不同土壤類型中外源汞對白符跳(Folsomia candida)的毒性

董繼鑫，王曉燕，鄭袁明，劉玉榮,*

1. 首都師范大學資源環境與旅游學院，北京 100048 2. 中國科學院生態環境研究中心 城市與區域生態國家重點實驗室， 北京 100085

不同土壤類型中外源汞對白符跳(Folsomia candida)的毒性

董繼鑫1,2，王曉燕1，鄭袁明2，劉玉榮2,*

1. 首都師范大學資源環境與旅游學院，北京 100048 2. 中國科學院生態環境研究中心 城市與區域生態國家重點實驗室， 北京 100085

參考國際標準化組織(ISO)頒布的跳蟲毒性測試方法 ISO11267，分析了汞(Hg)在我國9種典型土壤中對白符跳(Folsomia candida)的急性毒性及繁殖毒性。發現Hg在不同類型土壤中對白符跳的半數致死濃度(LC50)變化為(0.92～1.94) mg·kg-1，而對白符跳繁殖產生影響的半數效應濃度(EC50)變化范圍為(0.98～2.43) mg·kg-1，產生10%影響的濃度(EC10)變化范圍為(0.29～1.40) mg·kg-1。將土壤的主要理化性質(pH、OM、CEC)與Hg對白符跳的EC50進行相關性回歸分析，發現土壤CEC與EC50呈顯著正相關關系(r=0.8624，p<0.01)，隨著土壤CEC的增大，Hg的EC50值也趨于升高。因此，土壤CEC可能是導致不同類型土壤中汞對白符跳毒性差異的主要因素。本研究結果可為制定基于我國土壤類型的生態篩選值提供基礎參考數據。

汞；中國土壤；白符跳；繁殖毒性；急性毒性

汞(Hg)是一種全球性污染物，具有持久性、易遷移性和高度的生物富集性[1-2]。研究表明，化石燃料的燃燒、城市垃圾和醫療垃圾焚燒、有色金屬冶煉、氯堿工業、水泥制造、土法煉金和煉汞活動等可能導致環境汞污染[3-4]。無機Hg的毒性在于Hg和硫的強親和力,如易與蛋白分子中的巰基(—SH)結合,使蛋白質變性[5]。無機Hg還可以通過干擾細胞的鈣代謝途徑，使細胞內鈣穩態失衡產生細胞毒性[6]。而環境中無機Hg可在微生物的作用下轉化為具有神經毒性的甲基汞[7-8]。我國土壤汞污染十分嚴重，正威脅作物產地安全和土壤生態系統的穩定性[9-10]。

關于土壤Hg的毒性和生態風險已經有廣泛的關注[11-12]。對重金屬Hg的生態風險評價，其核心部分是生態效應分析，即通過污染物對土壤生物個體的生態毒理學效應評估以及對土壤生物群體的功能效應評估來實現的[13]。跳蟲又名彈尾蟲(springtails)，是彈尾綱(collembolan)生物的俗稱，是一種分布極為廣泛的土壤節肢動物[14]，與線蟲、螨蟲共同構成3大土壤動物，在土壤生態系統中扮演重要角色[15-16]。其中白符跳Foslomia candida由于其實驗室易飼養、繁殖周期短和對污染敏感等特點，已經被國際標準化組織(ISO)列為土壤生態毒性測試的一種重要模式物種[17]。

早在20年前，國外已經開始利用跳蟲的豐度和多樣性評估污染物對環境的影響[18]。隨后，又利用跳蟲的死亡率、繁殖率、生物富集和行為效應等評估土壤修復是否成功[19-20]。國內開展土壤跳蟲生態毒性研究較晚，相關報道主要集中在重金屬污染土壤、有機農藥污染土壤、阻燃劑污染土壤、多環芳烴污染土壤等研究[21-25]。目前，這些研究主要是基于人工土壤基礎上獲取污染物的毒性參數，不利于現實的污染土壤風險評估。我國土壤類型復雜多樣，不同類型土壤中重金屬的生物有效性可能迥異。本研究采集了我國9種典型土壤，以白符跳Folsomia. candida為受體，分析了Hg在不同土壤中對白符跳F. candida的毒性效應，以期為制定基于我國土壤類型的生態篩選值和評價Hg污染土壤的環境風險提供了基礎參考數據。

1 材料和方法(Materials and methods)

1.1 試劑和材料

氯化汞(HgCl2)購自德國默克公司，純度>99.5%。實驗所用跳蟲為孤雌生殖的F. candida，是由中國科學院植物生理生態研究所提供。白符跳飼養在石膏-活性炭(9:1混合物)的培養基中，基中加入少量蒸餾水保持底物始終浸濕，添加2 mg 顆粒狀干酵母作為白符跳的食物。然后把白符跳引入培養皿內，在21 ℃的恒溫恒濕培養箱中培養。每3天打開蓋子補足空氣，必要時補充水和食物。為了繁殖大量的白符跳作為實驗材料，需先將大量的白符跳放入新鮮培養皿中，待其產卵48 h后移開成蟲。7～10 d后這些蟲卵孵化，幼蟲被同步飼養以便實驗時使用。

1.2 供試土壤

9種土樣分別采自新疆烏魯木齊灰漠土(XJH)、北京昌平褐潮土(BJH)、青海西寧荒漠土(QHH)、河北欒城潮土(HBC)、河南鄭州潮土(HNC)、重慶北碚紫壤(CQZ)、湖南株洲粘土(HNN)、江西南昌紅壤(JXH)、廣西南寧紅土(GXH)的表層土壤(0～20 cm)。供試土壤在使用前先室內自然條件下風干，剔除植物根系及石塊后，過2 mm篩。實驗土壤的主要理化性質見表1。

1.3 方 法(Methods)

1.3.1 土壤Hg污染對白符跳急性毒性

XJH、BJH、QHH、HBC、HNC和JXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；CQZ和HNN用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3.0 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5、3.0和5.0 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混勻后水分維持在田間持水量的55%。稱取30 g濕土于100 mL燒杯，將燒杯中放入10只21 d蟲齡的白符跳，用封口膜封口。實驗共設3個重復。所有處理在21℃的恒溫恒濕培養箱中培養48 h。培養結束時用水懸浮法計數(成活的白符跳會浮在水面上)。統計48 h的白符跳死亡百分數后，分別計算出9種Hg污染土壤對白符跳48 h的半數致死濃度(LC50)。

表1 實驗土壤的主要理化性質Table 1 Physio-chemical properties of test soils

1.3.2 土壤Hg污染對白符跳繁殖的影響

慢性毒性測試參照標準方法ISO 11267[26]。XJH、BJH、QHH、HNN和HNC用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、和1.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；HBC、CQZ和JXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混勻后水分維持在田間持水量的55%。土壤預培養一周后，稱取30 g濕土于100毫升燒杯，將燒杯中放入10只10～12 d蟲齡的白符跳，然后加入大約2 mg干酵母到土壤表層，用封口膜封口。每周開蓋兩次以補足氧氣，兩周后添加新鮮酵母。實驗共設3個重復。所有處理在21 ℃的恒溫恒濕箱中培養28 d。培養結束時將實驗土壤倒入1 000 mL燒杯中，加水適量，用細針輕輕攪動，土壤里繁殖的幼蟲會浮在水面，進行計數器計數。分別計算出9種Hg污染土壤對白符跳產生10%影響的濃度(EC10)和半最大效應濃度(EC50)。

1.4 統計分析

采用Sigma Plot統計軟件通過概率回歸的方法對試驗數據進行分析。利用SPSS軟件分析變量間的相關性。顯著性差異分析采用Duncan方法單因素方差分析。

2 結果與分析(Results and analysis)

2.1 不同類型土壤中汞對白符跳的急性毒性

急性毒性實驗是通過觀測生物有機體與污染物短暫接觸后對其的損害程度，以達到大致確定污染物毒性大小的目的，并為慢性毒性測試提供依據和參考。在實驗中，暴露10 h后，部分濃度處理的土壤中已經出現白符跳死亡現象。中毒后，白符跳的身體變軟，用牙簽撥動無應激性反應。圖1為實驗48 h時9種土壤中Hg濃度與白符跳死亡率之間的劑量-效應關系。在9種受試土壤中，對照組死亡率均小于20%，從而保證了實驗的有效性。處理的土樣中，Hg導致白符跳死亡的情況各不相同，其中河北潮土(HBC)中引發白符跳半數死亡的Hg濃度最低(0.92 mg·kg-1)，說明其毒性最大。通過分析Hg在不同土壤中對白符跳的半數致死濃度(LC50)值，可以發現Hg在9種土壤中對白符跳的毒性大小依次為河北潮土>北京褐潮土>江西紅壤>河南潮土>青海荒漠土>新疆灰漠土>重慶紫壤>廣西紅土>湖南粘土。

圖1 暴露48 h時9種土壤中Hg濃度與白符跳死亡率之間的劑量-效應關系Fig. 1 Dose-response relationship between concentration of Hg and mortality of springtail F. candida after 48h exposure

2.2 不同類型土壤中Hg對白符跳繁殖的影響

在9種試土壤中，Hg對白符跳生長繁殖的毒性影響也有所區別(見圖2)。在Hg濃度低的土壤中(小于1 mg·kg-1)，白符跳繁殖量沒有受到Hg污染脅迫影響，但是隨著Hg濃度的上升，白符跳的繁殖受到了抑制。在Hg濃度達到1.5 mg·kg-1時，大部分土壤中的白符跳不能進行繁殖。當Hg濃度達到3 mg·kg-1時，只有在廣西紅土(GXH)中，白符跳能存活，但其繁殖功能受到抑制。分析各個土壤中Hg對白符跳的半最大效應濃度(EC50)，最高的是重慶紫壤(CQZ)為2.43 mg·kg-1，其次是廣西紅土(GXH)為2.28 mg·kg-1，最低的是河南潮土(HNC)為0.98 mg·kg-1。半最大效應濃度EC50的最高值是最低值的2.5倍。

2.3 土壤主要化學與Hg毒性之間的相關性

將土壤主要理化性質，包括土壤pH值、CEC、OM，分別與Hg對白符跳的急性毒性指標LC50及生長繁殖指標EC50作相關性分析，發現CEC與Hg的EC50呈現顯著的正相關關系(r=0.8624，p<0.01)(圖3)。但是在實驗中土壤pH值及OM對LC50和EC50沒有表現出顯著相關性(p>0.05)。

圖2 Hg對白符跳生長繁殖的影響Fig. 2 Effects of Hg on reproduction of the springtail F. candida

圖3 土壤CEC與EC50之間的關系Fig. 3 Linear regressions between soil CEC and EC50

3 討論(Discussion)

已有研究表明，土壤類型對重金屬的毒性影響很大，重金屬在不同土壤中對同一種生物的毒性可相差十幾倍[28-29]。如De Barros 研究發現不同類型的污染土壤對白符跳的毒性就有很大差異[30]。本研究急性毒性實驗中，新疆灰漠土、北京褐潮土、青海荒漠土、河北潮土、河南潮土和江西紅壤的Hg濃度達到2.0 mg·kg-1時，白符跳全部死亡；重慶紫壤和湖南粘土的Hg濃度達到2.5 mg·kg-1時，白符跳全部死亡；而廣西紅土Hg濃度達到3 mg·kg-1時，白符跳全部死亡。而用生態毒理實驗中常見的半數致死濃度(LC50),產生10%影響的濃度(EC10),半最大效應濃度(EC50)這三個參數定量地評價Hg對白符跳毒性的大小(表2)。發現，LC50變化范圍從(0.92～1.94) mg·kg-1, EC50變化范圍為(0.99～2.43) mg·kg-1，EC10變化范圍為(0.29～1.40) mg·kg-1。從圖2可以看出，較低濃度的Hg(小于1.00 mg·kg-1)對白符跳的存活并沒有明顯影響，而只有當Hg濃度較高(大于1.50 mg·kg-1)時，才開始對白符跳的存活構成威脅。白符跳慢性毒性測試結果表明土壤Hg污染脅迫對白符跳的繁殖有一定的抑制作用。相關文獻報道[11,12]，Hg的EC50在(2.60～3.26) mg·kg-1，但本研究中基于9種供試土壤得出的EC50值要比前人研究結果的值要低，這可能是由于土壤性質的不同以及實驗室飼養的白符跳個體性質上差異所造成[31-33]。此外，本實驗為實驗室內的生態毒性測試，與田間實驗存在差別，在田間條件下土壤經過長時間的干濕交替，雨水淋溶等過程，土壤條件發生改變，污染物的毒性會隨時間而發生變化[34-35]。盡管如此，本研究得出的Hg在不同供試土壤中的毒性參數也反映了Hg對白符跳生物有效性的差別，為Hg污染土壤診斷和風險評價提供一定的借鑒。

土壤性質是影響土壤生態毒性測試的重要因素[36]。大量文獻報道，土壤pH值、OM含量、CEC是影響土壤污染物毒性與生物有效性的最主要因子[37-38]。Weng 等研究認為土壤pH值是影響重金屬污染物對生物有效性的最關鍵的因素[39]。而Lock 等研究表明，隨著土壤OM含量的增加污染物對白符跳的毒性顯著降低[40]。Van Eeckhout 等認為CEC是造成16種歐洲土壤中重金屬污染物對土壤無脊椎動物生殖毒性差異的主要因素[41]。本研究發現，CEC與繁殖指標(EC50)呈顯著正相關性(r=0.8624，p<0.01)；而土壤pH值及OM與LC50和EC50均沒有顯著相關性。因此，CEC可能是影響Hg對白符跳F. candida毒性的最主要因素。

對污染土壤的生態毒性評價還需要考慮不同物種對污染響應的差異性。例如，土壤線蚓(Enchytraeus albidus)暴露在Hg污染的土壤中進行的繁殖毒性實驗，得到相同的毒性參數EC50為22 mg·kg-1[12]，遠高于基于白符跳的生態毒性；土壤氨氧化潛勢(PNR)是反映土壤微生物功能的重要指標之一, 研究發現Hg基于PNR得到的EC50值為1.59mg·kg-1[42]。因此，Hg對不同物種的生態毒性不一樣，要合理評價Hg污染土壤的生態風險，還需要考慮更多物種的毒性數據。本研究使用我國典型自然土壤開展白符跳毒性測試，得出Hg對白符跳毒性的相關參數可為開展實際污染土壤評價提供一定參考。但是土壤性質會影響污染物生物有效性和生物毒性，所以根據典型土壤類型構建不同土壤的環境質量標準更具科學性與合理性。此外，針對我國土壤類型多樣，土壤性質差異較大等特點，在評價Hg的生態毒性和風險時還要充分考慮土地使用類型和優先保護物種的差異等因素。

表2 Hg在9種土壤中對白符跳的LC50和ECXTable 2 LC50 and ECX of Hg to F. candida in twelve soils (mg·kg-1)

致謝：感謝中國環境科學研究院顏增光博士提供土壤樣品。

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ToxicityofMetcurytoSpringtailFolsomiacandidainTypicalChineseSoils

Dong Jixin1,2, Wang Xiaoyan1, Zheng Yuanming2, Liu Yurong2,*

1. College of Resources, Environment and Tourism, Capital Normal University, Beijing 100048, China 2. State Key Laboratory of Urban and Regional Ecology, Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

14 May 2014accepted21 July 2014

Acute and chronic reproduction toxicity of mercury (Hg) to springtail Folsomia candida in 9 spiked soils was analyzed according to the methods of International Standardization Organization (ISO) 11267. The results showed that Hg toxicity to F. candida differed in the variety of soils, and LC50value (50% lethal concentrations) varied from 0.92 mg·kg-1to 1.94 mg·kg-1. Based on the toxicity test of F. candida reproduction, the 28-day EC50value (the concentration causing 50% effect) for the Hg was from 0.98 to 2.43 mg·kg-1while for the 28-day EC10value(the concentration causing 10% effect) varied from 0.29 to 1.40 mg·kg-1. Stepwise multiple regressions were carried out to determine the relative contribution of some basic soil properties (e.g. pH, organic matter capacity and cation exchange content) to EC50, and a significant positive correlation between soil cation exchange capacity and EC50was observed (r=0.8624，p<0.01). The EC50value tended to increase along the elevated soil cation exchange capacity. Therefore, soil cation exchange capacity may be one of most important factors influencing Hg toxicity to F. candida in these types of soil. These ecotoxicity data generated in the current study will provide valuable reference information for the developing of ecological soils screening values in China.

mercury; Chinese soils; Folsomia candida; chronic reproduction toxicity; acute toxicity

國家自然科學基金青年基金項目(41201523)

董繼鑫(1986-)，男，碩士研究生，研究方向為土壤生態毒理，E-mail: dongjx12@163.com

*通訊作者(Corresponding author)，E-mail：yrliu@rcees.ac.cn

10.7524/AJE.1673-5897-20140514004

2014-05-14錄用日期：2014-07-21

1673-5897(2014)5-978-08

： X171.5

： A

劉玉榮(1981—)，男，生態學博士，助理研究員，主要研究方向為土壤污染生態學，發表學術論文10余篇。

董繼鑫, 王曉燕, 鄭袁明, 等. 不同土壤類型中外源汞對白符跳(Folsomia candida)的毒性研究[J]. 生態毒理學報，2014, 9(5): 978-985

Dong J X, Wang X Y, Zheng Y M. Toxicity of mercury to springtail Folsomia candida in typical Chinese soils [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(5): 978-985 (in Chinese)