白芍粗提物及芍藥苷對變異鏈球菌作用的體外實驗

陳 昶， 盧友光， 潘在興， 邵旭媛， 蘇柏華， 馮 巖

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白芍粗提物及芍藥苷對變異鏈球菌作用的體外實驗

陳 昶1， 盧友光2， 潘在興1， 邵旭媛1， 蘇柏華2， 馮 巖2

目的 研究白芍粗提物及其主要成分芍藥苷對變異鏈球菌的作用。方法采用醇提法制取白芍粗提物，通過高效液相色譜法測定白芍粗提物的主要活性成分，分別觀察白芍粗提物及其主要成分芍藥苷在不同藥物濃度下對變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖以及葡聚糖轉移酶(GTF)比活力等方面的影響。結果白芍粗提物及芍藥苷對變異鏈球菌的體外生長最小抑菌濃度(MIC)分別為3.130和1.770 mg/mL，當兩者的濃度分別為≥1.565和≥0.885 mg/mL時，有明顯的抑制變異鏈球菌粘附、合成水不溶性胞外多糖和GTF比活力的作用(P<0.05)；當白芍粗提物濃度為3.130 mg/mL時，有明顯的抑制變異鏈球菌產酸的作用(P<0.05)，而不同濃度的芍藥苷對變異鏈球菌產酸均無影響(P>0.05)。不同濃度白芍粗提物組和芍藥苷組的水不溶性胞外多糖含量和GTF比活力之間均呈正向直線相關。結論白芍粗提物可抑制變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性，其主要活性成分芍藥苷可抑制變異鏈球菌的粘附、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性，但不影響變異鏈球菌的產酸活動。

白芍； 芍藥苷； 鏈球菌屬； 鏈球菌，變異； 多糖類； 轉移酶類

齲病是多種因素綜合作用導致牙齒硬組織的慢性進行性病損，表現為無機物的脫礦和有機物的分解，是人類的常見病和多發病。世界衛生組織已將齲病、癌癥和心血管疾病并列為人類三大重點防治疾病。自從20世紀50年代明確了變異鏈球菌是人類齲病的主要致病菌以來，諸多學者從抑制或殺滅變異鏈球菌的藥物著手進行了大量研究，其中研究和應用最多的是化學合成藥物和植物提取物[1]。白芍為常用中藥材，源于毛茛科植物芍藥的干燥根[2]。本實驗通過觀察白芍粗提物及其主要活性成分芍藥苷對變異鏈球菌的粘附、產酸、合成胞外多糖以及抑制細菌酶等方面的影響，探討其防齲機制，為白芍及其主要活性成分芍藥苷成為防齲藥物提供實驗室依據。

1 材料與方法

1.1 材料 實驗菌株：變異鏈球菌ATCC 25175(福州樂華生物技術有限公司)。試劑：白芍(安徽德昌藥業飲片有限公司)；芍藥苷對照品(批號110736-201337，中國食品藥品檢定研究院)；蒽酮[生工生物工程(上海)股份有限公司]；考馬斯亮藍(Biosharp生物技術公司)；蛋白濃度測定試劑盒、蔗糖、0.5 mol/L磷酸鹽緩沖液、TPY培養基、固體硫酸銨、乙醇(分析純)、乙腈(色譜純)、甲醇(色譜純)、超純水(福州樂華生物技術有限公司)。儀器：高效液相色譜儀(LC-20AT，日本島津公司)；CO2水套培養箱(HEPACLASS100型，熱電公司)；超純水機(5L/H50w型，艾科浦公司)；電子分析天平(AL204型，上海梅特勒-托利多儀器有限公司)；數顯恒溫水浴鍋(HH-2，江蘇金壇市江南儀器廠)；旋轉蒸發儀(RE-2000B，上海亞榮生化儀器廠)；pH計(美國奧立龍868酸度計)；酶標儀(LD400，美國貝克曼庫爾特公司)。

1.2 方法

1.2.1 白芍粗提物的制備 將白芍藥材低溫烘干后粉碎，精密稱取100 g過50目篩的粉末,置于干燥圓底燒瓶中，加入500 mL 60%乙醇溶液，加熱回流提取，濾過，收集濾液。重復提取2次，合并濾液。濾液減壓干燥，負壓旋轉蒸發至浸膏狀。

1.2.2 高效液相色譜法測定白芍粗提物的主要活性成分芍藥苷

1.2.2.1 色譜條件 色譜柱：Inertsil ODS-SPC18(250 mm×46 mm，5 μm)；流動相：乙腈-0.1%磷酸(25∶75)；流速：0.8 mL/min；柱溫：25 ℃；進樣量：10 μL；檢測波長：230 nm。

1.2.2.2 標準溶液的制備 取真空干燥至恒定質量的芍藥苷對照品適量，用甲醇稀釋至1 mL含0.980 mg芍藥苷的對照品溶液Ⅰ。精密量取對照品溶液Ⅰ1 mL，分別稀釋成濃度為0.490，0.245，0.049，0.019 mg/mL的對照品溶液Ⅱ～Ⅴ，混勻待進樣。在1.2.2.1的色譜條件下，測得對照品溶液Ⅰ～Ⅴ的峰面積值。以對照品溶液的濃度為橫坐標，以測得的峰面積值為縱坐標，繪制標準曲線，并做回歸曲線。

1.2.2.3 白芍粗提物的藥物成分分析 取白芍粉末6份，各0.1 g，精密稱取，分別加入60%乙醇60 mL，回流提取1 h，濾過，收集濾液。濾渣加入60%乙醇60 mL，加熱回流提取1 h，過濾，收集濾液。合并濾液，濾液減壓干燥，用95%乙醇定容在50 mL容量瓶，得到樣品溶液Ⅰ～Ⅵ。按上述色譜條件進行測定，將測得的峰面積值代入所得標準品的線性方程，得出粗提物樣品中含有芍藥苷的濃度。

1.2.3 變異鏈球菌菌液調整 將變異鏈球菌ATCC 25175接種于TPY液體培養基中，在80% N2、20% CO2和37 ℃的條件下，于厭氧箱中培養24 h，然后以3 500 r/min離心15 min，收集細菌，無菌生理鹽水洗菌2次，用無菌生理鹽水將菌懸液調在波長630 nm處吸光度(A630 nm)為1.0，備用。

1.2.4 白芍粗提物和芍藥苷對變異鏈球菌黏附作用的影響 取10 mL的玻璃試管24個，每組4個平行管，分別將白芍粗提物和芍藥苷以倍比稀釋配制成5個濃度的實驗組藥液和1個為TPY液體培養基(不含藥液)的對照組溶液后，分別加入以上備好的菌液0.05 mL、TPY液體培養基2 mL和50%蔗糖-0.5 mol/L磷酸緩沖液0.45 mL，混勻。各試管與地平面呈30°，在80% N2、20% CO2和37 ℃的厭氧箱中培養18 h。然后將試管中溶液輕輕移去，將粘附到試管壁的細菌用蒸餾水洗脫，每次3 mL，共計3次，以3 500 r/min離心15 min，收集細菌，置于3 mL蒸餾水中，混勻。用酶標儀測定A630 nm，計算粘附抑制率。

粘附抑制率=(對照組A630 nm-實驗組A630 nm)/對照組A630 nm×100%

1.2.5 白芍粗提物和芍藥苷對變異鏈球菌產酸作用的影響 實驗分組同上。采用酸度計將已配制好的藥物溶液和對照組溶液調定初始pH值為7.4，按菌液與藥液1∶10(v/v)比例接種變異鏈球菌，在80% N2、20% CO2和37 ℃的厭氧箱中培養18 h，測定上清液的pH值，每管測定3次，結果取平均值，并計算培養前后pH值的變化值(ΔpH)。

ΔpH=初始pH值(7.4)-終末pH值

1.2.6 白芍粗提物和芍藥苷對變異鏈球菌合成胞外多糖的影響 實驗分組同上。按菌液與TPY液體培養基1∶10(v/v)的比例接種變異鏈球菌，在80% N2、20% CO2和37 ℃的厭氧箱中培養24 h，培養液以6 000 r/min離心25 min，沉淀物用5 mL蒸餾水洗滌、離心2次，水洗后的沉淀物加入0.4 mol/L的NaOH 5 mL洗滌、離心3次，合并上清液作為樣品。取適量上清液，以蒽酮法測定水不溶性多糖的含量，每管測定3次，結果取平均值。

1.2.7 白芍粗提物和芍藥苷對變異鏈球菌葡聚糖轉移酶(glucan transferase,GTF)的影響 實驗分組同上。將已配制好的3 mL各濃度藥液按菌液與藥液1∶10(v/v)比例接種于已調定A值為1.0的菌液0.3 mL，在80% N2、20% CO2和37 ℃的厭氧箱中培養24 h。將細菌培養物離心，收集上清液，加入固體硫酸銨，達60%飽和度，置于4 ℃冰箱過夜后離心，將沉淀溶于磷酸鹽緩沖液中透析48 h，得GTF粗酶。取GTF粗酶0.1 mL，加入蒸餾水4 mL，采用考馬斯亮藍法測定總蛋白含量，采用Somogyi法測定酶-底物反應液中的還原糖量，每管測定3次，結果取平均值。GTF活力單位(IU)定義為標準條件下(37 ℃反應1 h)每分鐘從蔗糖釋放1 μmol還原糖所需的酶量，并計算酶的比活力。

比活力=酶活力(mIU)/總蛋白量(μg)

2 結 果

2.1 白芍粗提物中的活性成分芍藥苷的含量

2.1.1 白芍供試品與芍藥苷對照品色譜圖 芍藥苷對照品和白芍供試品色譜圖顯示，在1.2.2.1的條件下，芍藥苷和其他峰能達到基線分離(圖1)，對照品芍藥苷的出峰時間為9.25 min。根據對照品芍藥苷的保留時間判斷，樣品中保留時間為9.25 min的峰1鑒定為芍藥苷。

2.1.2 標準曲線的制備 以對照品溶液的濃度為橫坐標，以峰面積值為縱坐標，繪制的標準曲線見圖2。回歸方程：Y=1E+0.7X+20 800，測得r2為0.999 9，表示線性良好。

2.1.3 白芍中芍藥苷含量測定 按照供試品溶液制備方法制備樣品，按上述色譜條件測定峰面積，計算含量，結果見表1，可見白芍中芍藥苷的含量為2.629%。

2.2 白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌粘附作用的影響 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌粘附作用的影響見表2。可見隨著白芍粗提物濃度的升高，粘附抑制率也隨之增高。經ANOVA檢驗，白芍各藥物濃度組粘附的A值總體均數不全相等(F=82.833，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當白芍濃度為3.130，1.565 mg/mL時，可以降低變異鏈球菌的黏附性(P<0.05)；當白芍濃度為0.783，0.391，0.196 mg/mL時，隨著濃度的升高，粘附抑制率也隨之增高(P>0.05)。經ANOVA檢驗，芍藥苷各藥物濃度組粘附的A值總體均數不全相等(F=2316.416，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當芍藥苷濃度為1.770，0.885 mg/mL時，可以降低變異鏈球菌的粘附性(P<0.05)；當芍藥苷濃度為0.443，0.221，0.111 mg/mL時，對變異鏈球菌的粘附性無明顯影響(P>0.05)。

A：白芍供試品；B：芍藥苷對照品.1：芍藥苷色譜峰.圖1 白芍供試品及芍藥苷對照品色譜圖Fig 1 Chromatogram of radix paeoniae alba experimental article and chromatogram of paeoniflorin reference substance

圖2 芍藥苷標準曲線Fig 2 Paeoniflorin standard curve

2.3 白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌產酸作用的影響 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌產酸作用的影響見表2，可見隨著白芍粗提物濃度的升高，ΔpH越來越小。經ANOVA檢驗，白芍各藥物濃度組ΔpH值總體均數不全相等(F=16.887，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當白芍濃度為3.130 mg/mL時，可抑制變異鏈球菌產酸(P=0.000)；當白芍濃度為1.565，0.783，0.391 mg/mL時，對變異鏈球菌產酸無影響(P>0.05)；當白芍濃度為0.196 mg/mL時，可促進變異鏈球菌產酸(P=0.014)。芍藥苷各藥物濃度組的ΔpH值經ANOVA檢驗顯示，芍藥苷對變異鏈球菌產酸無影響(F=1.614，P=0.189)。

表1 白芍中芍藥苷含量Tab 1 The content of paeoniflorin in radix paeoniae alba

n=6.

2.4 白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌合成胞外多糖的影響 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌合成胞外多糖的影響見表2，可見隨著白芍粗提物濃度的升高，水不溶性胞外多糖含量越來越小。經ANOVA檢驗，白芍各藥物濃度組合成胞外多糖含量總體均數不全相等(F=12.272，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當白芍濃度為3.130，1.565 mg/mL時，可抑制變異鏈球菌產生胞外多糖(P<0.05)；當白芍濃度為0.783，0.391，0.196 mg/mL時，對變異鏈球菌產生胞外多糖無影響(P>0.05)。隨著芍藥苷濃度的升高，水不溶性胞外多糖含量越來越小，經ANOVA檢驗，芍藥苷各藥物濃度組合成胞外多糖含量總體均數不全相等(F=132.888，P=0.000)，經Dunnett-t檢驗，當芍藥苷濃度為1.770，0.885 mg/mL時，可抑制變異鏈球菌產生胞外多糖(P=0.000)；當芍藥苷濃度為0.443，0.221，0.111 mg/mL時，對變異鏈球菌產生胞外多糖無影響(P>0.05)。

2.5 白芍粗提物、芍藥苷對GTF的影響 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對GTF的影響見表3，可見隨著白芍粗提物濃度的升高，酶比活力越來越小。經ANOVA檢驗，白芍各藥物濃度組對變異鏈球菌酶比活力值總體均數不全相等(F=9.657，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當白芍濃度為3.130，1.565 mg/mL時，變異鏈球菌酶比活力降低(P<0.05)；當白芍濃度為0.783，0.391，0.196 mg/mL時，對變異鏈球菌酶比活力無影響(P>0.05)。不同濃度白芍粗提物組的胞外多糖含量和酶比活力之間呈正向直線相關(r=0.950，P=0.013)。隨著芍藥苷濃度的升高，酶比活力越來越小。經ANOVA檢驗，芍藥苷各藥物濃度組對變異鏈球菌酶比活力值總體均數不全相等(F=12.331，P=0.000)。經Dunnett-t檢驗，當芍藥苷濃度為1.770，0.885 mg/mL時，變異鏈球菌酶比活力降低(P<0.05)；當芍藥苷濃度為0.443，0.221，0.111 mg/mL時，對變異鏈球菌酶比活力無影響(P>0.05)。不同濃度芍藥苷組的胞外多糖含量和酶比活力之間呈正向直線相關(r=0.990，P=0.001)。

表2 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌粘附、產酸、合成胞外多糖的影響

Tab 2 The influence of different concentrations of radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin on the adhesion ability, acid generation and exopolysaccharide production of streptococcus mutaus

藥 物ρ藥物/(mg·mL-1)吸光度粘附抑制率/%ΔpHρ胞外多糖/(μg·mL-1)白芍3.1300.145±0.0047.780☆1.798±0.036☆45.565±5.645☆1.5650.145±0.0047.780☆2.000±0.05756.048±5.164☆0.7830.155±0.0051.2622.030±0.05570.161±7.9560.3910.155±0.0061.4312.088±0.04673.790±10.5660.1960.155±0.0061.1202.135±0.054☆76.613±8.171空白對照0.157±0.006-2.000±0.08180.645±7.565芍藥苷1.7700.509±0.00210.855☆-0.008±0.067152.016±2.030☆0.8850.514±0.00210.073☆-0.075±0.097168.145±3.325☆0.4430.569±0.0010.308-0.005±0.231197.581±8.0650.2210.570±0.0020.2650.268±0.230208.871±0.9310.1110.570±0.0020.1750.248±0.398204.839±3.951空白對照0.571±0.002--0.060±0.277204.839±1.862

與空白對照組比較，☆：P<0.05.

表3 不同濃度白芍粗提物、芍藥苷對變異鏈球菌葡聚糖轉移酶的影響

Tab 3 The influence of different concentrations of radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin on glucan transferase of streptococcus mutaus

與空白對照組比較，☆：P<0.05.

3 討 論

現代藥理學研究認為，白芍可用于月經不調、盜汗、自汗、四肢痙攣、頭痛眩暈等癥[2]。白芍化學成分復雜，主要有效成分為芍藥苷、芍藥內酯苷、氧芍藥苷、苯甲酰芍藥苷等成分，其主要活性成分芍藥苷是一種雙環單萜類糖苷化合物，具有鎮靜、鎮痛、抗炎、擴張血管、改善微循環、免疫調節等活性[3-8]。有文獻報道，白芍對志賀氏菌、金黃色葡萄球菌等具有較強的抗菌作用[9]。文洪林等認為，白芍對口腔厭氧菌有抑制作用[10]。張倩等的研究表明，芍藥苷能明顯減少炎癥因子的釋放，可改善細菌及其有效成分引起的炎癥反應[11]。

變異鏈球菌的致齲因子包括對牙面的粘附、產酸、生成水不溶性胞外多糖和GTF。變異鏈球菌胞壁中的脂磷壁酸、葡聚糖連接蛋白等表面黏附物質，以黏附素形式選擇性與膜表面有機受體結合，定植于牙表面，促使菌斑形成。變異鏈球菌菌體表面粘附有GTF，能利用口腔內的碳水化合物，特別是蔗糖，合成水不溶性胞外多糖，并介導該菌的蔗糖依賴性粘附。水不溶性胞外多糖具有很強的粘附性和抗水解性，是構成菌斑的基本骨架結構[12]。在菌斑中生存的變異鏈球菌能迅速發酵多種碳水化合物產生大量的酸，使局部pH下降至5.5以下，避開唾液的緩沖作用，從而造成局部硬組織脫礦，齲病病變過程開始。

本研究通過白芍粗提物及其主要活性成分芍藥苷對變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖以及抑制GTF等方面的影響來研究白芍粗提物及其主要活性成分對變異鏈球菌是否有抑制作用，從而探討白芍及其主要活性成分芍藥苷作為防齲藥物的可能性。研究發現，白芍粗提物可抑制變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性，其主要活性成分芍藥苷可抑制變異鏈球菌的粘附、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性，但不影響變異鏈球菌的產酸活動。因此，筆者認為，白芍粗提物及其主要活性成分芍藥苷可以通過對變異鏈球菌的致齲因子粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖以及GTF等的抑制作用，達到防齲的目的。

芍藥苷抑制變異鏈球菌粘附能力的可能機制：(1)與變異鏈球菌細胞表面蛋白發生化學反應，引起表面蛋白化學結構的變化和數量的減少，從而降低變異鏈球菌細胞表面的疏水性，并導致粘附減少[13]；(2)水不溶性胞外多糖具有黏性，在細菌粘附、菌斑形成中起著重要的作用，而芍藥苷可抑制GTF的活性和水不溶性胞外多糖的合成，從而影響變異鏈球菌的粘附作用。白芍化學成分復雜，除主要成分芍藥苷外，還含有沒食子鞣酸等，可抑制變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性[5,14]。

綜上所述，白芍粗提物可抑制變異鏈球菌的粘附、產酸、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性。芍藥苷可抑制變異鏈球菌的粘附、合成水不溶性胞外多糖和GTF活性，但不影響變異鏈球菌的產酸活動。白芍及其主要活性成分芍藥苷有望開發為一種有效的防齲藥物。

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(編輯：何佳鳳)

Effect of Radix Paeoniae Alba Crude Extracts and its Main Ingredients on Streptococcus Mutaus(invitroExperimental Study)

CHEN Chang1, LU Youguang2, PAN Zaixing1, SHAO Xuyuan1, SU Bohua2, FENG Yan2

1.Department of Stomatology，Fujian Provincial Government Hospital，Fuzhou 350001, China;2.Department of Preventive Dentistry, The Affiliated Stomatology Hospital of Fujian Medical University, Fuzhou 350002, China

Objective To inverstigate the effect of radix paeoniae alba crude extracts and its main ingredients on streptococcus mutaus. Methods Radix paeoniae alba crude extracts was made by alcohol extraction process. The main active ingredients of radix paeoniae alba crude extracts was determined by high performance liquid chromatography (HPLC). The effect of radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin，which is the main components of radix paeoniae alba，at the various concentration on adhesion ability, acid generation, insoluble exopolysaccharide production and glucan transferase activity were measured on streptococcus mutaus. Results The minimum inhibition concentration (MIC)of radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin on streptococcus mutausinvitrowas 3.13 mg/mL and 1.770 mg/mL respectively. The adhesion ability , insoluble exopolysaccharide production and glucan transferase activity of streptococcus mutaus could be inhibited by radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin at the concentration of greater than and equal to 1.565 mg/mL and 0.885 mg/mL (P<0.05). Acid generation of streptococcus mutaus could be inhibited by radix paeoniae alba crude extracts at the concentration of 3.13 mg/mL (P<0.05). But paeoniflorin at the various concentration had no effect on acid generation of streptococcus mutaus (P>0.05). Insoluble exopolysaccharide production and glucan transferase activity of radix paeoniae alba crude extracts and paeoniflorin at the various concentration were positively correlated. Conclusion Radix paeoniae alba crude extracts can inhibit the adhesion ability, acid generation, insoluble exopolysaccharide production and glucan transferase activity of streptococcus mutaus. Paeoniflorin can inhibit the adhesion ability, insoluble exopolysaccharide production and glucan transferase activity of streptococcus mutaus. Howere, Paeoniflorin has no effect on acid generation of streptococcus mutaus.

radix paeoniae alba; paeoniflorin; streptococcus; streptococcus mutans; polysaccharides; transferases

2015-07-07

福建省自然科學基金(2013J01270)

1.福建省級機關醫院 口腔科，福州 350001； 2.福建醫科大學 附屬口腔醫院口腔預防科，福州 350002

陳 昶(1971-)，男，副主任醫師

盧友光.Email: fjlyg63@163.com

R284.1； R318； R378； R378.12

A < class="emphasis_bold">文章編號:1672-4194(2015)06-0349-06

1672-4194(2015)06-0349-06