AM真菌對藥用植物的影響及其作用機理

摘要近年來對叢枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）真菌的生理生態特性、生物多樣性及作用機制等方面已有了深入研究，其中AM真菌對藥用植物的作用是目前菌根研究領域的熱點問題。該文闡述了AM真菌對藥用植物的生長發育、次生代謝物、抗性等方面的影響，并闡明其作用機理；綜述近幾年國內外的研究進展，討論并展望了藥用植物AM真菌的研究方向，為進一步探討AM真菌在藥用植物綠色栽培中的應用提供理論依據。

關鍵詞AM真菌；藥用植物；效應

中圖分類號S144.3文獻標識碼A文章編號0517-6611（2014）14-04231-03

Mechanism and Effects of AM Fungi on Medicinal Plants

ZENG Li，WANG Mingyuan et al（Department of Horticulture，Huaqiao University，Xiamen，Fujian 361021）

AbstractIn recent years，the eco-physiological characteristics，biological diversity and mechanism of AM fungi have been indepth studied.However，the research on AM fungi in medicinal plants has been one of the hot topics.In this paper，the effects of AM fungi on growth，secondary metabolites，and stress resistance in medicinal plants were summarized，and the related functional mechanism was discussed.This review summarizes the recent progress of domestic and international，we prospect the research direction of AM fungi in medicinal plants，in order to provide theoretical basis for the application of AM fungi on green culture in medicinal plants.

Key wordsArbuscular mycorrhiza（AM） fungi； Medicinal plants； Effect

菌根是自然界中一種極為普遍和重要的植物共生體，其中叢枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）分布最為廣泛。其是土壤菌根真菌與高等植物根系形成的共生聯合體[1]，目前已發現13個科，19個屬，共214種[2]。AM具有促進植物體吸收利用礦質養分和水分，促進植物生長發育、提高質量和改善果實品質的作用[3-5]。藥用植物是人們認識和利用的植物資源中具有特殊化學成分及生理功能的一類植物群體，其豐富的物種多樣性，使其成為人類生存與發展的重要自然資源[6]。近年來，由于對藥用植物資源保護和可持續利用的意識薄弱，過度開發利用，藥用植物野生資源急劇減少，甚至頻臨滅絕。為此，人們開始高度重視藥用植物的價值，并引入AM真菌，探討AM真菌對藥用植物的抗逆性、產量和質量以及藥效的影響[7]。當前，AM真菌對藥用植物的影響及其作用機理的研究尚處于起步階段。筆者主要從AM真菌對藥用植物生長發育、抗性和次生代謝物的影響等幾個方面進行闡述，并對藥用植物AM真菌的發展方向提出展望，以期為進一步探討AM真菌在藥用植物綠色栽培中的應用提供理論依據。

1AM真菌與藥用植物生長發育

AM真菌通過促進藥用植物礦質營養元素的吸收和利用、影響體內碳氮循環、改善水分利用率等方面影響藥用植物的生長發育[8]。AM真菌對藥用植物的磷、銅、鋅等營養具有重要的改善作用[9-10]。其中，AM真菌對磷的作用最為明顯，能夠活化和利用有機磷[11]，改善和提高藥用植物磷的營養狀況[12]。Gyuricza等研究證明，接種AM真菌能夠提高蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）對土壤中磷元素的吸收，明顯提高苜蓿草的藥效和產量[13]。研究發現，根外菌絲（extraradical mycelium，ERM）在藥用植物有效性磷的吸收和磷的快速運輸起到重要推動作用，ERM能夠伸展到根際土壤中，擴大根系的吸收表面積，從而顯著提高藥用植物的磷營養[14]。

Yagame等發現，接種AM真菌一定程度上能夠改善金蘭（Cephalanthera falcata）碳素營養代謝，植株外觀狀態和各項生理生化指標均優于不接種植株[15]。結果表明，AM真菌通過改善藥用植物的光合參數提高植株葉片光合速率與光合能力，間接獲得比對照更多的可溶性糖或淀粉等碳水化合物，進而改善或促進藥用植物的碳素營養[16]。Zubek等學者發現，AM真菌能促進檸檬香蜂草（Melissa officinalis L.）、鼠尾草（Salvia officinalis L.）及薰衣草（Lavandula angustifolia Mill）對氮素的吸收與轉移，改善藥用植物氮素營養或氮代謝，提高產量與品質[17]。研究表明，AM真菌作用于藥用植物體氮循環，一方面植株可以借助ERM龐大的菌絲網直接吸收氮源，另一方面也可以通過ERM從土壤中間接吸收不同形態的氮源[18-19]。Yang等研究發現，接種了AM真菌的蒼術（Atractylodes lancea）在生長發育時期的根、莖、葉生物量及蒼術揮發油的含量比對照組有明顯的提高[20]。結果表明，AM真菌能促進蒼術根、莖、葉的生長發育，而蒼術揮發油含量的提高是AM真菌的直接影響還是AM真菌刺激宿主產生某種信號物質的影響，該作用機制有待進一步研究。

以上研究表明，AM真菌對藥用植物的生長發育起到了非常重要的作用和貢獻，不僅改善了藥用植物對土壤中水分和礦質營養元素的吸收和利用，更重要的是AM真菌起到了調節宿主植物碳氮循環的作用，從而為藥用植物品質與藥效的提高奠定了營養基礎。

2AM真菌與藥用植物次生代謝

藥用植物在長期的進化過程中，逐漸形成了一些適應環境的生理生態功能，其中之一就是根據初生生長的需要產生各種類型的次生代謝產物[21]。許多研究已經觀察到AM真菌與藥用植物次生代謝的聯系，指出AM真菌能夠直接或間接地影響藥用植物的次生代謝過程，引起藥用植物的次生代謝產物發生變化[22]。

趙昕[23]等觀察了幾種AM真菌對喜樹幼苗喜樹堿含量的影響，研究發現透光球囊霉、幼套球囊霉、蜜色無梗囊霉和光壁無梗囊霉的侵染有利于提高喜樹幼苗的喜樹堿含量，地表球囊霉無顯著影響，而木薯球囊霉卻降低了喜樹幼苗的喜樹堿含量；接種AM真菌的喜樹幼苗根系中喜樹堿含量明顯高于未接種幼苗。結果說明，喜樹堿的含量不僅與AM的種屬有關，也與AM真菌侵染的不同組織部位有關。黃京華[24]等研究了2種AM真菌對黃花蒿的次生代謝物青蒿素和揮發油的影響，結果發現，接種了AM真菌的黃花蒿的莖、枝、葉中青蒿素的含量明顯高于對照組，地上部分的揮發油含量也明顯高于對照組，且揮發油成分發生了改變。這說明，在同一培養條件下，AM真菌顯著影響了黃花蒿中青蒿素和揮發油的代謝調控，但具體作用機理有待進一步探索。MirHassan[25]等通過GC-MS質譜研究了接種3種AM真菌對羅勒（Ocimum basilicum）精油含量的影響，結果發現，束球囊霉（Glomus fasciculatum）對羅勒精油含量的影響最為明顯，這可能是由于束球囊霉的侵染率高，促使了宿主攝取了更多的礦質元素，這對羅勒精油的活性成分甲基胡椒酚造成了一定的影響。Nikitas[26]等對薰衣草棉（Santolina chamaecyparissus）等5種藥用植物接種AM真菌，發現AM真菌對鼠尾草（Salvia officinalis）侵染程度最高，明顯提高宿主葉片中的精油含量。結果表明，AM真菌的侵染對鼠尾草精油中的某些活動成分，如β月桂烯、β水芹烯、樟腦等次生代謝物的有明顯的積累作用。Mucciarelli等[27]設計的試驗證實，AM真菌對薄荷（Mentha piperita L.）次生代謝產物的影響。接種AM真菌的薄荷苗的揮發性物質與薄荷無菌苗相比存在顯著的差異，甚至在接種了AM真菌的薄荷中發現有新的化合物存在。

可見，AM真菌與藥用植物某些次生代謝調控有關，直接或間接參與著藥用植物次生代謝物的合成，不僅如此，AM真菌對藥用植物攝取土壤中營養成分、礦質元素等方面具有顯著影響，這也直接或間接影響了宿主植物中某些次生代謝物的積累與合成。

3AM真菌與藥用植物抗性

AM真菌與藥用植物形成共生體后可以提高藥用植物的抗旱、抗熱、抗鹽堿、抗病，減輕抗重金屬毒害等，從而提高藥用植物在逆境條件下的生存能力。Tian等[28]研究發現，在干旱條件下，接種AM真菌增強了南美油藤（Plukenetia volubilis）的抗旱能力。這意味著，在干旱條件下AM的菌絲起到橋梁的作用，把根系與干旱狀況下根系難于吸收的土壤水分連接起來，因此接種了AM真菌的藥用植物在干旱的條件下也能維持較高的蒸騰速率，從而降低了葉面溫度，保證了較高的光合強度。此外，Asrar等[29]研究證實，縮球囊霉（Glomus constrictum Trappe）接種萬壽菊（Tagetes erecta）可明顯改善其對水分的吸收，從而提高其抗旱性。已有證據表明，ERM增加了藥用植物根系與土壤接觸的面積，能通過生理干燥區把較深土層中的水分傳送給處于干旱脅迫中的植株，供給植株穩定的水分。另外，AM真菌可以改善或穩定土壤的結構，從而間接提高AM對水分的吸收利用[30]。李思龍等[31]試驗發現，在相同高溫下，接種AM真菌的牡丹幼苗根系活力、葉綠素含量、可溶性蛋白含量等指標均高于對照組，說明，AM真菌提高了牡丹抗熱性。Navarro等[32]報道了接種AM真菌能夠提高藥用植物在鹽漬土壤中的生產能力，減輕藥用植物因鹽害造成的產量損失。AM真菌提高藥用植物耐鹽性的機理主要表現在以下幾點：①AM真菌通過對藥用植物礦物質營養元素的影響間接提高耐鹽性；②AM真菌通過改變藥用植物滲透勢提高耐鹽性；③AM真菌增強植株抗氧化酶系統活力提高耐鹽性；④AM真菌通過調控蛋白酶來提高耐鹽性[33]。AM真菌作用于藥用植物產生各種生物堿，能夠增強宿主對食草昆蟲的抵抗[34]。Reidinger等學者[35]發現接種AM真菌的千里光草（Senecio jacobaea）能夠產生吡咯里西啶生物堿，明顯增強對植食性昆蟲的抵抗。AM真菌作用于藥用植物產生新的抗菌素，能夠增加宿主對病原微生物的抵抗[36]。Bharadwaj等[37]研究人員發現，AM真菌促使馬鈴薯產生吲哚乙酸，從而增強了對土壤中病原微生物的抗病能力。

AM真菌對于重金屬具有很強的生物吸附潛力，可降低宿主植物體對重金屬的吸收[38-39]。Or1owska等[40]認為AM真菌具有較強的絡合重金屬的能力，在砷含量較高的土壤接種AM真菌后，不但提高了車前草（Plantago lanceolata L.）對砷的抗性，而且對宿主植物有明顯促進作用。為提高藥用植物對惡劣環境的適應，AM真菌促使宿主對有機質的吸收，以及對重金屬的吸附[41]。Aloui等[42]學者證實了根內球囊霉（Glomus irregularis）可促使蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）產生某些異黃酮及其衍生物，該類次生代謝物明顯的提高了蒺藜苜蓿對鎘元素的降解能力。結果表明，或通過AM真菌表面的吸附作用來緩解重金屬元素的毒害，或是通過ERM產生多糖分泌物質的結合作用而降低其毒性。另外，AM真菌具有較強的絡合重金屬元素的能力，真菌細胞壁分泌的粘液和真菌組織中聚磷酸、有機酸均能絡合重金屬，從而減少重金屬向地上部的運輸量。

以上結果說明，AM真菌對藥用植物抗性的影響主要表現在：改善藥用植物生長的土壤環境；調節藥用植物自身的生長影響，進而提高藥用植物對干旱、酸堿和重金屬污染土壤的耐受性；誘導宿主產生次生代謝物，提高了宿主的抗蟲、抗菌、抗病的能力。因此，AM真菌在鹽漬化、酸堿化、重金屬污染地區的生物修復中具有巨大的應用潛力。

4藥用植物AM真菌的研究展望

近年來，野生藥用植物資源已不能滿足醫藥產業迅速發展的需求，人們必須對野生藥用植物引種栽培來緩解這一情況，而在栽培過程中往往容易出現病蟲害、農藥濫用等問題，直接或間接影響了藥用植物的產量和質量。而且，栽培藥用植物的有效成分含量往往下降，這些問題是栽培藥用植物的一大瓶頸。目前，AM真菌在國內外的應用主要表現在以下3個方面[43]：生物肥料、生物防治和生態保護。國外已將AM真菌開發成新型生物肥料進行規模化生產，接種AM真菌和生產菌根化苗木都具有良好效果。我國也對AM真菌開發生物肥料進行過初步研究，在半夏等藥用植物上通過篩選高效菌株，研制優質生物肥料，取得良好效果[44]，但由于AM真菌無法進行純培養，加之菌劑的開發面臨著易污染、周期長、產量低等問題，未能形成大規模的生產和應用；利用AM真菌來防治土壤中的線蟲、土傳微生物等危害，克服了化學防治的環境污染、農藥殘留、病原物產生抗藥性的弊端，具有重要的生態和經濟意義；此外，AM真菌在生物修復退化土壤、改良土壤結構等方面具有重要作用。

基于藥用植物的諸多問題，限制了醫藥產業的發展，降低了我國藥用植物在國際市場上的競爭力。因此，今后可以優先考慮開展以下4個方面的工作：①以我國豐富的藥用植物AM真菌為依托，嘗試從藥用植物AM真菌入手，篩選出抗寒、抗病、促生等優勢藥用植物AM菌種，以期達到提高藥效、增加產量的目的；②以AM真菌為菌劑，開發藥用植物專用微生物肥料。AM真菌本身無毒無味，是純正的生物肥料，可以減少化肥施用量，降低農藥的使用，在生態環境與生物資源保護方面具有重要的意義；③利用優勢藥用植物AM菌種，培育菌根化幼苗，可明顯提高藥用植物的存活率，從而為藥用植物的優良樹種引種、病蟲害防治、生物修復等方面提供前提條件；④由于不同的藥用植物發揮藥效的時期不同，所以有必要探索AM真菌與藥用植物接種時期的規律性，實現更有效、高效的侵染，達到提高品質、質量及藥效的目的。

藥用植物AM真菌是一個龐大的特殊真菌類群，傳統的AM真菌研究手段和方法，已經不能滿足現有研究工作的需要，必須結合分子生物學等現代生物技術[45]，如等位特異PCR（AS-PCR）、多任意擴增子圖譜（MAAP）、DNA 擴增指紋分析技術、微衛星DNA標記（SSR）等技術。越來越多的分子技術應用于藥用植物AM真菌的研究中，有利于提升藥用植物的藥用價值，并有助于進一步探索AM真菌與藥用植物之間的有關作用機制問題。

藥用植物AM真菌是一種新型的微生物資源，具有潛在的應用價值，為發現新的先導化合物及保護瀕危藥用植物植物提供了重要的開發和利用途徑，在農業、工業、醫藥衛生、生物學及生態學等領域有著巨大的應用潛力。深入研究AM真菌對藥用植物的影響及其作用機制，有利于人們深刻認識AM真菌與藥用植物的共生關系，也可為深入探討藥用植物與環境之間的生態關系辟出新的途徑。

42卷14期曾理等AM真菌對藥用植物的影響及其作用機理參考文獻

[1] 劉潤進，陳應龍.菌根學[M].北京：科學出版社，2007.

[2] 劉潤進，焦惠，李巖，等.叢枝菌根真菌物種多樣性研究進展[J].應用生態學報，2009，20（9）：2301-2307.

[3] 任搖禛，王建武，馮遠嬌，等.叢枝菌根真菌侵染Bt玉米及對其生長的影響[J].生態學雜志，2011，30（6）：1162-1168.

[4] 崔向超，胡君利，林先貴，等.叢枝菌根真菌與復硝酚鈉在番茄育苗中的應用[J].應用與環境生物學報，2012，18（5）：843-846.

[5] 孔佩佩，楊樹華，賈瑞冬，等.不同叢枝菌根真菌對切花菊生長的影響[J].中國農學通報，2011，27（31）：222-227.

[6] 鄧玉誠.藥用植物資源研究進展[J].植物雜志，1993，2：12.

[7] HE X H，DUAN Y H，CHEN Y L，et al.A 60-year journey of mycorrhizal research in China：Past，present and future directions [J].Science China Life Sciences，2010，53（12）：1374-1398.

[8] SMITH S E，READ D J.Mycorrhizal symbiosis [M].New York：Academic Press，2008.

[9] TOUSSAINT J P，SMITH F A，SMITH S E.Arbuscular mycorrhizal fungi can induce the production of phytochemicals in sweet basil irrespective of phosphorus nutrition [J].Mycorrhiza，2007，17：291-297.

[10] CICATELLI A，LINGUA G，TODESCHINI V，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi modulate the leaf transcriptome of a Populus alba L.clone grown on a zinc and coppercontaminated soil [J].Environmental and Experimental Botany，2012，75：25-35.

[11] JAYACHANDRAN K，SHETTY K G.Growth response and phosphorus uptake by arbuscular mycorrhizae of wet prairie sawgrass [J].Aquatic Botany，2003，76：281-290.

[12] SMITH S E，SMITH F A，JAKOBSEN I.Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses [J].Plant Physiollogy，2003，133：16-20.

[13] GYURICZA V，BOULOIS H D，DECLERCK S.Effect of potassium and phosphorus on the transport of radiocesium by arbuscular mycorrhizal fungi [J].Journal of Environmental Radioactivity，2010，101：482-487.

[14] BAIRD J M，WALLEY F L，SHIRTLIFFE S J.Arbuscular mycorrhizal fungi colonization and phosphorus nutrition in organic field pea and lentil [J].Mycorrhiza，2010，20（8）：541-549.

[15] YAGAME T，YAMATO M.Mycoheterotrophic growth of Cephalanthera falcata（Orchidaceae） in tripartite symbioses with Thelephoraceae fungi and Quercus serrata（Fagaceae） in pot culture condition [J].Journal of Plant Research，2012，126（2）：215-222.

[16] 郭良棟，田春杰.菌根真菌的碳氮循環功能研究進展[J].微生物學通報，2013，40（1）：158-171.

[17] ZUBEK S，STEFANOWICZB A M，BLASZKOWSKI J，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi and soil microbial communities under contrasting fertilization of three medicinal plants [J].Applied Soil Ecology，2012，59：106-115.

[18] 劉潔，劉靜，金海如.叢枝菌根真菌N代謝與C代謝研究進展[J].微生物學雜志，2011，31（6）：70-75.

[19] 孫秋玲，戴思蘭，張春英，等.菌根真菌促進植物吸收利用氮素機制的研究進展[J].生態學雜志，2012，31（5）：1302-1310.

[20] YANG T，DAI C C.Interactions of two endophytic fungi colonizing Atractylodes lancea and effects on the host's essential oils [J].Acta Ecologica Sinica，2013，33：87-93.

[21] 諸姮，胡宏友，盧昌義，等.植物體內的黃酮類化合物代謝及其調控研究進展[J].廈門大學學報：自然科學版，2007，46（1）：136-143.

[22] YADAV K，AGGARWAL A，SINGH N.Arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） induced acclimatization， growth enhancement and colchicine content of micropropagated Gloriosa superba L.plantlets [J].Industrial Crops and Products，2013，45：88-93.

[23] 趙昕，王博文，閻秀峰.叢枝菌根對喜樹幼苗喜樹堿含量的影響[J].生態學報，2006，26（4）：1057-1062.

[24] 黃京華，譚鉅發，揭紅科.叢枝菌根真菌對黃花蒿生長及藥效成分的影響[J].應用生態學報，2011， 22（6）：1443-1449.

[25] MIRHASSAN R S，ABBAS H，MOHSEN B，et al.Effects of arbuscular mycorrhizal （AM） fungi on growth， essential oil production and nutrients uptake in basil [J].Journal of Medicinal Plant Research，2010，4（21）：2222-2228.

[26] NIKITAS K，THOMAS T，ELENI P F.Effects of Glomus lamellosum on Growth，Essential Oil Production and Nutrients Uptake in Selected Medicinal Plants [J].Journal of Agricultural Science，2012，4（3）：137-144.

[27] MUCCIARELLI M，CAMUSSO W，MAFFEI M，et al.Volatile terpenoids of endophyte-free and infected peppermint （Mentha piperita L.）：Chemical partitioning of a symbiosis [J].Microbial Ecology，2007，54：685-696.

[28] TIAN Y H，LEI Y B，ZHENG Y L，et al.Synergistic effect of colonization with arbuscular mycorrhizal fungi improves growth and drought tolerance of Plukenetia volubilis seedlings[J].Acta Physiologiae Plantarum， 2012，1：1-10.

[29] ASRAR A W，ELHINDI K M.Alleviation of drought stress of marigold（Tagetes erecta）plants by using arbuscular mycorrhizal fungi [J].Saudi Journal Biological Sciences，2011，18：93-98.