的類型，對了解其行為機制有重要意義。【前人研究進展】根據感器的大小、形狀和結構等特征，可以將昆蟲感器分為多種類型。主要分為毛形感器（Sensilla trichodea， ST）、錐形感器（Sensilla basiconica， SB）、腔錐形感器（Sensilla coeloconica， SCo）、刺形感器（Sensilla chaetica， SC）、棒狀感器（Sensilla clavate， SCl）、栓錐形感器（Sensilla styloconica， SSt）、板形感器（Sensilla placodea， SP）、耳形感器（Sensilla auricillica， SAu）、Bhm氏鬃毛（Bhm bristles， BB）、微毛（Microtrichiae， Mt）、感覺窩（Sensory pit）、感覺囊（Sensory sacculus）等［13-17］。足上的感器常集中分布在足跗節上，是昆蟲足感受外界環境最重要的區域，主要感知來自植物的次生代謝產物、產卵基質表面物質以及微生物代謝產生的化合物，如蔗糖、奎寧、洛貝寧、肌醇和煙堿等［18-22］。鱗翅目昆蟲棉鈴蟲Helicoverpa armigera和煙青蟲Helicoverpa assulta成蟲足跗節上存在兩種味覺感受器，能夠感受糖類、肌醇和氨基酸，在取食花蜜和選擇合適的產卵選擇時具有關鍵作用［23，24］。此外，模式昆蟲黑腹果蠅Drosophila melanogaster的前足跗節上的兩個味覺感器能夠識別苦味物質，幫助果蠅避免在不利介質上產卵［25］。【本研究切入點】大灰優蚜蠅屬于雙翅目Diptera，蚜蠅科Syrphinae，優蚜蠅屬Eupeodes，是農田生態系統中一種非常重要且具有雙重服務功能的有益昆蟲［26，27］，關于大灰優蚜蠅感器的研究僅在觸角上有報道，發現了10種不同類型的感器，包括Bhm 氏鬃毛、刺形感器、微毛感器、毛形感器、錐形感器、棒狀感器、腔錐形感器、栓錐形感器、板形感器和感覺窩，并證明觸角中錐形感器神經元參與了對寄主植物揮發物的遠距離識別［28，29］。此外，野食蚜蠅Syrphus torvus、虛構食蚜蠅Syrphus opinator等食蚜蠅觸角上的感器類型和分布均有一定研究［30］。在近距離接觸植物或獵物時，大灰優蚜蠅雌蟲胸足跗節可以直接接觸到產卵位點，食蚜蠅的足在產卵過程中發揮著重要的作用。目前對食蚜蠅足跗節上分布的感器及其類型尚不明確。需要分析大灰優蚜蠅Eupeodes corollae雌成蟲胸足的感器類型、特征及分布。【擬解決的關鍵問題】利用掃描電鏡觀察大灰優蚜蠅雌成蟲胸足各節及其上感器的超微結構，研究這些部位感器的類型、特征及分布，并分析在產卵選擇過程中的作用，為深入探究大灰優蚜蠅產卵選擇機制提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材 料

大灰優蚜蠅成蟲采集于中國農業科學院植物保護研究所廊坊基地灌漿期小麥地，在實驗室內飼養。飼養條件為溫度（25±1）℃，相對濕度（60%±5%），光周期14 L∶10 D。幼蟲用豌豆蚜Acyrthosiphon pisum飼養，成蟲羽化后將雌、雄蟲分開，以10%蜂蜜水和油菜花粉飼養。蚜蟲用土培蠶豆苗飼養，飼養條件為溫度（20±2）℃，相對濕度（70%±5%），光周期16 L∶8 D。選取大灰優蚜蠅羽化后2～3 d雌成蟲足進行掃描電鏡觀察。

1.2 方 法

1.2.1 樣品制備與電鏡觀察

選擇發育良好的羽化2～3 d的大灰優蚜蠅雌成蟲，用精細解剖剪剪下其前、中、后足以及前足跗節，在70%乙醇溶液中超聲清洗5 min，以除去表面粘附的雜質。樣品分別在80%、90%和100%的梯度乙醇中脫水5 min。在CO2臨界點干燥儀（LEICA EM CPD030， 德國）中干燥后，用導電膠帶將樣品固定到樣品臺上，用離子濺射儀（HITACHI MC 1000， 日本）噴金粉。采用掃描電子顯微鏡（HITACHI SU8010， 日本）對大灰優蚜蠅足跗節不同部位進行了顯微觀察，電鏡工作電壓為12 kV。

1.2.2 感器的鑒定與命名

感器超微結構的鑒定和命名主要參照雙翅目昆蟲的鑒定和命名的方法［14，31-32］。

2 結果與分析

2.1 足的一般特征

研究表明，大灰優蚜蠅雌成蟲胸足分為前足、中足和后足，每種胸足由基節、轉節、腿節、脛節、跗節和前跗節6個部分組成。腿節、脛節和跗節的長度相近。其中，腿節較發達，基部膨大，表面稀疏分布毛狀感覺毛簇；脛節次之，內側端部有排列整齊的刺狀感覺毛簇；跗節有5個亞節，分節明顯，第1節最長，依次遞減，跗節上分布大量的感覺毛；前跗節較短，具2個弧形爪，爪呈錐形，向內彎曲，且爪尖有鈍化趨勢，表面有縱紋，爪間有爪墊，無附齒。圖1

2.2 足的感器類型及分布

研究表明，大灰優蚜蠅雌成蟲胸足感器共5種類型，分別為毛形感器（ST）、錐形感器（SB）、刺形感器（SC）、微毛感器（Mt）和Bhm 氏鬃毛（BB）。其中，腿節以毛形感器和Bhm 氏鬃毛為主，毛形感器的數量較少，Bhm氏鬃毛散布在各個毛形感器周圍；脛節以刺形感器和Bhm 氏鬃毛為主，刺形感器主要分布在脛節的兩側，Bhm氏鬃毛在脛節上分布廣泛；5種類型的感器在跗節均有分布，是足上感器類型最多的區域；前跗節上并沒有觀察到這5類感器，但分布大量的剛毛。

2.2.1 腿節和脛節的感器類型

研究表明，腿節上稀疏的分布著毛形感器（ST），可根據長短分為長毛形感器 I型（LST I）和短毛形感器 I型（SST I）2種亞型。毛形感器的毛干從基部向端部逐漸變細，靠近端部明顯彎曲，呈毛發狀，表面有縱脊，基部著生于一個小的表皮窩內。在毛形感器的周圍散布Bhm 氏鬃毛（BB），數量較多，這類感器外形似短刺，表面光滑，無氣孔和縱向刻紋，基部無臼狀窩，毛干與觸角表面呈銳角。圖2

脛節上的刺形感器（SC），毛干剛直如刺，表面著生縱向排列的刻紋，無壁孔，感器基部陷入由足表皮向上隆起形成的臼狀窩內。Bhm 氏鬃毛（BB）的形態與腿節無明顯差異。圖2

2.2.2 足跗節感器類型

研究表明，足跗節是足上感器類型和數量最多的區域，也是足上最重要的化學感受區域。刺形感器主要分布在足跗節的側面和背面。根據感器的外部形態，可分為長刺形感器（LSC）和短刺形感器（SSC）2種亞型。LSC主要分布在各跗分節的背面前側和兩側區域，SSC分布于各跗分節背面的中間區域。足跗節的刺形感器形態與脛節上的刺形感器無差異。Bhm 氏鬃毛在足跗節的各跗分節表面均有分布，數量較多，其形態與足上其他區域無差異，毛干剛直如刺。微毛感器（Mt）分布于整個前足，散布于各種類型的感器之間。這類感器細長、略彎曲、外似毛發狀，表面有明顯的縱向刻紋，從基部延伸到端部。感器基部無明顯的臼狀窩。

足跗節的毛形感器（ST）同樣分為長毛形感器 II型（LST II）和短毛形感器 II型（SST II）2種亞型，主要分布于大灰優蚜蠅的足跗節腹面，在第五跗分節腹面前側有兩對明顯的LST II和SST II，與腿節的毛形感器相比，足跗節上毛形感器的毛干寬度較寬，靠近端部彎曲程度較小。

足的錐形感器僅在跗節分布，根據感器的外部形態特征，可將錐形感器分為3種亞型（SB I～ SB III）。錐形感器 I型呈指狀，具鈍尖，頂部有小孔，感器表面具縱紋。錐形感器 II型呈短錐形，具縱紋，頂部無孔，毛干從基部到端部逐漸變細，靠近端部略彎曲。錐形感器 III型毛干寬度相對較細，具縱紋，靠近端部明顯彎曲。圖3

注：A. 位于跗節背面的短刺形感器short sensilla chaetica（SSC）和長刺形感器long sensilla chaetica（LSC）；B. 位于跗節兩側的短刺形感器（SSC）和長刺形感器（LSC）；C. 位于跗節的短刺形感器（SSC）和Bhm 氏鬃毛（BB）；D. 微毛感器（Mt）；E. 位于跗節腹面的長毛形感器 Ⅱ型long sensilla trichodea Ⅱ（LST Ⅱ）和短毛形感器 Ⅱ型short sensilla trichodea Ⅱ（SST Ⅱ）；F. 跗節腹面的錐形感器（SB）SB I，SB II和SB III亞型；G. 錐形感器 I型（SB I）；H. 錐形感器 II型（SB II）；I. 錐形感器 III型（SB III）

2.2.3 前跗節的感器類型

研究表明，前跗節由一對爪墊組成，呈橢圓狀。背面末端有一對弧形爪，爪的尖端逐漸變細，最終形成鈍狀，爪的基部分布少量的剛毛。前跗節爪墊上緊密排列著大量的柔軟剛毛，其末端向外彎曲，形成匙形尖端。前跗節上未觀察到感器存在。圖4

3 討 論

3.1

相比大灰優蚜蠅觸角感器［28］，胸足感器的類型較少，未發現腔錐形感器、棒狀感器、栓錐形感器、板形感器和感覺窩等感器類型，而是以毛形感器和錐形感器為主，大灰優蚜蠅足中主要以這兩種感器中表達的神經元參與對產卵基質的識別。

青鳳蝶Graphium sarpedon足跗節上頂端帶孔的錐形感器中表達的神經元能夠識別寄主植物揮發物［33］。此外，家蠶Bombyx mori雌蟲足跗節毛形感器具孔，電生理結果顯示桑葉提取物能夠激活該感器中的神經元；雌蟲的感器數量明顯多于雄蟲，毛形感器在家蠶雌成蟲識別產卵位點的過程中發揮了關鍵作用［34］。研究發現大灰優蚜蠅足跗節的錐形感器呈指狀，具鈍尖，其中SB I亞型的頂部有小孔，其超微結構特征與上述昆蟲足跗節上的感器相似，推測這一類具孔的錐形感器可能在大灰優蚜蠅雌蟲產卵選擇過程中具有重要的功能。此外，足上的錐形感器可能還參與對溫度的感受。例如，黑腹果蠅中的一些錐形感器中的神經元可以感知環境中溫度的變化，幫助果蠅尋找適宜的生存環境［35］。

3.2

Bhm氏鬃毛可控制昆蟲的飛行速度，并能夠感受外界重力變化，在昆蟲降落時起到緩沖作用［36］。研究結果顯示，大灰優蚜蠅足上分布著大量的Bhm氏鬃毛，可能同樣具有機械感受的功能。刺形感器的基部具明顯的臼狀窩，表明該類感器可以活動，具有感受機械振動的功能，從而參與調節昆蟲對產卵適宜場所的選擇［37］。藝神袖蝶Heliconius erato的長刺形感器是典型的機械感受器，主要用于調整最佳的產卵角度［38］。在雙翅目的埃及伊蚊Aedes aegypti中，足上的刺形感器能夠探測產卵地點的理化性質，從而有助于選擇合適的產卵位點［39］。大灰優蚜蠅胸足各跗分節的前側和兩側均分布著刺形感器，具有典型的機械感器特征，可能參與感受胸足的相對運動和位置。此外，研究發現大灰優蚜蠅雌蟲胸足各跗節前側分布的刺形感器長度遠超過其他感器，該感器類型在與產卵基質接觸時最先發揮作用，從而調控產卵決策。研究發現表面無孔的毛形感器同樣具有機械感受功能。例如，雙翅目家蠅Musca domestica足跗節上表面無孔的毛形感器能夠感受產卵環境中的機械刺激，在雌蟲尋找適合產卵位點時能夠提供重要信息［40］。基于此，大灰優蚜蠅跗足上的毛形感器可能也具有類似的功能。足上的微毛在昆蟲清潔觸角和產卵器的過程中起到關鍵作用［41］，與大灰優蚜蠅雌蟲梳理行為相類似，食蚜蠅足上的微毛感器參與了該過程。

3.3

由于果蠅與食蚜蠅同屬于雙翅目昆蟲，因此果蠅的研究結果對探究大灰優蚜蠅足感器功能和產卵選擇機制具有一定的指導和借鑒作用。對果蠅的研究顯示，果蠅足上的感器根據功能類型劃分為味覺感器和機械感器［42］。味覺感器包括刺形感器、栓錐形感器和腔錐形感器等，典型的特征是感器的末端有孔，該類型感器內通常具有4個味覺感受神經元和1個機械感受神經元［43］。研究發現黑腹果蠅足跗節上味覺感受神經元中表達的DmelIR76b和DmelIR25a能夠識別產卵基質中的檸檬酸、乙酸和辛酸等多種酸類物質，進而調控果蠅的產卵行為［44］。果蠅足跗節第四和第五跗分節中味覺感受神經元表達的DmelGR32a能夠識別幼蟲信息素（Z）-9-十八烯酸乙酯，從而介導果蠅的產卵偏好［45］。另外，果蠅足上的機械感器包括刺形感器和毛形感器等，其形態特征為基部具可活動的臼狀窩［42］。研究發現足跗節第三和第四跗分節機械感器內神經元表達的Nanchung、Inactive和DmelPiezo參與果蠅對產卵介質硬度的探測，以幫助果蠅選擇合適的產卵位點［46］。根據模式昆蟲果蠅的研究思路，后續仍需利用透射電鏡進一步觀察大灰優蚜蠅足上感器內部的超微結構，結合單感器記錄技術以明確足感器內神經元的數量和功能。同時，利用轉錄組測序技術鑒定足跗節上表達的化學感受基因。

4 結 論

大灰優蚜蠅雌蟲足上共鑒定到了5種類型的感器，分別為毛形感器（2種亞型I～II）、錐形感器（3種亞型I～III）、刺形感器（2種亞型I～II）、微毛感器和Bhm 氏鬃毛。這些類型感器在足跗節上均有分布，胸足的跗節是大灰優蚜蠅主要的化學感受區域。其中錐形感器I亞型頂端具孔，在化學感受過程中發揮重要的作用。

參考文獻（References）

［1］Haverkamp A， Hansson B S， Knaden M. Combinatorial codes and labeled lines： how insects use olfactory cues to find and judge food， mates， and oviposition sites in complex environments［J］. Frontiers in Physiology， 2018， 9： 49.

［2］ Renou M， Anton S. Insect olfactory communication in a complex and changing world［J］. Current Opinion in Insect Science， 2020， 42： 1-7.

［3］ Montell C. Drosophila sensory receptors-a set of molecular Swiss Army Knives［J］. Genetics， 2021， 217（1）： 1-34.

［4］ Sokolinskaya E L， Kolesov D V， Lukyanov K A， et al. Molecular principles of insect chemoreception［J］. Acta Naturae， 2020， 12（3）： 81-91.

［5］ Auer T O， Khallaf M A， Silbering A F， et al. Olfactory receptor and circuit evolution promote host specialization［J］. Nature， 2020， 579（7799）： 402-408.

［6］ Amin H， Lin A C. Neuronal mechanisms underlying innate and learned olfactory processing in Drosophila［J］. Current Opinion in Insect Science， 2019， 36： 9-17.

［7］ Anholt R R H. Chemosensation and evolution of Drosophila host plant selection［J］. Science， 2020， 23（1）： 100799.

［8］ Pannunzi M， Nowotny T. Odor stimuli： not just chemical identity［J］. Frontiers in Physiology， 2019， 10： 1428.

［9］ Anton S， Rssler W. Plasticity and modulation of olfactory circuits in insects［J］. Cell and Tissue Research， 2021， 383（1）： 149-164.

［10］ Chin S G， Maguire S E， Huoviala P， et al. Olfactory neurons and brain centers directing oviposition decisions in Drosophila［J］. Cell Reports， 2018， 24（6）： 1667-1678.

［11］ Patel M， Rangan A. Olfactory encoding within the insect antennal lobe： the emergence and role of higher order temporal correlations in the dynamics of antennal lobe spiking activity［J］. Journal of Theoretical Biology， 2021， 522： 110700.

［12］ Schultzhaus J N， Saleem S， Iftikhar H， et al. The role of the Drosophila lateral horn in olfactory information processing and behavioral response［J］. Journal of Insect Physiology， 2017， 98： 29-37.

［13］ Gao H H， Lai S G， Zhai Y F， et al. Comparison of the antennal sensilla and compound eye sensilla in four Drosophila （Diptera： Drosophilidae） species［J］. Florida Entomologist， 2020， 102（4）： 747.

［14］ Hore G， Maity A， Naskar A， et al. Scanning electron microscopic studies on antenna of Hemipyrellia ligurriens （Wiedemann， 1830） （Diptera： Calliphoridae）—a blow fly species of forensic importance［J］. Acta Tropica， 2017， 172： 20-28.

［15］ Jia H R， Sun Y F， Luo S P， et al. Characterization of antennal chemosensilla and associated odorant binding as well as chemosensory proteins in the Eupeodes corollae （Diptera： Syrphidae）［J］. Journal of Insect Physiology， 2019， 113： 49-58.

［16］ Liu F， Wang Q， Xu P， et al. A dual-target molecular mechanism of pyrethrum repellency against mosquitoes［J］. Nature Communications， 2021， 12（1）： 2553.

［17］ Smallegange R C， Kelling F J， Den Otter C J. Types and numbers of sensilla on antennae and maxillary palps of small and large houseflies， Musca domestica （Diptera， Muscidae）［J］. Microscopy Research and Technique， 2008， 71（12）： 880-886.

［18］ Jiao Y C， Moon S J， Wang X Y， et al. Gr64f is required in combination with other gustatory receptors for sugar detection in Drosophila［J］. Current Biology： CB， 2008， 18（22）： 1797-1801.

［19］ Lee Y， Kim S H， Montell C. Avoiding DEET through insect gustatory receptors［J］. Neuron， 2010， 67（4）： 555-561.

［20］ Miyamoto T， Wright G， Amrein H. Nutrient sensors［J］. Current Biology， 2013， 23（9）： R369-R373.

［21］ Moon S J， Lee Y， Jiao Y C， et al. A Drosophila gustatory receptor essential for aversive taste and inhibiting male-to-male courtship［J］. Current Biology： CB， 2009， 19（19）： 1623-1627.

［22］ Sollai G， Tomassini Barbarossa I， Solari P， et al. Taste discriminating capability to different bitter compounds by the larval styloconic sensilla in the insect herbivore Papilio hospiton （Géné）［J］. Journal of Insect Physiology， 2015， 74： 45-55.

［23］ Zhang Y F， Huang L Q， Ge F， et al. Tarsal taste neurons of Helicoverpa assulta （Guenée） respond to sugars and amino acids， suggesting a role in feeding and oviposition［J］. Journal of Insect Physiology， 2011， 57（10）： 1332-1340.

［24］ Zhang Y F， van Loon J J A， Wang C Z. Tarsal taste neuron activity and proboscis extension reflex in response to sugars and amino acids in Helicoverpa armigera （Hubner）［J］. The Journal of Experimental Biology， 2010， 213（Pt 16）： 2889-2895.

［25］ Ling F， Dahanukar A， Weiss L A， et al. The molecular and cellular basis of taste coding in the legs ofDrosophila［J］. The Journal of Neuroscience， 2014， 34（21）： 7148-7164.

［26］ Klecka J， Hadrava J， Biella P， et al. Flower visitation by hoverflies （Diptera： Syrphidae） in a temperate plant-pollinator network［J］. PeerJ， 2018， 6： e6025.

［27］ Rader R， Bartomeus I， Garibaldi L A， et al. Non-bee insects are important contributors to global crop pollination［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America， 2016， 113（1）： 146-151.

［28］ Dong W Y， Wang B， Wang G R. Morphological and ultrastructural characterization of antennal sensilla and the detection of floral scent volatiles in Eupeodes corollae （Diptera： Syrphidae）［J］. Frontiers in Neuroanatomy， 2021， 15： 791900.

［29］ Wang B， Dong W Y， Li H M， et al. Molecular basis of （E）-β-farnesene-mediated aphid location in the predator Eupeodes corollae［J］. Current Biology， 2022， 32（5）： 951-962.e7.

［30］ Hood Henderson D E， Wellington W G. Antennal sensilla of some aphidophagous Syrphidae （Diptera）： fine structure and electroantennogramme study［J］. Canadian Journal of Zoology， 1982， 60（12）： 3172-3186.

［31］ Bisotto-de-Oliveira R， Redaelli L R， Sant’ana J. Morphometry and distribution of sensilla on the antennae of Anastrepha fraterculus （Wiedemann） （Diptera： Tephritidae）［J］. Neotropical Entomology， 2011， 40（2）： 212-216.

［32］ Pezzi M， Whitmore D， Chicca M， et al. Ultrastructural morphology of the antenna and maxillary palp of Sarcophaga tibialis （Diptera： Sarcophagidae）［J］. Journal of Medical Entomology， 2016， 53（4）： 807-814.

［33］ Dey S， Hooroo R N K， Wankhar D. Scanning electron microscopic studies of the external morphology of sensilla on the legs of a butterfly， Graphium sarpedon （Lepidoptera—Papillionidae）［J］. Micron， 1995， 26（5）： 367-376.

［34］ Takai H， Asaoka K， Ishizuna F， et al. Morphological and electrophysiological differences in tarsal chemosensilla between the wild silkmoth Bombyx mandarina and the domesticated species Bombyx mori［J］. Arthropod Structure amp; Development， 2018， 47（3）： 238-247.

［35］ Ni L N， Bronk P， Chang E C， et al. A gustatory receptor paralogue controls rapid warmth avoidance in Drosophila［J］. Nature， 2013， 500（7464）： 580-584.

［36］ Schneider D. Insect antennae［J］. Annual Review of Entomology， 1964， 9： 103-122.

［37］ Zhang G N， Hu F， Dou W， et al. Morphology and distribution of sensilla on tarsi and ovipositors of six fruit flies （Diptera： Tephritidae）［J］. Annals of the Entomological Society of America， 2012， 105（2）： 319-327.

［38］ Silva D S， Barp E A， Kucharski L C R， et al. Sensing the plant surface prior to feeding and oviposition： differences in external ultrastructure and function among tarsi of Heliconius erato［J］. Neotropical Entomology， 2018， 47（1）： 85-95.

［39］ McIver S， Siemicki R. Fine structure of tarsal sensilla of Aedes aegypti （L.） （Diptera： Culicidae）［J］. Journal of Morphology， 1978， 155（2）： 137-155.

［40］ 王爭艷， 莫建初. 雌家蠅產卵器和足上感受器的形態學研究［J］. 中國媒介生物學及控制雜志， 2010， 21（2）： 115-116， 120.WANG Zhengyan， MO Jianchu. Morphological study of the sensilla on ovipositors and legs of female houseflies［J］. Chinese Journal of Vector Biology and Control， 2010， 21（2）： 115-116， 120.

［41］ Dweck H K M， Gadallah N S. Description of the antennal sensilla of Habrobracon hebetor［J］. BioControl， 2008， 53（6）： 841-856.

［42］ Stocker R F. The organization of the chemosensory system in Drosophila melanogaster： a review［J］. Cell and Tissue Research， 1994， 275（1）： 3-26.

［43］ 楊科， 王琛柱. 昆蟲味覺研究進展及相關原理在害蟲防治中的應用［J］. 應用昆蟲學報， 2023， 60（2）： 486-498.YANG Ke， WANG Chenzhu. Progress in insect gustatory research and the application of related principles to pest control［J］. Chinese Journal of Applied Entomology， 2023， 60（2）： 486-498.

［44］ Chen Y， Amrein H. Ionotropic receptors mediate Drosophila oviposition preference through sour gustatory receptor neurons［J］. Current Biology： CB， 2017， 27（18）： 2741-2750.e4.

［45］ Zhang L W， Sun H W， Grosse-Wilde E， et al. Cross-generation pheromonal communication drives Drosophila oviposition site choice［J］. Current Biology： CB， 2023， 33（10）： 2095-2103.e3.

［46］ Zhang L W， Yu J， Guo X， et al. Parallel mechanosensory pathways direct oviposition decision-making in Drosophila［J］. Current Biology： CB， 2020， 30（16）： 3075-3088.