腦膜瘤“腦膜尾征”的MRI表現及其病理學基礎

程敬亮，趙藝蕾，王斐斐，閆晨宇，白 潔，張會霞，崔曉琳

腦膜瘤是中樞神經系統的常見腫瘤，占顱內原發腫瘤的15%～20%[1]，為顱內最常見的非膠質細胞腫瘤[2]，常有術后復發?！澳X膜尾征”是增強對比磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)圖像中被認為增厚的硬腦膜，因象一條從腦膜瘤體上延伸的尾巴而得名，曾被認為是腦膜瘤的特有征象。關于“腦膜尾征”的性質，起初被認為是腦膜瘤直接浸潤的結果，但后來研究發現非新生物性的反應性變化也可產生。但對腦膜瘤而言，“腦膜尾征”是腫瘤浸潤抑或炎癥反應的結果，術中是否常規切除仍存在爭議。基于此，我們對經增強MRI顯示并經手術及病理證實的腦膜瘤所具有的“腦膜尾征”進行了病理學觀察。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

收集本院術前經MRI檢查顯示有“腦膜尾征”的腦膜瘤患者45例，其中男15例，女30例。年齡9～80歲，平均50.9±12.7歲。臨床表現為頭痛40例，癲癇7例，偏癱7例，視野缺損6例，共濟失調7例，惡心、嘔吐38例。

1.2 MRI檢查

利用SIEMENS超導1.0T MRI掃描儀，行軸位、冠狀位、矢狀位平掃及增強掃描。掃描參數為自旋回波(SE)序列 T1WI(TR/TE 500ms/30ms)和T2WI(TR/TE 3000ms/80ms)，軸面層厚7 mm，矢狀面和冠狀面層厚5 mm。增強掃描時經靜脈注射順磁性對比劑馬根維顯注射液(德國先靈公司生產)，劑量為0.1 mmol/kg，掃描參數同平掃T1WI。

1.3 “腦膜尾征”的MRI診斷標準

參照Goldsher等提出的腦膜尾征MRI標準[3]，對腦膜尾征進行界定：①在相同部位至少相鄰二個層面(層厚5mm)有“尾征”表現；②與腫瘤相鄰部位表現最厚，而遠離部位逐漸變??；③增強后強化程度超過腫瘤本身的強化程度。

1.4 標本獲取與制作方法

術前由影像科醫師和神經外科醫師共同確認MRI腦膜尾征；術中由術者及其助手在肉眼或手術顯微鏡下，切除腦膜瘤的硬腦膜附著點及其MRI腦膜尾征相應部分的硬腦膜；術后將瘤體與腦膜尾組織一起用10%的福爾馬林液固定，石蠟包埋，HE染色，做常規病理學檢查。本研究所有患者均獲取了瘤體組織和“腦膜尾征”相應處的硬腦膜組織。

1.5 MRI圖像分析觀察指標

腦膜瘤瘤體觀察指標包括部位、大小、形態、邊緣、信號強度、均勻度、強化程度、瘤周水腫及鄰近組織結構受侵情況。腦膜尾征觀察指標包括：①平掃是否顯示腦膜尾征；②腦膜尾征位于腫瘤的一側、二側或多側；③腦膜尾的形態：長尾(＞3 cm)、短尾(＜3 cm)、不對稱尾、串珠尾；④顯示層面：二層、三層或三層以上。

圖1 A.上矢狀竇及大腦鐮旁腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤后側；B.大腦凸面腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前、后兩側；C.嗅溝腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前側；D.小腦天幕腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前、后兩側

1.6 病理學檢查

腦膜瘤瘤體的病理學檢查內容包括：①腫瘤的分級及分類；②腫瘤包膜是否完整及其組成成分?！澳X膜尾征”相應的硬腦膜組織病理學檢查內容包括：①有無腫瘤細胞浸潤；②有無硬腦膜的結締組織反應性增生；③有無血管擴張、增生。

1.7 統計學分析

采用SPSS 10.0統計分析軟件，多個樣本構成比的比較及兩變量間的關聯性采用χ2檢驗，以α=0.05為檢驗水準。

2 結果

2.1 MRI圖像分析結果

腫瘤的分布部位：45例腦膜瘤中，上矢狀竇及大腦鐮旁8例(圖1A)，大腦凸面13例(圖1B)，嗅溝5例(圖1C)，鞍結節2例，蝶骨嵴8例，小腦天幕5例(圖1D)，橋腦小腦角4例。

圖2 A.瘤體病理切片示上皮型腦膜瘤，由腦膜瘤細胞組成，排列成片狀和巢狀，可見少量間質；B.腦膜尾病理切片示有大量腫瘤細胞浸潤，光鏡下可見多個成團狀或巢狀腫瘤細胞聚集在纖維結締組織中

圖3 A.腦膜瘤瘤體病理切片示砂粒體型腦膜瘤，瘤組織形成大量的同心圓鈣化小體；B.腦膜尾病理切片示纖維結締組織中可見血管擴張、充血，未見瘤組織浸潤

腫瘤的形態和大?。?0例呈類圓形或橢圓形，15例呈分葉狀生長；42例為寬基底，3例窄基底。最小者約2.0cm×1.8 cm×1.8 cm，最大者約8.0cm×8.0cm×6.3 cm。腫瘤最大徑＜3 cm腦膜瘤2例，3～5 cm 腦膜瘤22例，＞5 cm腦膜瘤21例。

瘤體-腦組織界面：45例中，瘤體-腦組織界面清晰者37例，不清晰者8例。

瘤周水腫：參照文獻標準[4]，45例腦膜瘤中，0度及Ⅰ度水腫占73.3%(33/45)，Ⅱ度水腫占20.0%(9/45)，Ⅲ度水腫占6.7%(3/45)。0～Ⅰ度瘤周水腫的腦膜瘤33例，Ⅱ～Ⅲ度瘤周水腫的腦膜瘤12例。水腫呈指套狀、月暈狀或不規則狀。

腦膜尾征：本組45例腦膜瘤MRI平掃時均無腦膜尾征顯示，靜脈注射Gd-DTPA后腫瘤均顯著強化，并出現尾狀的硬膜增強帶(腦膜尾征)；腦膜尾征位于腫瘤的一側的有33例(圖1A、1C)，腦膜尾征位于腫瘤的兩側的有12例(圖1B、1D)；相鄰二個層面有腦膜尾征的16例，相鄰三個層面有腦膜尾征的25例，三個層面以上有腦膜尾征的4例；其中，長尾22例(圖1C、1D)，短尾5例(圖1A、1B)，不對稱尾12例(圖1D)，串珠尾6例。

2.2 手術所見

45例腦膜瘤中，37例為瘤體-腦組織界面清楚、完整包膜的腫塊，8例為瘤體-腦組織界面不清、包膜不完整的腫塊，與MRI圖像顯示相同；腫瘤的大小、形態和部位與MRI圖像顯示也基本相同；紅色腦膜尾29例，白色腦膜尾16例；腦膜尾表面光滑者20例，表面有絨毛狀隆起者25例。質地較韌者40例，質地軟者5例。

2.3 病理結果

瘤體病理學檢查結果：依據2000年世界衛生組織(WHO)的腦膜瘤分級、分類方法[5]，45例腦膜瘤中，上皮型9例，混合型12例，纖維型9例，惡性腦膜瘤2例，化生型1例，分泌型1例，淋巴細胞-漿細胞豐富型1例，血管瘤型2例，砂粒體型4例，非典型性2例，透明細胞型1例，脊索瘤樣型1例。Ⅰ級腦膜瘤39例，Ⅱ級腦膜瘤4例，Ⅲ級腦膜瘤2例。

“腦膜尾征”相應的硬腦膜組織病理學檢查結果：45例中，有腫瘤細胞浸潤的腦膜尾37例，占82.2%(圖2)；血管擴張、增生為主、未見腫瘤細胞浸潤的腦膜尾5例，占11.1%(圖3)；以硬腦膜結締組織反應性增生為主、未見腫瘤細胞浸潤的腦膜尾3例，占6.7%。

2.4 關于“腦膜尾征”的統計學分析

腦膜尾征有無腫瘤細胞浸潤與腦膜尾征的形態、腦膜瘤的大小無顯著相關性，但與瘤周水腫的程度、腦膜瘤良惡性有顯著相關性(表1～4)。

表1 45例腦膜瘤腦膜尾征有無腫瘤細胞浸潤與腦膜尾征形態的關系

表2 45例腦膜瘤腦膜尾征組織中有無腫瘤細胞浸潤與腦膜瘤大小的關系

表3 45例腦膜瘤腦膜尾征有無腫瘤細胞浸潤與瘤周水腫程度的關系

表4 45例腦膜瘤腦膜尾征組織中有無腫瘤細胞浸潤與腦膜瘤分級的關系

3 討論

1989年Wilms[6]等在MRI圖像中首先描述了“腦膜尾征”，1990年Goldsher[3]等制定了“腦膜尾征”的MRI診斷標準，即在增強T1WI上，腫瘤鄰近硬膜增厚并且信號強度增加，并認為“腦膜尾征”是腦膜瘤的一個高度特異的征象，是鑒別腦膜瘤與其他顱內腫瘤的一個常見而有效的征象，但近來許多病例報道“腦膜尾征”也出現在非腦膜瘤的腫瘤或炎癥病變中[7-12]。

Mirimanoff[13]等經過系列的研究分析發現，腦膜瘤全切后5年、10年、15年的復發率分別達7%、20%和32%，提出腫瘤復發除與原發灶殘存瘤細胞有關外，腫瘤局部浸潤更應受到重視。Wallace[14]等認為，術前了解腫瘤是否侵襲附近硬膜，對術中決定是否切除腫瘤附近的硬膜，以阻止或減少腫瘤局部復發極為重要。Kawahara[15]等對伴有“腦膜尾征”的腦膜瘤的組織病理學研究發現，腫瘤的附著處富含擴張的血管，因此推測腫瘤細胞侵犯腫瘤的附著處血管并大量聚集于內，使相鄰的硬腦膜充血，增強后局部硬腦膜明顯強化，即出現“腦膜尾征”[16]。

本組45例腦膜瘤中，在增強T1WI上均可見不同形態“腦膜尾征”。通過觀察45例“腦膜尾征”對應的腦膜組織病理檢查發現，37例(82.2%)有腦膜瘤細胞的浸潤，光鏡下可見多個成團狀或巢狀腫瘤細胞聚集在纖維結締組織中；3例(6.7%)光鏡下僅見大量的結締組織反應性增生，未見腫瘤細胞；5例(11.1%)光鏡下可見大量紅細胞及增生的血管和炎癥細胞浸潤，未見腫瘤細胞。通過統計學方法處理獲得，“腦膜尾征”組織中有無腫瘤細胞浸潤與腦膜尾征的形態、大小之間均無顯著相關性；“腦膜尾征”組織中有無腫瘤細胞浸潤與腦膜瘤瘤周水腫、腫瘤良惡性程度均有顯著相關性。筆者的研究結果表明，通過“腦膜尾征”的形態及大小不能夠判斷腦膜尾組織中是否有腫瘤細胞的浸潤；腦膜瘤瘤周水腫的程度能夠反映腦膜尾組織中的腫瘤細胞浸潤程度，水腫范圍愈大，浸潤程度愈高；“腦膜尾征”可能是腫瘤浸潤和富血管的腦膜瘤局部炎癥反應共同作用的結果，且大多數腦膜尾征組織中存在有腫瘤細胞浸潤(82.2%)，提示臨床醫生在切除腦膜瘤瘤體的同時，應常規切除腦膜尾征對應的腦膜組織，預防和減少術后腦膜瘤的復發。

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