海藻糖在植物對逆境脅迫響應與適應中的作用

龍正齡 馬文廣 崔明昆 龔明

摘要 海藻糖是一種天然存在的非還原性二糖。已有證據表明，海藻糖參與植物對逆境脅迫的響應與適應過程。基于國內外的研究進展，綜述了海藻糖在植物中對生物脅迫和非生物脅迫響應與適應過程的變化、作用及其可能的作用機制，并且展望了未來研究中值得關注的方向。

關鍵詞 海藻糖；植物；逆境應答； 生物脅迫； 非生物脅迫

中圖分類號 S432.2+4 文獻標識碼 A 文章編號 0517-6611（2014）16-04956-04

海藻糖（Trehalose）是由2個葡萄糖分子以α，α，l，l-糖苷鍵構成的非還原性糖，是一種具有特殊性質的二糖，廣泛存在于細菌、酵母、真菌、低等和高等植物中，在昆蟲和其他無脊椎動物中也有發現。海藻糖在高溫溶液或酸性條件下有抗酸性水解和維持穩定的能力[1]。此外，水替換和玻璃態的2個機制也表明，海藻糖是生物膜和生物大分子的穩定劑；在水置換機制中，當脫水或冷凍時，海藻糖能替代水與生物膜或生物大分子形成氫鍵[2]；在玻璃態的形成機制中，當完全脫水時，海藻糖不僅可以結晶化，而且可以凝固成玻璃態，是唯一能維持玻璃態的糖。玻璃態海藻糖可防止生物分子脫水變性，抵抗相分離和結晶的能力，從而使其功能活性得到保留[1-2]。

多年來，海藻糖被認為僅限于更蘇植物中，如香灌木屬（Myrothamnus flabellifolius）或鱗葉卷柏（Selaginella lepidophylla），在這些植物中易檢測到海藻糖[3]。后來，利用有效霉素A抑制海藻糖酶在模式植物擬南芥中的應答，也能檢測到內源海藻糖的產生[4]。在其他植物中也有發現，在極端干旱的條件下，葉片中的海藻糖含量可達20%，其作用可能是為了維持細胞結構和組分免于變性[5]。最近報道表明，在轉基因水稻的葉片中檢測到海藻糖的濃度比非轉基因的葉片高出3～10倍[6]。此外，在轉基因的煙草中也檢測到海藻糖[7]。研究表明，海藻糖在細胞內的積累常與植物抗逆性形成與提高相關。

植物面臨的脅迫通常被分為非生物脅迫和生物脅迫。非生物脅迫是通過物理的或化學的環境因素引起的，如冷、熱、鹽、干旱、風、化學品、氧化或輻射。生物脅迫是由生物帶來的介質引起的，如細菌、真菌、昆蟲或動物。雖然脅迫不一定會威脅到植物的生存，但可以在不同程度上破壞植物的生理生化過程，使得植物中至關重要的功能被中斷，甚至使得完整的組織崩潰[8-9]。為了抵消這種傷害，植物都配備了多套防御機制。當不同的脅迫產生時，其中有些防御信號被激活，在脅迫發生時級聯反應包括：①積累兼容性的代謝產物，如糖、脯氨酸[10]或抗微生物的分子；②動員信號轉導途徑[11]；③合成特殊的蛋白質，如脅迫響應蛋白和病理相關蛋白（PR）蛋白等[12]；④誘導一系列下游基因的表達[13]。根據海藻糖特有的化學性質和物理性質以及它在酵母、真菌和細菌的作用[14-15]，深入研究海藻糖及其前體海藻糖-6-磷酸（T6P）是否及如何參與植物脅迫反應對進一步弄清植物對逆境脅迫的適應有著重要的意義[6]。海藻糖在生物體內主要有3種合成途徑，分別是以葡萄糖、麥芽糖、淀粉為底物，通過與海藻糖合成有關的酶的作用轉化成海藻糖[16]。擬南芥突變體sweetie中糖、淀粉和乙烯等產生異常的積累。該突變體具有較高的參與非生物脅迫應答的組成型基因表達水平[17]。目前已有研究表明，海藻糖在細胞內的產生和積累可以抵御脫水、干旱、鹽漬、高溫、低溫和熱脅迫的傷害，但海藻糖在植物體中的作用還存在部分質疑，對其在生物脅迫和非生物脅迫逆境中的響應情況及可能作用機制的了解還比較模糊。為此，筆者針對該領域的國內外研究進展，對海藻糖在植物對逆境脅迫響應與適應中的作用進行了簡要的綜述，并且展望未來該研究領域中值得關注和進一步研究的方向。

1 海藻糖在植物對生物脅迫響應中的作用

最近研究表明，激素信號途徑可以被水楊酸、脫落酸、茉莉酸和乙烯等活性物質調控。活性氧（ROS）途徑也一樣。它們在生物脅迫和非生物脅迫之間扮演重要的角色，并且生物脅迫與非生物脅迫有著共同的調節機制[18]，因此推測植物中海藻糖對生物相互作用的應答也應起預期的作用。然而，現有的研究表明海藻糖可能扮演著矛盾的角色。

一般來講，植物–微生物的共生有利于宿主。在豆科植物上的根瘤菌或菌根的形成常常能增加寄主的生物量或提高抗脅迫能力。Mithofer[19]研究表明，根瘤菌多糖在誘導防御中起負調控的作用。有研究報道，在共生器官如根瘤菌中海藻糖扮演了可適當調節碳水化合物代謝的微妙角色[20-21]。另外，在干旱脅迫下，在幾種豆科植物中也檢測到海藻糖[22]。此外，當根瘤菌中氧濃度較低時也會刺激海藻糖的積累[23]。海藻糖在這些相互作用中涉及2個層面。首先，根瘤菌中的海藻糖可以提高寄主對脅迫的耐受性，干旱脅迫下根瘤菌的海藻糖合成增加[22]。進一步研究表明，接種了根瘤菌屬ReOtsA的菜豆能比野生型寄主植物產生更多的根瘤菌（27%），固氮酶活性更大（38%），生物量增加（25%）。而接種根瘤菌屬TPS KO突變體的菜豆則表現出相反表型，根瘤數降低了26%，固氮酶活性降低了45%，生物量降低了40%。此外，接種ReOtsA的植物能在干旱脅迫21 d后完全恢復，而野生系或接種根瘤菌屬TPS KO突變體的植物則不能[24]。

另外，在病原體攻擊方面，在甘藍根腫菌（Plasmodiophora brassicae）侵染擬南芥的過程中，在受感染的根和下胚軸中海藻糖積累的濃度高達10 mg/g[25]。在被奧氏蜜環菌（Armillaria ostoyae）感染的歐洲赤松（Pinus sylvestris L.）的根中也發現海藻糖的大量積累[26]。但是，這種二糖在植物和病原體中都存在，在感染中海藻糖既是植物脅迫的保護劑又是真菌的多功能糖[27]，所以很難確定海藻糖積累在受感染器官中的作用。

在擬南芥–甘藍根腫菌病害系統中對宿主和病原體的海藻糖代謝基因的研究表明，海藻糖是病原菌的毒性套件工具的一個元件[25]。研究表明，在病原體中與海藻糖合成相關基因PbTPS在感染點是上調的，導致海藻糖積累。同時，在感染組織中海藻糖積累之前，AtTRE被上調，說明海藻糖酶可能是植物防御系統中抵消海藻糖積累的一部分。在這個例子中，海藻糖對植物組織的生存是一個重要威脅。因此，在特定的位置和特定的濃度時，海藻糖可能對特定的植物組織或細胞造成負面的影響。

2 海藻糖在植物對非生物脅迫響應中的作用

在非生物脅迫中，海藻糖的作用最初是在更蘇植物中被發現的，如香灌木屬或鱗葉卷柏。這些耐旱的植物能承受幾乎完全的脫水、再水合，并且恢復完整的活力[28]。在這幾種植物中，海藻糖是主要的可溶性糖，葉片的海藻糖含量在香灌木屬達到3 mg/g，在鱗葉卷柏中達到12 mg/g。在脫水過程中，海藻糖的作用是蛋白質和生物膜的保護劑[3]。在非生物脅迫條件下海藻糖的積累并不僅限于更蘇植物中。據報道，在擬南芥中，經過4 h的熱脅迫（40 ℃）和4 d（4 ℃）冷暴露后，海藻糖水平翻了一番[29]。進一步的研究表明，脅迫過程中海藻糖積累與海藻糖生物合成基因的轉錄被激活相關。例如，在水稻幼苗的根和芽中，2個TPP基因（OsTPP1和OsTPP2）能被低溫脅迫（40 ℃）、干旱和外源脫落酸（ABA）瞬間誘導[30]。正如預期的那樣，在冷脅迫后水稻根中TPP活性和海藻糖含量增加[7，30]。

外源海藻糖處理還能減少干旱脅迫下小麥幼苗的凈光合速率，并在復水后，小麥的葉片含水量和干物質量均有少量的增加。外源海藻糖通過增加NPQ、β胡蘿卜素含量和DEPS，可以部分提高小麥在逆境脅迫后的恢復[31]。此外，適宜濃度的海藻糖還能顯著促進滲透脅迫下油菜種子的萌發和幼苗的生長，并且能促進脯氨酸的積累[32-33]。這些研究表明海藻糖或T6P參與非生物脅迫的響應。

3 海藻糖參加植物逆境脅迫適應過程中可能的作用

3.1 海藻糖可作為細胞相容性溶質 相容性溶質分子是無毒分子，可以在細胞質中高濃度積累。它們參與維持細胞膨壓或保護大分子結構以應對不利環境的影響。海藻糖就是其中的一種[34-35]。在許多生物體中，海藻糖具有比其他糖類更能保護膜和生物分子的穩定性、兼容性[1]和滲透調節性[36]。

在植物中，海藻糖作為相容性溶質是有爭議的，需要進一步研究。在更蘇植物中，海藻糖濃度達到的水平與理論的相容性溶質一致，而在其他植物中海藻糖濃度較低[37]，如滲透脅迫時在亞麻籽中的含量僅為31.49 nmol/g[38]。另有研究報道，在含100 mmol/L的海藻糖溶液中生長的擬南芥幼苗中T6P的快速積累會抑制幼苗的生長，表明海藻糖可能不是相容性溶質[39]。此外，海藻糖的轉基因雖然可提高煙草對干旱的耐受性，但會引起形態學的改變，影響碳水化合物的代謝，高濃度的海藻糖還可能導致毒性，表明海藻糖是一種非相容性溶質[40]。然而，許多植物在脅迫時會在特殊的器官中積累海藻糖[41]。此外，在葉綠體中表達海藻糖合成相關的基因ScTPS1，擬南芥變得耐旱，并且沒有引起發育失常[7]。這些結果表明，在特定器官的細胞或細胞器中海藻糖可以作為相容性溶質。

3.2 海藻糖與細胞的程序性死亡的關系 海藻糖的抗凋亡作用在動物中已經得到了廣泛的報道。海藻糖的保護作用能提高在凍結時干細胞和血小板的相關抗凋亡作用[42]。在植物中，細胞程序性死亡（PCD）也被認為是參與脅迫的防御、應答的基本細胞程序[43]。有報道表明，海藻糖對劍蘭花瓣有延遲萎蔫和降低PCD的作用[44]。這表明在植物中可能需要海藻糖來引發PCD過程。

在病原體攻擊的情況下，這種抗凋亡性能可能會出現矛盾。在眾多的植物病原菌侵染過程中，植物細胞會發生類似PCD的現象，稱為過敏反應（HR）。當寄主植物識別病原菌時，會觸發HR反應[45]。HR在感染點誘導細胞死亡，限制病原體的擴展。在感染點的海藻糖積累能干預HR。可以推測，一些病原體產生海藻糖可能幫助克服植物PCD的發生。

3.3 海藻糖在逆境脅迫中扮演信號分子的作用 糖如蔗糖、葡萄糖在植物中可作為有效的信號分子[46]。在酵母和植物中，海藻糖也可以作為信號分子直接或間接調控代謝途徑，甚至還會對其生長造成影響[1]。然而，海藻糖在信號傳導中的作用仍有爭議。海藻糖和T6P具有潛在的反作用。已有證據表明，海藻糖作為一個信號分子的作用，即與脂質和蛋白質產生相互作用。這可能代表信號轉導級聯反應的一部分[47]。在擬南芥中，海藻糖酶是一個質膜連結蛋白，可能通過預先的N端錨定在膜上，形成結構域，與所在的原生質膜的質外體有活躍的水解區域，在那里它可能參與糖信號的感應[48]。另一方面，海藻糖有調節生物合成的功能，因為它們可以修飾蛋白激酶，與14-3-3蛋白相互作用，從而參與它們的信號分子功能[49]。此外，有證據表明T6P在植物生長和發育中被作為一個重要的信號分子[39，50]。

3.4 海藻糖參與抗氧化酶的應答 ROS是生物和非生物脅迫下一種重要的信號轉導分子[51]。在逆境脅迫下，過剩的活性氧能氧化植物細胞膜和大分子，從而引起抗氧化反應。海藻糖的合成也可能是其中的一部分[52]。

研究表明，外源海藻糖能減輕失水對小麥愈傷組織的傷害，包括減少MDA和ROS的產生，從而提高細胞活力和生物量。另外，失水也可以誘導抗氧化酶的產生，同時ASA含量會有所增加，而GSH含量則有相反的影響。與單獨的失水相比，失水+海藻糖處理的抗氧化酶（SOD、GR）活性升高，非酶類的抗氧化劑（ASA、GSH）也有所升高。在恢復的過程中，失水+海藻糖的小麥愈傷組織的處理ROS有較多地減少，外源海藻糖清除ROS主要通過非酶類的抗氧化劑如ASAGSH循環[53]。此外，外源海藻糖還可以提高NaHCO3脅迫下南蛇藤葉細胞的保護功能，提高抗氧化酶活性，減少葉中活性氧的積累，抑制脂質的過氧化[54]。此外，濃度10%海藻糖處理后酵母細胞變得更耐H2O2脅迫[55]。這些結果表明，海藻糖的積累可能會減少ROS的積累，影響后續的植物脅迫反應。

4 展望

目前一些例子已證明海藻糖有可能參與植物脅迫適應的某些過程，如更蘇植物的抗旱表型，產生海藻糖的轉基因植物或突變體，能提高根瘤菌共生能力。然而，海藻糖參與植物對逆境脅迫響應與適應的確切機制。海藻糖在植物細胞逆境適應中的積極和消極影響還存在矛盾。根據目前該領域的研究進展，以下問題需要進一步的研究。首先，雖然海藻糖與一些非生物脅迫的耐受性存在很強的相關性，但高濃度海藻糖在植物（突變體或轉基因植株）中往往會導致發育異常，表明海藻糖是一個雙面分子，但還并不清楚高濃度海藻糖干擾細胞的代謝過程；第二，需要進一步調查逆境脅迫下海藻糖的合成積累途徑和機制；第三，需要進一步研究海藻糖參與抵抗病原體的作用。目前，唯一可以假設的是，在某些情況下，植物-病原體相互作用能刺激海藻糖的合成。海藻糖的抗凋亡似乎是植物的防御策略。然而，海藻糖作為結構糖存在于大多數病原菌中，使得這種相互作用的調查變得困難。外源海藻糖有可能誘導防御機制，但不清楚在自然情況下海藻糖是否參與植物對病菌的防御，所以仍需要進一步研究海藻糖在植物對病原菌防御中的具體作用。通過近年來分子生物學和各種組學技術（如功能基因組學、蛋白質組學、代謝組學等），從基因互作網絡和代謝網絡的角度來完整闡明海藻糖在植物逆境脅迫適應中的作用是極為必要的，而利用影響海藻糖生物合成或降解的擬南芥突變體可能在一定意義上幫助人們更好地理解海藻糖在生物和非生物脅迫適應中的確切作用。

2014年參考文獻

[1] ELBEIN A D，PAN Y T，PASTUSZAK I，et al.New insights on trehalose：a multifunctional molecule[J].Glycobiology，2003，13：17-27.

[2] CROWE J H.Trehalose as a“chemical chaperone”：fact and fantasy[J].Adv Exp Med Biol，2007，594：143-158.

[3] GODDIJN O J M，VAN DUN K.Trehalose metabolism in plants[J].Trends Plant Sci，1999，4：315-319.

[4] MULLER J，AESCHBACHER R A，WINGLER A，et al.Trehalose and trehalase in Arabidopsis[J].Plant Physiol，2001，125：1086-1093.

[5] GODDIJN O，SMEEKENS S.Sensing trehalose biosynthesis in plants[J].The Plant Journal，1998，1914（2）：143-146.

[6] GRENNAN A K.The role of trehalose biosynthesis in plants[J].Plant Physiol，2007，144：3-5.

[7] KARIM S，ARONSSON H，ERICSON H，et al.Improved drought tolerance without undesired side effects in transgenic plants producing trehalose[J].Plant Mol Biol，2007，64：371-386.

[8] AGRIOS G N.Plant Pathology[M].Elsevier：Academic Press，2005.

[9] HIRT H，SHINOZAKI K.Plant Responses to Abiotic Stress[M].Berlin：Springer，2004.

[10] MOORE J P，LE N T，BRANT W F，et al.Towards a systemsbased understanding of plant desiccation tolerance[J].Trends Plant Sci，2009，14：110-117.

[11] BARI R，JONES J.Role of plant hormones in plant defence responses[J].Plant Mol Biol，2009，69：473-488.

[12] VAN LOON L C，REP M，PIETERSE C M J.Significance of inducible defenserelated proteins in infected plants[J].Annu Rev Phytopathol，2006，44：135-162.

[13] CHINNUSAMY V，ZHU J，ZHU J K.Cold stress regulation of gene expression in plants[J].Trends Plant Sci，2007，12：444-451.

[14] PURVIS J E，YOMANO L P，INGRAM L O.Enhanced trehalose production improves growth of Escherichia coli under osmotic stress[J].Appl Environ Microbiol，2005，71：3761-3769.

[15] NI M，YU J H.A novel regulator couples sporogenesis and trehalose biogenesis in Aspergillus nidulans[J].PLoS ONE，2007，2：970.

[16] 楊平，李敏惠，潘克儉，等.海藻糖的生物合成與分解途經及其生物學功能[J].生命的化學，2006（3）：233-235.

[17] VEYRES N，DANON1 A，AONO M，et al.The Arabidopsis sweetie mutant is affected in carbohydrate metabolism and defective in the control of growth，development and senescence[J].Plant J，2008，55：665-686.

[18] FUJITA M，FUJITA Y，NOUTOSHI Y，et al.Crosstalk between abiotic and biotic stress responses：a current view from the points of convergence in the stress signaling networks[J].Curr Opin Plant Biol，2006，9：436-442.

[19] MITHOFER A.Suppression of plant defence in rhizobialegume symbiosis[J].Trends Plant Sci，2002，7：440-444.

[20] MIILLER J，BOLLER T，WIEMKEN A.Trehalose and trehalase in plants：recent developments[J].Plant Science，1995，112：1-9.

[21] MIILLER J，BOLLER T，WIEMKEN A.Effects of validamycin A，a potent trehalase inhibitor and phytohormones on trehalose metabolism in roots of soybean and cowpea[J].Planta，1995，112：1-9.

[22] FARIASRODRIGUEZ R，MLLOR R B，ARIS C，et al.The accumulation of trehalose in nodules of several cultivars of common bean （Phaseolus vulgaris） and its correlation with resistance to drought stress[J].Physiol Plant，1998，102（3）：353-359.

[23] STREETER J G，GOMEZ M L.Three enzymes for trehalose synthesis in Bradyrhizobium cultured bacteria and in bacteroids from soybean nodules[J].Appl Environ Microbiol，2006，72：4250-4255.

[24] SUREZ R，ARNOLDO W，MARIO R，et al.Improvement of drought tolerance and grain yield in common bean by overexpressing trehalose6phosphate synthase in rhizobia[J].Mol Plant Microbe Interact，2008，21：958-966.

[25] BRODMANN D，SCHULLER A，JUTTA LUDWIGMLLER，et al.Induction of trehalase in Arabidopsis plants infected with the trehaloseproducing pathogen Plasmodiophora brassicae[J].Mol.Plant Microbe Interact，2002，15：693-700.

[26] ISIDOROV V，PAWELECH，ANNA ZLCIAK，et al.Gas chromatographicmass spectrometric investigation of metabolites from the needles and roots of pine seedlings at early stages of pathogenic fungi Armillaria ostoyae attack[J].Trees，2008，22：531-542.

[27] GANCEDO C，FLORES C L.The importance of a functional trehalose biosynthetic pathway for the life of yeasts and fungi[J].FEMS Yeast Res，2004，4：351-359.

[28] LIU M，CHINGTE C，TSANPIAO L.Constitutive components and induced gene expression are involved in the desiccation tolerance of Selaginella tamariscina[J].Plant Cell Physiol，2008，49：653-663.

[29] KAPLAN F，JOACHIM K，DALE W H，et al.Exploring the temperaturestress metabolome of Arabidopsis[J].Plant Physiol，2004，136：4159-4168.

[30] PRAMANIK M H R，IMAI R.Functional identification of a trehalose 6phosphate phosphatase gene that is involved in transient induction of trehalose biosynthesis during chilling stress in rice[J].Plant Mol Biol，2005，58：751-762.

[31] LUO Y，GAO Y M，WANG W，et al.Application of trehalose ameliorates heat stress and promotes recovery of winter wheat seedlings[J].Biologia Plantarum，2014，58（2）：395-398.

[32] 湯紹虎，周啟貴，孫敏，等.海藻糖在滲透脅迫下對油菜種子萌發和幼苗生理的影響[J].中國農學通報，2006，22（6）：206-209.

[33] 周啟貴，湯紹虎，孫敏，等.海藻糖對滲透脅迫下油菜種子萌發和幼苗生長的影響[J].西南師范大學學報：自然科學版，2007，32（1）：39-42.

[34] GIBON Y，BESSIERES M A，LARHER F.Is glycine betaine a noncompatible solute in higher plants that do not accumulate it？[J].Plant Cell Environ，1997，20：329-340.

[35] GAGNEUL D，ANOUCHE A，DUHAZEL C，et al.A reassessment of the function of the socalled compatible solutes in the halophytic Plumbaginaceae Limonium latifolium[J].Plant Physiol，2007，144：1598-1611.

[36] AVONCE N，ALFREDO M V，MORETT E，et al.Insights on the evolution of trehalose biosynthesis[J].BMC Evol Biol，2006，6：109-113.

[37] AVONCE N，LEYMAN B，MASCORROGALLARDOL J O，et al.The Arabidopsis trehalose6P synthase AtTPS1 gene is a regulator of glucose，abscisic acid，and stress signaling[J].Plant Physiol，2004，136：3649-3659.

[38] ROA A Q，THENCOURTB L B，PILARDC S，et al.Trehalose determination in linseed subjected to osmoticstress.HPAECPAD analysis：an inappropriate method[J].Physiologia Plantarum，2013，147：261-269.

[39] SCHLUEPMANN H，VAN DIJKEN A，AGHDASI M，et al.Trehalose mediated growth inhibition of Arabidopsis seedlings is due to trehalose6phosphate accumulation[J].Plant Physiology，2004，135：79-890.

[40] ROMERO C，BELLES J M，VAYA J L，et al.Expression of the yeast trehalose6phosphate synthase gene in transgenic tobacco plants：pleiotropic phenotypes include drought tolerance[J].Planta，1997，201：293-297.

[41] GARG A K，KIM J K，OWENS T G，et al.Trehalose accumulation in rice plants confers high tolerance levels to different abiotic stresses[J].Proc Natl Acad Sci U S A，2002，99：15898-15903.

[42] QI L，JIAO S X，WANG T X，et al.Trehalose inhibited the phagocytosis of refrigerated platelets in vitro via preventing apoptosis[J].Transfusion，2009，49：2158-2166.

[43] REAPE T J，MCCABE P F.Apoptoticlike programmed cell death in plants[J].New Phytol，2008，180：13-26.

[44] YAMADA T，TAKATSU Y，MANABE T，et al.Suppressive effect of trehalose on apoptotic cell death leading to petal senescence in ethyleneinsensitive flowers of gladiolus[J].Plant Sci，2003，164：213-221.

[45] JONES J D G，DANGL J L.The plant immune system[J].Nature，2006，444：323-329.

[46] HANSON J，SMEEKENS S.Sugar perception and signalingan update[J].Curr Opin Plant Biol，2009，12：562-567.

[47] PEREIRA C S，ROBERTO D L，CHANDRASEKHAR I，et al.Interaction of the disaccharide trehalose with a phospholipid bilayer：a molecular dynamics study[J].Biophys J，2004，86：2273-2285.

[48] FRISON M，PARROUB J L，GUILLAUMOT D，et al.The Arabidopsis thaliana trehalase is a plasma membranebound enzyme with extracellular activity[J].FEBS Lett，2007，581：4010-4016.

[49] HARTHILL J E，MEEK S M，MORRICEL N，et al.Phosphorylation and 1433 binding of Arabidopsis trehalosephosphate synthase 5 in response to 2deoxyglucose[J].Plant J，2006，47：211-223.

[50] SCHLUEPMANN H，PELLNY T，VAN DIJKEN A，et al.Trehalose 6phosphate is indispensable for carbohydrate utilization and growth in Arabidopsis thaliana[J].Proc Natl Acad Sci USA，2003，100：6849-6854.

[51] MILLER G，SHULAEV V，MITTLERL R.Reactive oxygen signaling and abiotic stress[J].Physiol Plant，2008，33：481-489

[52] MITTLER R.Oxidative stress，antioxidants and stress tolerance[J].Trends Plant Sci，2002，7：405-410.

[53] MA C，WANG Z Q，KONG B B，et al.Exogenous trehalose differentially modulate antioxidant defense system in wheat callus during water deficit and subsequent recovery[J].Plant Growth Regul，2013，70（3）：275-285.

[54] 劉強，王慶成，孫晶，等.NaHCO3脅迫下外源海藻糖對南蛇藤幾種與抗逆性有關的生理生化指標變化的影響[J].植物生理學通訊，2008，44（5）：853-856.

[55] NERY D D C M，SILVA C G D，MARIANI D，et al.The role of trehalose and its transporter in protection against reactive oxygen species[J].Biochim Biophys Acta，2008，1780：1408-1411.