干細胞治療脊髓損傷的研究現狀

徐　進，鄭　璟 (綜述)，朱肖奇(審校)

(1.南方醫科大學附屬深圳寶安醫院脊柱外科，廣東 深圳518101； 2.南方醫科大學珠江醫院眼科，廣州 510000)

干細胞治療脊髓損傷的研究現狀

徐進1△，鄭璟2△(綜述)，朱肖奇1※(審校)

(1.南方醫科大學附屬深圳寶安醫院脊柱外科，廣東 深圳518101； 2.南方醫科大學珠江醫院眼科，廣州 510000)

摘要：當代醫學技術的發展取得了長足的進步，但是臨床上治療脊髓損傷的手段還非常有限，隨著再生醫學的發展，干細胞作為一種全新的治療手段為臨床醫師治療脊髓損傷等神經疾患帶來了新希望。脊髓損傷的干細胞療法具有為損傷的脊髓提供營養、分泌細胞因子、改變局部微環境或分化為神經元與宿主神經元建立突觸橋接，或者分化為少突膠質細胞，使脫髓鞘的神經在髓鞘化從而修復受損的神經功能等優勢，在治療脊髓損傷中具有良好的前景。

關鍵詞：脊髓損傷；細胞移植；干細胞

脊髓損傷多由車禍、墜落等造成脊柱脫位、骨折所致的嚴重創傷，具有高致殘率及高病死率的特點。在發達國家，脊髓損傷發生率為每年(15～40)例/百萬人口，每年由此造成損失約40億美金[1]。脊髓損傷后，死亡的神經元不可再生，受損部位膠質瘢痕增生，新的軸突不能通過瘢痕組織以及損傷部位的慢性脫髓鞘等病理改變，導致損傷平面以下感覺和運動功能障礙[2]。自Allen[3]對脊髓損傷進行試驗研究以來，學者們先后運用手術減壓吻合、藥物治療、神經生長因子、局部冷凍、物理康復及高壓氧療等多種方法來治療脊髓損傷[4-5]，雖然這些方法在不同程度上緩解了脊髓損傷的病理改變，但晚期效果仍不理想。干細胞的移植在臨床疾病中的應用為神經損傷患者的修復提供了新的解決方案，利用干細胞治療脊髓損傷更為廣大學者研究的熱點。現就目前常用的治療脊髓損傷的各類干細胞予以綜述。

1脊髓損傷的基本病理變化及干細胞移植治療脊髓損傷的機制

1.1脊髓損傷的概述及分期脊髓損傷多由外傷導致，損傷后灰質出現壞死，然后是白質發生壞死，損傷區域繼發炎癥反應，形成的血栓加重脊髓缺血；同時，膠質細胞大量增生形成的瘢痕組織阻礙神經組織的再生，導致神經元和神經纖維的變形壞死。脊髓損傷通常包括3個階段：第一階段又稱急性期，一般發生在損傷當時，它由直接作用于脊髓的機械暴力所致，如剪切、撕裂、壓迫及挫裂等造成神經元、膠質、血管結構的即刻死亡；第二階段往往發生在損傷后的幾分鐘至幾周，自由基開始產生、興奮性神經遞質大量產生以及炎癥反應發生，神經細胞大量缺血壞死，同時，自體免疫系統產生的中性粒細胞、T淋巴細胞及巨噬細胞開始反應性增高；第三階段又稱為慢性期，損傷后延續至數月或者數年，細胞凋亡繼續，神經細胞表面的離子通道持續性受損，同時伴隨瘢痕組織形成、脫髓鞘及Wallerian變性[6]。所有這些病變過程最終導致神經傳導功能障礙，臨床表現為損傷平面以下感覺和運動功能障礙。

1.2干細胞特性及分類干細胞是同時具備自我更新能力和產生分化細胞能力的一類細胞，這類細胞可以經培養進行不定期分化產生特定細胞，繼而用來治療不同的細胞損傷導致的疾病。根據分化潛能的大小，可將干細胞分為3類：①全能干細胞，此類細胞具備分化為完整個體的能力，如胚胎干細胞；②多能干細胞，這類細胞具有分化為多種細胞組織的潛能，但不具備發育成完整的個體的能力，如誘導多能干細胞(induced pluripotent stem cells,iPSCs)、骨髓間充質干細胞(bone mesenchymal stem cells，BMSCs)、脂肪間充質干細胞(adipose tissue-derived stem cells，ADSCs)；③單能干細胞，這類細胞只分化為一種類型或者密切相關類型的細胞，如神經干細胞(neural stem cells，NSCs)、造血干細胞。

1.3干細胞修復脊髓損傷機制干細胞移植可以改善脊髓損傷局部的損傷微環境從而促進神經再生達到脊髓功能的恢復，其修復受損的脊髓可能的作用機制主要有：①干細胞在適合的環境下具有轉化為神經細胞的可能，神經細胞從結構上修復脊髓損傷，使受損的神經通路得以再通；②移植的干細胞與神經組織相互作用，產生細胞因子，如多肽、神經營養因子、白細胞介素、巨噬細胞集落刺激因子和干細胞因子等，這些細胞因子不僅可以促進神經功能的修復，同時對植入的干細胞起到刺激分化與保護功能；③干細胞作為填充物作用于損傷部位，定向再生為神經細胞錨定周圍組織完成傳導功能的重建；④干細胞具有多能或全能性，除在局部向神經組織分化外，還可以向血管內皮細胞分化，有利于受損區域神經、血管組織的修復；⑤干細胞全能性還表現在分化為少突膠質細胞，從而使脫髓鞘的神經在髓鞘化從而修復神經功能。

2各類干細胞選擇及其各自治療脊髓損傷的研究特點

2.1胚胎干細胞胚胎干細胞是來源于哺乳動物早期胚胎內細胞團中的一種二倍體細胞，具有長期未分化增殖能力，在特定條件下能向內、中、外3個胚層的細胞組織分化[7-9]。胚胎干細胞最早用于治療脊髓損傷。Bottai等[10]直接將未分化的胚胎干細胞經尾靜脈注射移植T8脊髓損傷的小鼠，發現移植28 d后小鼠運動功能明顯改善?？紤]到胚胎干細胞在體內分化可能導致畸胎瘤的風險，目前大多數是將其在體外分化后在用于體內治療。Lukovic等[11]將人胚胎干細胞來源的神經元及膠質細胞前體細胞移植入脊髓損傷節段內，可觀察到星形膠質細胞聚集,從而證明有利于軸突再生。胚胎干細胞經基因修飾后移植有利于局部微環境的改變，從而有利于神經細胞的修復。胚胎干細胞已經被美國食品藥品管理局批準用于脊髓損傷治療的Ⅰ期臨床試驗[12]。Geron公司于2010年開始全球首例脊髓損傷胚胎干細胞治療的臨床試驗，并將人胚胎干細胞誘導分化為神經細胞在移植到4例胸髓損傷志愿者體內，以檢驗其安全性和治療效果，受試的志愿者良好，尚未發現明顯的不良事件，Ⅰ期臨床試驗達到檢驗其毒性及安全性的目的[13]。但遺憾的是，2011年11月Geron公司由于種種原因宣布放棄干細胞研究計劃。胚胎干細胞難以避免的倫理問題及潛在的致瘤性仍是目前面臨的難題。

2.2iPSCsiPSCs 為非原始細胞通過分子生物學方法轉化為具有高度自我增殖和與胚胎干細胞類似的多向分化潛能的一類細胞。2006年，Takahashi和Yamanaka[14]利用反轉錄病毒為載體在小鼠成纖維細胞中導入篩選的4個與多能性相關基因Oct-4、Sox2、c-Mye和Klf4將其誘導為與胚胎干細胞相似的具有干細胞增殖分化能力的細胞，即iPSCs。目前，科學家們已成功利用鼠、恒河猴以及人類細胞制作了相應的iPSCs。iPSCs與胚胎干細胞類似都具有多能性，但iPSCs通過成體細胞誘導而來，避開了倫理道德及法律問題。如果將自身體細胞,如表皮細胞等誘導分化成iPSCs，那免疫排斥問題也將得到解決。目前，應用iPSCs治療脊髓損傷的報道還不是很多，Hu和Zhang[15]將iPSCs誘導分化為脊髓運動神經元，使iPSCs應用于臨床治療脊髓損傷成為可能。Son等[16]通過一些限定因子將小鼠和人纖維細胞直接誘導分化為運動神經元，這些神經元在體內分化為神經亞型，為進一步研究移植分化的神經元治療脊髓損傷奠定了基礎。Tsuji等[17]將大鼠iPSCs克隆的38C2細胞衍生的神經球移植到脊髓損傷部位，移植后癥狀緩解而未導致腫瘤的發生。iPSCs治療脊髓損傷的研究目前還處于初始階段，其獲取率低、來源的選擇及安全性問題仍有待于進一步克服。

2.3BMSCsBMSCs是骨髓中造血結構和功能性支持細胞，這種細胞除具備干細胞的基本特點外還有一定的可塑性，其在不同的誘導條件下能分化為成熟的間質細胞，如成骨細胞、脂肪細胞、網狀細胞。更有研究表明，BMSCs可以在未分化狀態下向實質細胞轉化，如心肌細胞、神經細胞等[18]。這為BMSCs研究神經系統疾病帶來了希望，此后人們發現BMSCs具有良好的神經分化能力，將其移植到神經損傷區可以恢復部分神經功能。Lee等[19]將人BMSCs移植于脊髓損傷1周后的小鼠脊髓內，2個月后Basso-Beattie-Bresnahan運動功能評分和疼痛測試顯示小鼠后肢感覺運動功能得到改善，小鼠脊髓體感誘發電位潛伏期明顯縮短，提示利用BMSCs移植治療神經損傷的可能。Sykova等[20]將BMSCs移植到20例脊髓損傷患者體內，通過美國脊髓損傷協會制定的脊髓損傷水平評分、感覺誘發電位及核磁共振成像等方式觀察，并隨訪2年后認為BMSCs移植安全有效，感覺運動功能均有不同程度的恢復。段大鵬等[21]將BMSCs分不同時間點局部注射到脊髓損傷的大鼠模型中，于移植后4周檢測體內腦源性神經生長因子及神經生長因子的表達，認為損傷后3 d是BMSCs進行細胞移植的最佳時間。BMSCs來源豐富、取材方便、在宿主神經組織中可長期生存并整合等優點，但對其起源、相互之間的關系、治療脊髓損傷的機制等問題仍亟待解決。

2.4ADSCsADSCs是存在脂肪組織中的一群具有多向分化潛能、間充質來源的成體干細胞。脂肪組織在人體內儲量豐富，獲取簡便，通過抽脂即可獲得大量的ADSCs，其在體內外具有多向分化的潛能，在不同的誘導因子作用下可向各種組織細胞分化，如脂肪細胞、成骨細胞、神經細胞等。Ashjian等[22]使用β-巰基乙醇誘導人ADSCs向神經方向分化，30 min后出現類神經元樣細胞形態，3 h后表達神經巢蛋白、神經元特異性核蛋白等神經細胞早期標志因子。ADSCs可以大量分化為施萬細胞，提示其在體內具有修復神經的可能。此外，ADSCs可形成獨特的神經保護，可減少水腫的發生和促進內皮細胞分化。Zaminy等[23]將鼠來源的ADSCs在體外誘導分化為施萬細胞，配合載有細胞的膠原支架移植入大鼠脊髓損傷節段，實驗結果表明ADSCs來源的施萬細胞可改變受損脊髓節段的微環境并且促進神經軸突再生，移植后功能得到恢復。ADSCs在治療脊髓損傷方面具有很高的應用潛力，但是異體ADSCs仍存在免疫排斥，自體獲取的ADSCs在體外培養傳代后減少了組織相容性抗原的表達，所以今后仍需要更多實驗來驗證其移植是否會帶來強烈的免疫反應和后期的排斥反應。

2.5NSCsNSCs最早于1992年由Reynolds和Weiss[24]在小鼠紋狀體中分離獲得，它的發現改變了神經細胞損傷后沒有再生能力的傳統觀念。NSCs在一定條件下可不斷進行有絲分裂，分化成為神經細胞、神經膠質細胞和少突膠質細胞。這提示NSCs對于脊髓損傷的修復意義巨大，NSCs移植可能成為治療脊髓損傷的理想方法。許多學者嘗試了應用NSCs對脊髓損傷動物模型進行研究，并取得了一定成果。Song等[25]將來源于鼠海馬的NSCs與新生鼠海馬的神經元共同培養得到子代神經元，并證實其有電生理活性，能以突出聯系的方式整合到神經網絡。這為NSCs的移植奠定了基礎。Pallini等[26]從小鼠胚胎中提取NSCs后將其移植到T8～9椎體脊髓損傷的小鼠中，12周后發現小鼠運動評分顯著提高，并發現受損脊髓內有存活的NSCs并向損傷區域轉移。還有研究發現[27],將NSCs移植到大鼠脫髓鞘的脊髓中，這些細胞將引起廣泛的髓鞘再生，而且軸突傳導的神經沖動速率和正常神經傳導速率幾乎相同。證明NSCs不僅促進髓鞘再生而且對受損神經的功能改善也有重要意義。李哲等[28]將溴脫氧尿嘧啶核苷標記過的NSCs通過靜脈移植及局部種植等方式注入脊髓損傷的大鼠體內，結果證實NSCs可在脊髓損傷病灶局部增殖分化為神經元和神經膠質細胞，且呈現出先增殖分化后抑制的態勢，從而促進感覺運動功能的恢復，并證明神經再生過程和細胞外信號調節激酶通路密切相關。Park等[29]同時將人NSCs和人間充質干細胞聯合移植入脊髓損傷的大鼠體內，6周后大鼠運動感覺功能均有明顯的恢復。NSCs雖不涉及倫理糾紛，但體外分離純化技術要求嚴格，費用昂貴，使NSCs在治療脊髓損傷方面進展緩慢。

3脊髓損傷臨床研究現狀與進展

本文檢索了clinicaltrails.Gov正在進行及完結的臨床試驗，搜索關鍵詞“Stem Cell，Spinal Cord Injury”，共檢索出相關臨床試驗文章30項，其中運用干細胞療法治療脊髓損傷的23項，已完結的有4起，剩余大部分仍處于招募志愿者階段。所有實驗計劃中：①細胞的選擇選用的干細胞主要以BMSCs為主，共16項；神經前體細胞及NSCs 3項；ADSCs 4項。Hernandez等[30]通過研究不同細胞(施萬細胞、嗅鞘細胞，間充質干細胞、NSCs、iPSCs及胚胎干細胞)治療脊髓損傷后指出，尚沒有確鑿的證據指出哪種細胞更適合脊髓損傷的治療。②移植方法的選擇，鞘內注射9項，局部脊髓內注射6項，靜脈注射3項，靜脈合并鞘內注射3項，髓內合并鞘內注射2項。Geffner等[31]將自體BMSCs通過不同的移植方式(局部注射、鞘內注射及靜脈注射)轉移入8例脊髓損傷患者體內，結果顯示無明顯差異。

在已完成的4項臨床試驗并發表的相關報道中，Park等[32]通過10個樣本脊髓損傷患者的隨訪試驗，采用局部髓內移植人BMSCs取得了較為理想的效果，且已證明自體人BMSCs局部移植治療脊髓損傷在之后6個月隨訪中，3例患者的活動能力及生活能力有了明顯的恢復，磁共振成像及肌電圖結果也證實隨著時間推移受損區域有了低強度纖維信號并出現電生理改善；Sharma等[33]采取鞘內合并髓內注射的方式為71例神經損傷的兒童注射BMSCs，治療后隨訪取得了相對良好的效果；Ra等[34]證實一定濃度的ADSCs通過靜脈注射的方式來治療8例脊髓損傷患者并通過3個月的隨訪未致瘤，說明細胞療法是安全、有效的。

從以上已發表文章來看，目前臨床試驗首選的干細胞為間充質干細胞，給藥方式以鞘內注射為主。由此可以認為，目前干細胞治療脊髓損傷的臨床研究以間充質干細胞更具有優勢，以BMSCs研究尤為多見。胚胎干細胞由于其倫理道德因素及安全性問題而受限；iPSCs的組織來源更需優化，獲取率需進一步提升；NSCs則在進入臨床之前需進一步優化分離純化及擴增條件，降低其獲取成本。

4結語

脊髓再生是一個受多因素制約的復雜的過程，干細胞的移植在治療脊髓損傷方面表現了很多突出的優點，但是推動其在脊髓損傷中的臨床應用還有很多問題需要解決，如干細胞的獲取效率問題、安全性問題，以及需要大規模的臨床試驗等。但值得肯定的是，干細胞移植治療脊髓損傷作為一種全新的治療理念正在為越來越多的人們所接受。今后的研究重點可以考慮向以下幾個方面傾斜：①干細胞移植與基因技術集合，通過基因工程技術處理細胞，如通過基因敲除等方法處理干細胞，從而降低通過移植治療脊髓損傷的不利因素。②干細胞移植可以結合組織工程技術，通過良好的載體(如生物支架)為細胞生長分化提供三維立體空間，并且支架材料還能填充脊髓缺損。③探索移植最佳方式、最佳時間及最佳移植細胞的代數，目前絕大多數研究是將干細胞在體外誘導成神經前體細胞后再移植治療脊髓損傷，但體外誘導分化只能分化成單一的神經元細胞或者單一的膠質細胞，移植療效必然受到限制。如果能將干細胞直接移植在體內受損部位并同時向神經元細胞和膠質細胞分化，那么治療脊髓損傷必將提高療效。相信隨著研究的不斷深入，脊髓損傷的干細胞療法定能取得更大的突破，而且一定會作為一種安全、有效的治療手段應用于臨床。

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Present State of Stem Cells Treatment of Spinal Cord InjuryXUJin1,ZHENGJing2,ZHUXiao-qi1.(1.DepartmentofOrthopedics,ShenzhenBaoanHospitalAffiliatedtoSouthernMedicalUniversity,Shenzhen518101,China; 2.DepartmentofOphtalmology,ZhujiangHospitalofSouthernMedicalUniversity,Guangzhou510000,China)

Abstract：Despite the considerable development of medical technology,the clinical treatment of spinal cord injury is still very limited.With the development of regenerative medicine,stem cells transplantation as a new treatment for spinal cord injury and other neurological disorders has brought new hope to the clinicians.Transplanted stem cells can provide nutrition,secrete cytokines,change the local microenvironment and even differentiate into neurons for the injury site.Synaptic bridge can also be established between the new growing neurons and the host neurons.Stem cells can differentiate into oligodendrocytes and regenerate to myelin to repair the damaged neural function,and have good prospects in the treatment of spinal cord injury.

Key words：Spinal cord injury; Cell transplantation; Stem cell

收稿日期：2015-03-24修回日期：2015-05-20編輯：伊姍

基金項目：深圳市科技研發基金(JCYJ20130329090921096)

doi：10.3969/j.issn.1006-2084.2015.24.007

中圖分類號：R456

文獻標識碼：A

文章編號：1006-2084(2015)24-4435-04