土壤因子和溫度對甜菜孢囊線蟲侵染和發育的影響及甜菜抗性品種篩選

摘要

甜菜孢囊線蟲Heterodera"schachtii是甜菜生產的毀滅性病原物之一，也是我國重要的檢疫性有害生物。自2015年甜菜孢囊線蟲在我國新疆首次被發現后，該蟲在我國造成了極大危害。本研究通過人工接種的方法研究采自新疆的甜菜孢囊線蟲在不同性質土壤、溫度及pH條件下的侵染和發育過程，同時對24個甜菜主栽品種對甜菜孢囊線蟲的抗性進行了篩選鑒定。結果表明，在甜菜孢囊線蟲侵染和發育過程中，最適的土壤為沙土比例1∶0和6∶1的土壤，最適溫度為25℃，最適pH范圍為5～9，我國24個主栽甜菜品種中，只有‘Cofco1001’對甜菜孢囊線蟲表現出抗性，其他品種對甜菜孢囊線蟲均表現感病或高感。上述研究結果為進一步明確甜菜孢囊線蟲在我國的發生規律并制定科學的防治策略奠定了基礎。

關鍵詞

甜菜孢囊線蟲;"土壤因子;"溫度;"pH;"抗性品種

中圖分類號：

S"435663

文獻標識碼："A

DOI："10.16688/j.zwbh.2024364

Impact"of"soil"factors"and"temperature"on"infection"and"development"of"Heterodera"schachtii"and"screening"of"resistant"sugar"beet"varieties

ZHANG"Menghan1，"KONG"Depeng2，"QIAO"Jingsong1，3，"HU"Xianqi3，"LI"Guangkuo4，

PENG"Deliang1，"PENG"Huan1，4*

（1."State"Key"Laboratory"for"Biology"of"Plant"Diseases"and"Insect"Pests，"Institute"of"Plant"Protection，"Chinese"Academy"

of"Agricultural"Sciences，"Beijing"100193，"China;"2."Agricultural"Technology"Extension"Station"of"Xinjiang"Uygur"

Autonomous"Region，"Urumqi"830000，"China;"3."State"Key"Laboratory"for"Conservation"and"Utilization"of"Bio

Resources，"College"of"Plant"Protection，"Yunnan"Agricultural"University，"Kunming"650201，"China;"4."Key"Laboratory"

of"Integrated"Pest"Management"on"Crop"in"Northwesternnbsp;Oasis，"Ministry"of"Agriculture"and"Rural"Affairs，"Institute"of"

Plant"Protection，"Xinjiang"Academy"of"Agricultural"Sciences，"Urumqi"830091，"China）

Abstract

Sugar"beet"cyst"nematode"（BCN），"Heterodera"schachtii"is"one"of"the"most"devastating"pathogens"in"sugar"beet"production"worldwide"and"also"an"important"quarantine"pathogen"in"China."In"2015，"this"dangerous"nematode"disease"was"first"discovered"in"Xinjiang，"China，"and"caused"great"harm"in"China."In"this"study，"the"infection"and"development"process"of"H.schachtii"under"different"soil"properties，"temperature，"and"pH"conditions"were"determined."The"resistance"of"24"sugar"beet"varieties"to"H.schachtii"were"screened"and"identified"by"artificial"inoculation."The"results"showed"that"during"the"infection"and"development"of"H.schachtii，"the"optimum"sand"to"soil"ratio"was"1∶0"and"6∶1，"the"optimum"temperature"was"25°C，"and"the"optimum"pH"value"was"five"to"nine."The"main"beet"varieties"in"China"showed"sensitivity"to"H.schachtii，"and"only"one"beet"variety"‘Cofco1001’"showed"resistance"to"H.schachtii."These"results"laid"a"foundation"for"further"clarifying"the"occurrence"regularity"of"H.schachtii"in"China"and"formulating"scientific"prevention"and"control"strategies.

Key"words

Heterodera"schachtii;"soil"factor;"temperature;"pH"value;"resistant"variety

甜菜孢囊線蟲Heterodera"schachtii是甜菜生產中的毀滅性病原物之一，發生嚴重時可導致甜菜減產50%［1］。該線蟲最早在德國被發現，目前已在全球50多個國家發生［23］。歐洲每年由該線蟲造成的經濟損失超過9"000萬歐元［4］。在美國，甜菜孢囊線蟲已成為猶他州等山間地區甜菜生產的主要限制因素［5］。在亞洲，甜菜孢囊線蟲在韓國、日本、哈薩克斯坦、俄羅斯和伊朗等國均有發生［69］，在伊朗造成的產量損失可達70%［9］。2015年，我國首次在新疆伊犁發現了甜菜孢囊線蟲，該線蟲導致當地甜菜在苗期大面積死苗斷壟［10］。甜菜孢囊線蟲一年可完成6個世代，目前國內148個主要甜菜品種均為高感品種［11］。

溫度、濕度和土壤質地等環境條件是影響植物寄生線蟲侵染和發育的重要因素［12］。現有研究結果表明，甜菜孢囊線蟲在有機壤土和沙質土壤中危害嚴重，尤其當線蟲嚴重侵染和干旱同時發生時，甜菜生產遭受的產量損失可達到60%［13］。Hbirkou等［14］研究發現，甜菜孢囊線蟲在沙質土壤中形成的孢囊數量最高。此外，土壤溫度也會影響線蟲種群活動，Cooke等［12］發現，在美國加利福尼亞州采集的甜菜孢囊線蟲孵化的最適溫度為20℃，18～28℃適合線蟲的發育，2齡幼蟲在15℃的土壤中表現得最為活躍，但土壤溫度超過32℃會明顯抑制線蟲的活動。

種植抗線蟲品種是防治甜菜孢囊線蟲最有效的方法之一。目前已經培育出眾多抗（耐）甜菜孢囊線蟲的甜菜品種［15］。例如，在歐洲，抗性品種‘BTS’‘SVH’‘STR’等在受到甜菜孢囊線蟲侵染的情況下仍能保持生長并維持高產［16］，抗性品種‘SYN’則可以有效抑制線蟲的繁殖［17］。Jaskulska等［18］發現，在波蘭種植抗性品種‘Perruche’能夠顯著降低甜菜孢囊線蟲造成的產量損失。我國大部分甜菜品種對甜菜孢囊線蟲高感，因此在抗性品種缺失的情況下，甜菜孢囊線蟲應急防控體系主要以輪作+藥劑防治+跟蹤調查相結合［11］。

甜菜孢囊線蟲在溫帶地區具有廣泛的適應性，短時間內能夠造成嚴重的經濟和產量損失。其在我國繁殖速度快，田間寄主豐富，主栽品種大多高感，因此了解甜菜孢囊線蟲在我國的生物學特性以及篩選出對甜菜孢囊線蟲具有抗性的品種，對有效防控甜菜孢囊線蟲的危害至關重要。本研究通過室內人工接種，初步明確了不同沙土比例、溫度和土壤酸堿度等對甜菜孢囊線蟲孵化、發育和繁殖的影響，同時測定了我國主要栽培甜菜品種的抗性水平。上述研究成果將為明確甜菜孢囊線蟲的暴發成災機制及制定有效的防控策略提供重要的理論基礎。

1"材料與方法

1.1"供試線蟲培養和接種

甜菜孢囊線蟲采自新疆維吾爾自治區新源縣，用漂浮法［19］分離孢囊。人工挑取完整、飽滿的孢囊，置于3"mmol/L的氯化鋅（ZnCl2）溶液中，于25℃孵化出甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲（J2）。將甜菜品種‘SD21816’（全國農業技術推廣服務中心提供）播種在裝有沙質土壤（沙∶土=7∶3）的花盆中，在25℃，L∥D=16"h∥8"h的隔離溫室中培養，2周后用膠頭滴管吸取J2溶液（500條），接種在每株甜菜苗根部。接種后40"d，分離根系上的白雌蟲和土壤中的孢囊，用于下一步試驗。

1.2"沙土比例對甜菜孢囊線蟲侵染和發育的影響

設置7個不同沙土比例，河沙和泥土的比例分別為：0∶1，1∶6，1∶3，1∶1，3∶1，6∶1，1∶0。將甜菜‘SD21816’和油菜‘徽油808’種子分別點播在裝有不同比例沙土的花盆中，在25℃，L∥D=16"h∥8"h的溫室中培養，出苗2周后，向每株甜菜或油菜根系中接種甜菜孢囊線蟲J2"500條，每處理設置10個重復，生物學重復3次。每5"d取樣1次，每處理取5株，直到線蟲發育成白雌蟲，在土壤中能分離到孢囊。收集每個處理的根部樣品用清水仔細清洗后，用酸性品紅溶液對根組織內的線蟲進行染色［20］。在體視顯微鏡（Olympus，"SZ61）下統計根內線蟲的數量并觀察其發育情況。接種后30"d，采用漂浮法從根部和土壤中分離白雌蟲和孢囊［19］，并在體視顯微鏡下計數。使用SPSS軟件對統計數據進行方差分析，并使用LSD方法進行顯著性檢驗。

1.3"土壤酸堿度對甜菜孢囊線蟲侵染和發育的影響

參考班潔靜等的方法并進行了改動［21］。采用5"mol/L氫氧化鈉溶液和5"mol/L鹽酸溶液將無菌水的pH分別調整為3、5、7、9和11，并用不同pH的無菌水溶液作為日常培養用水，確保試驗土壤始終保持相對穩定的酸堿度。將甜菜品種‘SD21816’種子點播在裝有沙土（沙∶土=7∶3）的花盆中，在25℃，L∥D=16"h∥8"h的溫室中培養，澆灌不同pH的無菌水溶液。出苗2周后，每株甜菜根部接種500條甜菜孢囊線蟲J2，每處理設置10個重復，生物學重復3次。線蟲收集、染色和數據分析方法如12所述。

1.4"溫度對甜菜孢囊線蟲孵化、侵染及發育的影響

向24孔板的每個孔中放入1個飽滿的孢囊，加入1"mL"3"mmol/L"ZnCl2溶液或無菌水，然后分別置于15、25℃和35℃的黑暗條件下，連續7"d在體視顯微鏡下觀察統計不同溫度下甜菜孢囊線蟲J2的孵化情況，每處理設置3次重復，每重復放置10個孢囊。

將甜菜品種‘SD21816’種子播種在裝有6∶1沙土基質的塑料花盆中，置于25℃，L∥D=16"h∥8"h的溫室中培養。出苗2周后，在每株甜菜根部接種500條甜菜孢囊線蟲J2，接種后分別移入15、25、35℃，L∥D=16"h∥8"h的培養箱中繼續培養，每處理設置10個重復，"3次生物學重復。線蟲收集、染色和數據分析方法如12所述，觀察統計不同溫度下甜菜孢囊線蟲的侵染發育情況。"

1.5"甜菜抗性品種篩選

收集24個國內主栽的甜菜品種（表1），分別點播在裝有沙土（沙∶土="6∶1）的花盆中，在25℃，L∥D=16h∥8"h的溫室中培養，線蟲接種、線蟲染色和孢囊分離具體操作方法參考12。參考大豆抗孢囊線蟲鑒定標準［22］，抗性鑒定以孢囊指數作為指標，免疫（I）：單株0個孢囊;高抗（HR）：01～50個孢囊;抗病（R）：51～10個孢囊;感病（S）：101～30個孢囊;高感（HS）：大于30個孢囊。

2"結果與分析

2.1"不同沙土比例下甜菜孢囊線蟲的侵染、發育情況

接種甜菜孢囊線蟲J2后5"d，在比例為0∶1，1∶6，1∶3，1∶1，3∶1，6∶1，1∶0"的沙土中種植的甜菜根組織里均能觀察到J2，單株根系中J2數量分別為88、119、134、169、182、304條和325條，其中沙土比例為"0∶1時J2數量最少，而沙土比例為1∶0和6∶1時J2數量最多（圖1a）。接種后30"d，7個不同比例沙土的處理中白雌蟲和孢囊總數量分別為58、58、78、72、85、110個/株和100個/株（圖1b）。比例為0∶1和1∶6時，白雌蟲和孢囊數量最少;比例為1∶0"和6∶1時，白雌蟲和孢囊數量最多。

油菜根部接種甜菜孢囊線蟲J2后5"d，在7個不同比例沙土處理中均觀測到甜菜孢囊線蟲J2成功侵染油菜根系，單株根系中J2數量分別為113、138、154、156、196、202條和219條（圖1c）。接種后30"d，在7個不同比例沙土處理中均檢測到白雌蟲和孢囊，隨著沙土比例增大，白雌蟲和孢囊的數量也隨之增加，分別為35、44、49、47、59、68個/株和80個/株，其中純沙條件下形成的白雌蟲和孢囊數目最高，達到80個/株，而在純土的條件下，形成的白雌蟲和孢囊數目最低，為35個/株（圖1d）。

2.2"不同土壤酸堿度下甜菜孢囊線蟲的侵染、發育情況

在土壤pH分別為3，5，7，9和11的條件下，接種后5"d均觀測到甜菜孢囊線蟲J2成功侵染甜菜根系，其中pH分別為5，7和9時，單株根系中的J2數量分別為116、119條和109條，3個處理間無顯著差異（Pgt;005），而pH分別為3和11時，單株根系中的J2數量明顯少于其他3個pH的處理（圖2a）。接種后10"d，pH為5、7和9的處理中出現了白雌蟲（圖2b），而pH為3和11的處理中線蟲發育受到抑制，直到接種后20"d才出現白雌蟲，發育明顯遲緩（圖2d）。接種后30"d，土壤pH為7的條件下，形成的白雌蟲和孢囊總數最多，土壤pH為5和9時，形成的白雌蟲和孢囊數次之，土壤pH為3和11時，形成的白雌蟲和孢囊總數最少（圖2f）。

2.3"溫度對甜菜孢囊線蟲孵化的影響

在15、25℃和35℃的黑暗環境下，分別用3"mmol/L"ZnCl2溶液和無菌水進行甜菜孢囊線蟲的孵化試驗。結果表明，在相同溫度下，甜菜孢囊線蟲在水和ZnCl2溶液中的孵化趨勢基本一致。在15℃的條件下，3"mmol/L"ZnCl2溶液和水中的甜菜孢囊線

蟲在第6天達到孵化高峰，10個孢囊分別孵化出43

條和48條J2線蟲（圖3a），7"d分別累計孵化出113條和122條J2線蟲。25℃時，在3"mmol/L"ZnCl2溶液和無菌水中，J2幼蟲在第2天達到高峰，分別孵化出738條和648條（圖3b），7"d分別累計孵化出2"248條和"1"630"條J2幼蟲。在35℃時2個處理在第1天就出現了孵化高峰，分別孵化出53條和27條線蟲（圖3c），

7"d分別累計孵化出165條和78條線蟲。雙因素方差分析結果表明，溫度對甜菜孢囊線蟲的孵化有顯著影響（F2，2=36180，Plt;001），而水和ZnCl2對2齡幼蟲的孵化無顯著差異（F1，2=2637，Pgt;005）。

2.4"溫度對甜菜孢囊線蟲侵染和發育的影響

在供試的3個溫度（15、25、35℃）下，甜菜孢囊線蟲均能侵染甜菜根系并發育成成蟲，完成生活史。接種后5"d，3個溫度條件下，單株根系中J2數量分別為38、127條和92條（圖4a），其中，25℃下單株根系中J2數量最高，其次為35℃，15℃時最低。接種后30"d，15、25℃和35℃條件下甜菜孢囊線蟲形成孢囊的數量分別為4、29、12個（圖4f）。說明25℃下甜菜孢囊線蟲的侵染和繁殖能力最高。發育進度檢測結果表明，不同溫度下甜菜孢囊線蟲的發育進程存在差異，15℃下發育最慢，接種后15"d出現3齡幼蟲（圖4c），接種后25"d發育成成熟孢囊（圖4e）;25℃時，接種后5"d出現3齡幼蟲（圖4a），接種后15"d出現成熟孢囊（圖4c）;35℃時，接種后5"d出現3齡幼蟲（圖4a），接種后10"d出現成熟孢囊（圖4b）。結果表明，在一定溫度范圍內，溫度越高，線蟲發育進程越快。

2.5"甜菜抗性品種篩選

對24個甜菜主栽品種對甜菜孢囊線蟲的抗性進行篩選鑒定，結果如表1所示：甜菜品種‘Cofco1001’平均單株孢囊數量為973個，依據單株平均孢囊數量51～10個為抗病品種（R）的抗性分級標準，將其判定為抗病品種，其余23個甜菜品種均對甜菜孢囊線蟲表現為感病或高感。

3"結論與討論

甜菜孢囊線蟲是一種嚴重威脅甜菜生長的重要植物病原線蟲，同時也是我國重要的檢疫性有害生物。該線蟲寄主范圍廣泛，可侵染200多種寄主植物［23］，包括甜菜等莧科植物，白菜和油菜等十字花科植物［24］及番茄等茄科植物［25］。此外，甜菜孢囊線蟲還能與其他植物病原物，如立枯絲核菌Rhizoctonia"solani等共同侵染寄主根系，造成更嚴重的損失［26］。自2015年在新疆發現甜菜孢囊線蟲后，研究者對甜菜孢囊線蟲進行了風險分析和應急技術研究，明確了新疆甜菜孢囊線蟲的發生、分布、危害和傳播方式，并構建出SCAR特異性引物用于田間土壤樣品的檢測［27］。開展甜菜孢囊線蟲生物學特性研究和抗性品種篩選，將為我國甜菜孢囊線蟲的防控提供新的理論和技術支持。

現有研究發現，幾乎在所有土壤類型中都能發現植物寄生線蟲，但大多數植物寄生線蟲在孔隙較大的粗粒土壤中造成的損失更為嚴重［28］。沙質土壤，尤其是含沙量超過60%的土壤，通常肥力較低，孔隙較大，通氣性較好，為線蟲的運動提供了有利條件［29］。本研究結果表明，甜菜孢囊線蟲可以在7種沙土比例（0∶1，1∶6，1∶3，1∶1，3∶1，6∶1，1∶0）的土壤中侵染寄主并發育成雌蟲，形成孢囊，但孢囊數量與沙土比例直接相關，在純沙（沙土比例1∶0）和沙土比例6∶1的土壤中形成的孢囊數量最多，該結果與之前的報道基本一致。Wallace［30］發現，甜菜孢囊線蟲在細沙土中的種群密度最高。此外研究發現，沙壤土也有利于其他植物寄生線蟲的侵染和發育。如Todd等［31］發現，沙壤土中大豆孢囊線蟲Heterodera"glycines的種群密度明顯高于其他土壤類型。Leiva等［32］發現，土壤中短體線蟲Pratylenchus"spp.的豐度與含沙量呈正相關。根結線蟲在純沙土中表現出更高的運動能力和侵染水平［33］。此外，在保水能力有限的沙質土壤中，植物生長會受到不利影響，這導致甜菜根系更深、更廣，從而為線蟲提供了更多的取食場所［3435］。上述研究結果表明，沙土有利于甜菜孢囊線蟲的侵染和發育。新疆甜菜種植區的土壤類型以沙壤土為主［36］，為甜菜孢囊線蟲的暴發提供了良好的土壤條件。

線蟲能夠在pH范圍較廣的環境中生存。在酸性環境中，大豆孢囊線蟲J2在pH"50～55之間積累［37］，根結線蟲在pH"45～55之間積累［38］，墨西哥盧茲洞穴中發現的線蟲可在pH"0～3的環境中生存［39］。在堿性環境中，秀麗隱桿線蟲"Caenorhabditis"elegans可被pH"10的環境所吸引［40］，大豆孢囊線蟲在pH"84～88和pH"95～10的范圍內積累［37］。本研究發現，pH為3和11時，甜菜孢囊線蟲的侵染率低，而pH在5"～"9時侵染率高。甜菜孢囊線蟲在pH"3"～"11的條件下，均能夠發育形成孢囊，完成生活史，表明甜菜孢囊線蟲具有適應不同酸堿環境的能力。與pH"5～"9的土壤環境相比，甜菜孢囊線蟲在pH"3和pH"11土壤中的發育明顯遲緩，發育成雌蟲延遲10"d。上述結果表明，過酸或過堿的土壤條件均不利于甜菜孢囊線蟲的侵染和發育。這種不利影響是由多種因素造成的。我們發現在pH"3和pH"11的土壤中甜菜長勢較弱。李珅源等［41］研究發現，甜菜幼苗的鮮重、凈光合速率、蒸騰速率等生理指標在酸性環境下降低，在pH"75～95的堿性環境中升高，在pH"95時達到最大值，之后各指標隨著土壤pH的升高呈下降的趨勢。甜菜在pH"3和pH"11的土壤中生長受限，為甜菜孢囊線蟲提供的養分有限，從而影響了甜菜孢囊線蟲的發育和繁殖。此外，土壤酸堿度會影響線蟲侵染寄主根系的過程［42］。新疆、內蒙古和黑龍江是我國甜菜的主要產區。土壤分析顯示，內蒙古土壤平均pH為78，東北地區為6左右，新疆為81［43］。我國甜菜主產區的土壤pH均有利于甜菜孢囊線蟲的生存和侵染。因此，若不及時加強防范和控制，甜菜孢囊線蟲一旦發生擴散，將極容易暴發成災。

溫度是影響甜菜孢囊線蟲世代發育的關鍵環境因素之一［44］。我們發現甜菜孢囊線蟲在15～"35℃的范圍內均可以孵化，其中25℃是孵化的最佳溫度。Kakaire等［45］研究發現，甜菜孢囊線蟲J2在油菜根部滲出液中孵化的最適溫度范圍為205～"278℃，這種結果的差異可能是由于寄主不同造成的。植物根系中的多種代謝產物以及從根系滲出到根際的代謝產物會影響線蟲的行為、發育、繁殖甚至存活［46］。此外，金屬離子也會對線蟲孵化產生影響。有研究表明，Zn2+可刺激甜菜孢囊線蟲和大豆孢囊線蟲J2孵化［47］。然而，我們的分析表明，溫度對甜菜孢囊線蟲的孵化有顯著影響，而Zn2+刺激處理和無菌水對照相比，J2的孵化無顯著差異。此外，隨著溫度的升高，甜菜孢囊線蟲的發育呈加速趨勢。在15℃，接種25"d后，甜菜孢囊線蟲從2齡幼蟲發育成孢囊，在25℃，孢囊在接種15"d后出現，而在35℃，接種10"d后即可發育成孢囊。這些結果表明，在特定的溫度范圍（15～"35℃）內，線蟲的發育速率與溫度呈正相關。甜菜孢囊線蟲的年發生世代數受當地土壤溫度的影響。現有研究發現，甜菜孢囊線蟲一個生命周期的迭代需要土壤溫度至少連續30"d高于10℃才能完成［48］。甜菜孢囊線蟲在我國一年可繁殖5～6代，繁殖速度驚人，3月份種群數目可增長100倍。因此，在適宜甜菜種植的區域，甜菜孢囊線蟲一年內可以完成多個生活史，加重甜菜孢囊線蟲病的發生。

種植抗甜菜孢囊線蟲的品種是防控該線蟲最有效的手段之一。在甜菜孢囊線蟲發生區，種植抗性甜菜品種可以明顯提高產糖量［49］。過去20多年里，德國在甜菜孢囊線蟲發生區種植抗性品種使甜菜孢囊線蟲種群減少了60%～70%［50］。本研究通過人工接種，對我國24個主栽甜菜品種進行了抗性測定，結果表明，在24個甜菜品種中，只有品種‘Cofco1001’表現出抗性。上述結果表明，我國目前種植的大多數甜菜品種缺乏對甜菜孢囊線蟲的抗性。我國甜菜種質資源匱乏［51］，國內現有的甜菜品種大多來自德國和比利時等歐洲國家［52］，目前甜菜引種所開展的抗病試驗主要針對褐斑病和叢根病等［53］，針對甜菜孢囊線蟲抗性品種的研究較少，甜菜育種培育的品種只能解決個別病害問題，稀缺的野生甜菜資源嚴重制約了我國甜菜抗性品種的研發［54］。因此，迫切需要引入新的抗性品種或抗原材料，為甜菜孢囊線蟲的防控提供有效的技術支撐。

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（責任編輯：楊明麗）