施肥對土壤線蟲群落特征和根結線蟲病的影響

摘要

施肥對改善土壤線蟲群落結構和防治根結線蟲病具有重要作用。本文從已發表的文獻中篩選出72篇符合設定標準的文獻，從中提取有效數據245組進行Meta分析，探討國內不同施肥措施、作物類型和氣候條件對土壤線蟲群落結構及根結線蟲病的影響。結果表明，不同施肥措施顯著影響植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度、辛普森優勢度指數及線蟲通道比。

綜合比較在不同作物類型、年平均降雨量和氣溫下施肥對線蟲豐度的影響發現，施肥顯著影響禾本科和十字花科作物土壤線蟲豐度，在年平均降雨量lt;400"mm和gt;800"mm、年平均氣溫gt;15℃時施肥對土壤線蟲豐度影響最為明顯。施用有機物料、生物肥料可顯著降低土壤根結線蟲J2數量和病情指數。因此，通過施肥措施調控土壤線蟲群落應綜合考慮不同的作物類型和氣候條件。該研究可為優化農田管理措施改善土壤環境、防治根結線蟲病提供科學依據。

關鍵詞

施肥;"線蟲;"根結線蟲;"Meta分析

中圖分類號：

S"4322

文獻標識碼："A

DOI："10.16688/j.zwbh.2024159

Effects"of"fertilization"on"soil"nematode"community"characteristics"and"rootknot"nematode"disease

BAO"Lingfeng，"SU"Yinling，"LI"Xiaomei，"ZHANG"Da，"MU"Wanfu，"YANG"Zixiang*

（Yuanmou"DryHot"Valley"Botanical"Gardennbsp;of"Institute"of"Tropical"EcoAgricultural"Sciences，"

Yunnan"Academy"of"Agricultural"Sciences，"Yuanmou"651300，"China）

Abstract

Fertilization"plays"an"important"role"in"improving"soil"nematode"community"structure"and"controlling"rootknot"nematode"（RKN）"disease."To"explore"the"effects"of"different"fertilization"measures，"crop"types"and"climatic"conditions"on"soil"nematode"community"structure"and"RKN"disease"in"China，"a"total"of"72"articles"were"screened"out"and"245"groups"of"valid"data"were"extracted"for"Mataanalysis."Abundance"of"plantparasite"nematodes"and"omnivorespredator"nematodes，"Simpsondominance"index"and"nematode"channel"ratio"were"significantly"affected"by"different"fertilization"practices."Fertilization"significantly"affected"soil"nematode"abundance"of"gramineae"and"cruciferae"crops"under"conditions"of"different"crop"type，"mean"annual"precipitation"and"temperature，"when"the"mean"annual"precipitation"was"lower"than"400"mm"or"more"than"800"mm"and"the"mean"annual"temperatures"was"higher"than"15℃，"the"effect"of"fertilization"on"soil"nematode"abundance"was"the"most"obvious."Reducing"the"quantity"of"RKN"J2"in"soil"and"disease"index"can"be"achieved"by"applying"organic"materials"and"biofertilizers."Different"crop"types"and"climatic"conditions"should"be"taken"into"account"in"the"process"of"controlling"soil"nematode"community"by"fertilization."The"above"results"provide"scientific"basis"for"improving"soil"environment"and"controlling"RKN"disease"by"optimizing"farmland"management"measures.

Key"words

fertilization;"nematode;"rootknot"nematode;"Metaanalysis

線蟲是土壤生物中主要功能類群之一，數量龐大、種類豐富，在土壤中分布廣泛，參與土壤有機物分解、營養轉化和能量循環等生態過程，對維持土壤生態系統穩定起關鍵作用［1］。線蟲占領土壤食物網多個營養級［2］，根據食性線蟲被劃分為食細菌線蟲、食真菌線蟲、植物寄生線蟲、雜食/捕食性線蟲［3］，常被用作評估土壤食物網結構穩定性的生態指標之一［4］。農田生態系統中，線蟲易受耕作、施肥、水分等因子影響，線蟲群落的豐度、多樣性等特征因環境變化而發生的變化與土壤環境健康密切相關，土壤線蟲生態指數反映出線蟲群落結構多樣性和功能屬性，為評價土壤生態健康提供了有用信息［56］。施肥可以改變土壤線蟲的群落特征，不同的施肥方式可以改變線蟲數量，優化土壤線蟲群落結構［7］。相比于單施化肥，單施有機物料或配施有機物料能顯著增加土壤線蟲數量，改變線蟲群落結構，從而改善土壤環境［78］。研究表明，增施有機肥能夠增加土壤食細菌性線蟲數量，降低植物寄生線蟲數量［9］。也有研究表明，施用有機肥后土壤植食性線蟲占比增加。輸入有機物料在促進作物生長的同時，直接或間接為植物寄生線蟲提供了豐富的食物［10］。添加生物有機肥在一定程度上可促進線蟲數量的增加，有利于土壤線蟲的繁殖，提升線蟲種類多樣性，使土壤食物網朝復雜穩定的方向發展［11］。"

根結線蟲Meloidogyne"spp.是農業生產中危害最嚴重的植物病原線蟲，廣泛分布于世界各地。根結線蟲侵染植株后嚴重阻礙根系吸收養分和水分，根部形成瘤狀根結，地上部分發育遲緩，危害嚴重時造成嚴重減產［12］。為獲得最大經濟效益，生產中常采用多種類型肥料來改良土壤［13］。有研究表明，有機物料輸入是防治根結線蟲的重要手段［1415］，江春等［16］的研究表明，高劑量茵陳蒿秸稈還田即可降低根結線蟲發病率。生物肥料中的生防菌及其代謝產物具有殺死線蟲［17］或激發植物自身免疫系統獲得系統抗性的作用［18］，向土壤中添加動物糞肥、小麥秸稈、大蒜秸稈、生物菌肥等對根結線蟲有較好的防治效果。

因此，本文通過Meta分析探究施肥措施/肥料類型對土壤線蟲群落和根結線蟲病的影響，并進一步分析作物類型、氣候條件作為限制因子時施肥對土壤線蟲群落和根結線蟲病的影響，為指導農田合理施肥提供參考依據。

1"材料與方法

1.1"數據來源

基于Web"of"Science、中國知網、萬方等數據庫，分別針對施肥措施對土壤線蟲群落特征的影響（分組1），肥料類型對土壤根結線蟲病的影響（分組2）收集文獻。此外，根據收集文獻中土壤pH值和有機質含量數據，將土壤pH值、有機質含量與土壤線蟲豐度進行關聯性分析。以“施肥（fertilizer"application）”“氮肥（nitrogen"fertilizer）”“磷肥（phosphate"fertilizer）”“有機肥（organic"fertilizer）”“農家肥（farmyard"manure）”“秸稈（straw）”“菌肥（biofertilizer/biofertilizer）”“線蟲（nematodes）”“根結線蟲（Meloidogyne）”為關鍵詞，檢索2023年12月及以前的相關文獻。篩選符合以下標準的文章：1）試驗在中國進行，試驗方式為田間試驗;2）同一試驗需包含相應的處理組和對照組，除施肥措施外其他參數保持一致;3）相同的試驗數據發表在不同期刊時，選擇最新發表或信息描述較為全面的文獻;4）試驗參數至少包含一個相關變量，例如線蟲豐度、線蟲生態指數、土壤pH值、土壤有機質等其他相關信息;5）試驗數據需包含平均值，重復數≥3;6）如果一篇文章中包含不同作物、不同處理、不同試驗地點或不同時間的重復試驗，則結果被認為是獨立的。

基于以上標準，共篩選出72篇文獻，數據來自篩選后文獻中的表格和圖片，表格數據直接提取，圖片數據利用WebPlotDigitizer軟件提取，共提取數據245組，文獻信息見表1。根據收集到的數據進行數據分組：施肥措施分為化肥、有機物料、生物肥料、有機無機配施，其中，有機物料包括腐熟糞肥（農家肥）、秸稈、菌渣等;生物肥料包括菌肥、EM有機肥。本文將可能影響施肥措施對土壤線蟲群落研究結果的因素進行分組，主要包括年平均降雨量、年平均氣溫和作物類型，若文獻中沒有給出詳細的年平均降雨量、年平均氣溫時，根據其提供的位置信息，通過中國氣象局（https：∥www.cma.gov.cn/）查詢。根據本文收獲的數據，年平均降雨量分為lt;400"mm、400～800"mm、gt;800"mm，年平均氣溫分為lt;5℃、5～15℃、gt;15℃［19］，作物類型分為禾本科、十字花科、葫蘆科、茄科。

1.2"數據分析

1.2.1"標準差計算

在文中未報告標準差（SD）或無法計算SD的情況下，我們假設標準差為平均值的10%［20］;文中若只提供標準誤則根據公式（1）進行轉換：

SD=SE×n（1）

式中，SD為標準差，SE為標準誤，n為重復數。

1.2.2"效應值計算

采用隨機效應模型（randomeffect"model，"REM）計算各組的效應值，效應值表示施肥措施對土壤線蟲群落特征，以及肥料類型對土壤根結線蟲病的影響程度。通過式（2）計算［21］：

lnR=lnXeXc=ln（Xe）-ln（Xc）（2）

式中，R為響應比，lnR為效應值，Xe為處理組的平均值，Xc為對照處理的平均值。95%置信區間（confidence"interval，"CI）在MetaWin軟件中通過引導（999次迭代）生成。如果95%置信區間不與0重疊，則認為處理組與對照處理差異顯著（Plt;005）［22］。lnR的方差（v）通過式（3）進行計算：

v=S2cncX2c-S2eneX2e

（3）

式中，Sc為處理組標準差，nc為處理組重復數，Se為對照處理標準差，ne為對照處理重復數。v反映的是每一組數據得到的lnR的準確度或可信度，v越大說明lnR可信度越低，反之則越大。每組數據的效應值大小的加權因子（W）是其方差的倒數，通過式（4）進行計算：

W=1/v（4）

為了更直觀的反映施肥措施對土壤線蟲群落特征，以及肥料類型對土壤根結線蟲病的影響程度，將效應值轉化為相對變化率（lnRR），"通過式（5）進行計算［23］：

lnRR=（elnR-1）×100%

（5）

1.2.3"數據處理

使用Web"Plot"Digitizer進行數據收集;Excel"2021建立數據集和進行常規的數據計算;利用MetaWin"21進行Meta分析，采用GraphPad"Prism"1012作圖。

1.2.4"異質性檢驗和偏倚性檢驗

通過Q統計量檢驗法進行異質性檢驗，統計量Q服從自由度為k-1的卡方分布［24］，當異質性檢驗結果顯著時（P＜005），表明研究間存在異質性，故選擇隨機效應模型，反之選擇固定效應模型。在MetaWin中采用羅森塔爾法（Rosenthal’s"Method）計算失安全系數以檢測文獻是否存在偏倚［25］，當失安全系數（gt;5n10，n=研究/案例數或樣本量）足夠大時，即便存在文獻發表偏倚，其結果也是可信的［26］（表2）。

1）"NSN：土壤線蟲數量;RAB：食細菌線蟲豐度;RAF：食真菌線蟲豐度;RAPP：植物寄生線蟲豐度;RAOP：雜食/捕食性線蟲豐度;WI：瓦斯樂斯卡指數;H′：香農維納多樣性指數;J′：均勻度指數;λ：辛普森優勢度指數;NCR：線蟲通道比值;SI：結構指數;EI：富集指數;DI：病情指數;J2：2齡幼蟲數量。下同。

NSN："Number"of"soil"nematodes;"RAB："Relative"abundance"of"bacterivores;"RAF："Relative"abundance"of"fungivores;"RAPP："Relative"abundance"of"plantparasites;"RAOP："Relative"abundance"of"omnivorespredators;"WI："Wasilewska"index;"H′："ShannonWiener"index;"J′："Pielou"evenness"index;"λ："Simpson"index;"NCR："Nematode"channel"ratio;"SI："Structure"index;"EI："Enrichment"index;"DI："Disease"index;"J2："Numbers"of"J2."The"same"applies"below.

2"結果與分析

2.1"不同施肥措施對土壤線蟲豐度的影響

由圖1可知，除施用化肥以外，增施有機物料、生物肥料或有機無機配施對土壤線蟲數量均有顯著的促進作用。與對照處理相比，增施有機物料（95%CI：001～020）、生物肥料（95%CI：015～038）和有機無機配施（95%CI：022～077）土壤線蟲數量分別顯著提升1071%、4773%、6689%。不同施肥措施下，土壤植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度的變化因施肥措施的不同而表現出顯著差異（圖1）。施用化肥土壤食真菌線蟲（95%CI：017～070）豐度顯著提升5247%，植物寄生線蟲（95%CI：-023～-002）豐度顯著降低1141%;增施有機物料對植物寄生線蟲（95%CI：007～045）豐度顯著提升3307%;增施生物肥料食真菌線蟲（95%CI：-115～-031）豐度顯著下降5376%;有機無機配施對食真菌線蟲（95%CI：063～092）和雜食/捕食性線蟲（95%CI：053～096）豐度具有明顯促進作用，分別提升12231%、11170%。

2.2"不同施肥措施對土壤線蟲群落生態指數的影響

不同施肥措施下，與對照處理相比，辛普森優勢度指數、線蟲通道比值的變化因施肥措施的不同而

表現出顯著差異（圖2）。施用化肥結構指數（95%CI：-023～-002）顯著降低1357%;增施有機物料瓦斯樂斯卡指數（95%CI：004～030）和香農維納多樣性指數（95%CI：006～025）分別顯著提升

1052%、1537%，線蟲通道比值（95%CI：-016～

-003）顯著降低1054%;增施生物肥料辛普森優勢度指數（95%CI：013～034）、結構指數（95%CI：

015～036）和富集指數（95%CI：003～010）分別顯著提升2488%、3585%、632%;有機無機配施下香農維納多樣性指數（95%CI：000～008）和富集指數（95%CI：015～090）分別顯著提升433%、2852%，辛普森優勢度指數（95%CI：-026～-009）和線蟲通道比值（95%CI：-015～-007）顯著降低1788%、1153%。

2.3"施肥對土壤線蟲豐度的影響因素分析

不同作物類型下施肥對土壤植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度影響顯著（圖3）。不同作物類型對施肥的響應特征不同，禾本科作物：土壤線蟲總數（95%CI：018～055）最高，顯著提升4547%，食真菌線蟲（95%CI：017～053）、植物寄生線蟲（95%CI：001～030）和雜食/捕食性線蟲（95%CI：026～064）豐度最高，分別提高4312%、1528%、5713%;豆科作物：植物寄生線蟲（95%CI：-474～-461）豐度顯著下降9907%，雜食/捕食性線蟲（95%CI：000～053）豐度顯著增加3153%;十字花科作物：土壤線蟲總數（95%CI：036～073）顯著提升7818%，食細菌線蟲（95%CI：045～076）、食真菌線蟲（95%CI：043～119）和雜食/捕食線蟲（95%CI：036～105）豐度分別顯著提升8311%、11663%、10206%，植物寄生線蟲豐度顯著下降9931%。

不同年平均降雨量下施肥對土壤食真菌線蟲、植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲相豐度影響顯著（圖4）。年平均降雨量lt;400"mm時，與對照處理相比，施肥可顯著增加食真菌線蟲（95%CI：041～098）和雜食/捕食性線蟲（95%CI：005～083）豐度，分別提升10637%、6458%，降低土壤食細菌線蟲（95%CI：-065～-003）和植物寄生線蟲（95%CI：-499～-431）豐度，分別下降2720%、9907%。年平均降雨量在400～800"mm之間時，與對照處理相比，施肥土壤線蟲數量（95%CI：008～029）顯著提升2096%。年平均降雨量gt;800"mm

時，與對照處理相比，施肥對土壤線蟲數量（95%CI：028～079）、食真菌線蟲（95%CI：026～065）、植物寄生線蟲（95%CI：020～064）和雜食/捕食線蟲（95%CI：064～099）豐度具有明顯的正向促進作用，分別提升7374%、1585%、4731%、12689%。

不同年平均氣溫下施肥對土壤線蟲數量、植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度影響顯著（圖5）。年平均氣溫lt;5℃時，與對照處理相比，施肥土壤線蟲數量（95%CI：006～033）顯著提升2188%，植物寄生線蟲（95%CI：-035～-008）顯著降低1836%。年平均氣溫在5～15℃之間時，與對照處理相比，施肥

土壤線蟲數量（95%CI：005～034）顯著提升2213%。年平均氣溫gt;15℃時，與對照處理相比，施肥土壤線蟲數量（95%CI：030～080）、食真菌線蟲（95%CI：026～065）、植物寄生線蟲（95%CI：020～063）和雜食/捕食線蟲（95%CI：064～099）豐度分別顯著提升7374%、5917%、4718%、12653%。

2.4"施肥條件下土壤線蟲豐度與環境因子的關聯性分析

施肥條件下，土壤pH值、有機質對土壤線蟲豐度回歸分析見圖6。土壤pH值與土壤線蟲數量、植物寄生線蟲豐度呈極顯著負相關，與食細菌線蟲呈極顯著正相關;土壤有機質與土壤線蟲數量、植物寄生線蟲豐度呈極顯著正相關，與食真菌線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度呈極顯著負相關。

2.5"施肥對土壤根結線蟲病的影響及影響因素分析

施用不同類型肥料對土壤根結線蟲J2數量影響顯著（圖7）。與不施有機物料相比，施用有機物料可顯著降低土壤根結線蟲J2數量（95%CI：-086～-041）和病情指數（95%CI：-112～-054），分別下降4601%、5471%。

3"結論與討論

Meta分析結果表明，與不施肥/單施化肥相比，施肥顯著影響土壤線蟲數量、植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度、辛普森優勢度指數、線蟲通道比值。前人研究表明，施用有機物料［27］、生物肥料［11］、有機無機配施［28］能顯著提升土壤線蟲數量，這與本研究結論一致。除單施化肥外，其他措施均顯著提升土壤線蟲數量，依次為有機無機配施gt;生物肥料gt;有機物料，有機物料與適量化肥配施不僅能保證養分的正常供給，還能增加植物的根部生物量［29］，促進了線蟲數量的增加。與不施肥相比，施用化肥植物寄生線蟲豐度下降，可能是施用化肥釋放的銨根離子被植物吸收聚集，銨根離子對取食根系的植物寄生線蟲產生毒害作用［3031］。本研究中施用有機物料植物寄生線蟲豐度顯著增加，這可能是施用有機物料促進根系健康生長，為植物寄生線蟲提供更多的取食位點，有利于其生長繁殖，進而增加植物寄生線蟲數量［32］。施用生物肥料土壤中食真菌線蟲豐度顯著下降，原因可能是納入本文的生物肥料所添加的微生物大部分都是細菌，施用生物肥料提高土壤中細菌的數量，使土壤朝“細菌型”發展，土壤中細菌/真菌的比值增加［33］，而微生物之間的競爭關系將導致真菌的數量減少［34］，食真菌線蟲食物減少后，生長繁殖受限，最終導致其豐度降低。研究表明，與常規施肥相比，有機無機肥配施可以顯著提升食真菌線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度［35］，這與本研究結論一致。雜食/捕食性線蟲主要以土壤中的微小型動物為食，數量極易受到干擾，在成熟穩定的生態系統中數量較多［36］。因此，在施用化肥的基礎上增施有機物料有利于土壤生態系統穩定。

土壤線蟲的生態學指數可反映線蟲群落結構的變化，瓦斯樂斯卡指數（WI）常用于評價土壤健康狀況，值越大則土壤健康狀況越好［1］，施用有機物料WI顯著提升，說明有機物料施用對土壤健康起正向作用。結構指數（SI）、富集指數（EI）"反映線蟲對食物資源的預期響應及對食物網結構復雜性進行衡量，"并通過與食物資源豐富程度及與結構有關的功能群多度的權重系統對土壤線蟲群落進行分析，"在研究線蟲演替時更有效且信息量更大［37］。與不施肥相比，施用化肥SI顯著降低，表明土壤食物網的穩定性下降［38］。此外，施用生物肥料SI顯著增加，說明生物肥料對土壤食物網的穩定產生了積極作用。施用生物肥料、有機無機配施線蟲EI顯著提高，說明生物肥料、有機無機合理配施能夠改善土壤養分富集狀況，增加了線蟲食物供應［39］。線蟲通路比值"（NCR）是通過計算食細菌線蟲和食真菌線蟲比例來反映土壤有機質的不同分解途徑［40］。施用化肥對NCR無顯著影響，有機物料、有機無機配施NCR顯著降低，說明輸入有機物料情況下有機質分解主要是由真菌分解通道完成，而細菌分解途徑被削弱［41］。施用生物有機肥線蟲NCR顯著增加，可能是生物肥料中的功能微生物通過調節土壤細菌的群落結構間接促進土壤養分轉化，能夠加速養分的周轉［42］。

氣候條件是影響土壤線蟲群落結構的重要因子［43］。有研究表明，溫度變化可直接或間接影響土壤線蟲的種群密度［44］，土壤含水量大幅下降導致土壤線蟲總豐度降低［45］。本研究中土壤食真菌線蟲、植物寄生線蟲和雜食/捕食性線蟲豐度對年均降雨量變化更為敏感。其中，在降雨量lt;400"mm時食真菌線蟲豐度最高，真菌在濕度低的土壤中更為豐富，所以食真菌線蟲相較于其他營養類群更容易獲得生存資源［46］。植物寄生線蟲豐度隨降雨量增加而顯著增加，可能是過低的水分會限制土壤線蟲的運動和發育［47］，而在土壤水分是限制因子的情況下，降雨量集中更有利于提升植物生產力［48］，進而為植物寄生線蟲提供優質的生存條件。本研究中植物寄生線蟲豐度隨溫度升高逐漸增加，這與Stevnbak等［49］研究認為植食性線蟲種群密度隨溫度升高而增大的結論一致。隨著溫度升高，植物生長期延長，能為植物寄生線蟲提供更多營養底物，進而有利于植物寄生線蟲數量的擴增［49］。線性回歸分析結果表明，土壤線蟲數量和營養類群豐度與pH值、有機質含量存在顯著相關性，說明施肥可以通過改善土壤pH值和有機質含量，直接或間接調節土壤微生物生物量及活性［5051］，進而改變土壤線蟲豐度。

本研究得出結論，添加有機物料、生物肥料根結線蟲2齡幼蟲數量下降，能夠減少初侵染源，降低病情指數，與前人研究結論一致［1617］。值得注意的是，由于土壤環境較為復雜，生物肥料防治根結線蟲的效果不穩定［52］，在農業生產中仍需與其他防治措施聯合防治根結線蟲。

綜上所述，單施化肥土壤線蟲結構指數下降，不利于土壤食物網成熟穩定;單獨施用有機物料土壤線蟲數量增加，在一定程度上會導致植物寄生線蟲數量增長，但是有機物料合理配施無機肥能減少植物寄生線蟲數量;生物肥料能有效改善土壤線蟲群落;利用施肥措施控制植物寄生線蟲豐度在豆科和十字花科作物上效果最好，維持土壤水分和溫度對線蟲群落結構有積極作用;相比不施肥或單施無機肥，施用有機物料或生物肥料能有效減輕土壤根結線蟲2"齡幼蟲數量，其中生物肥料防治效果最佳。結合氣候條件、作物類型等因素，因地制宜將農業廢棄秸稈、腐熟糞肥、生物肥料等相結合，對改善土壤環境和防治根結線蟲病具有重要作用。

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