南沙群島美濟礁海域夏季浮游動物群落特征

杜飛雁，王雪輝，林昭進

1 中國水產科學研究院南海水產研究所，廣州 510300 2 廣東省漁業生態環境重點開放實驗室，廣州 510300 3 農業部南海漁業資源環境科學觀測實驗站，廣州 510300

南沙群島美濟礁海域夏季浮游動物群落特征

杜飛雁1,2,3,*，王雪輝1,2，林昭進1,2

1 中國水產科學研究院南海水產研究所，廣州 510300 2 廣東省漁業生態環境重點開放實驗室，廣州 510300 3 農業部南海漁業資源環境科學觀測實驗站，廣州 510300

浮游動物是珊瑚礁生態系統中的重要組成部分，但國內相關研究相對較少。利用2012年7月在南沙群島美濟礁海域開展的13個站次的海洋生物調查數據，對美濟礁浮游動物的群落特征進行研究，表明：(1) 美濟礁浮游動物種類組成豐富，共出現15個類群138種(類)浮游動物； (2) 優勢種組成復雜、區域變化明顯，單一種的優勢度不高； (3) 浮游動物平均密度和濕重生物量分別為117.70 個/m3、69.01 mg/m3，浮游幼蟲在總密度中所占比例最大； (4) 浮游動物非常豐富，多樣性程度較高。平均豐富度、多樣性指數和均勻度分別為4.93、3.33和0.67；(5) 浮游動物可劃分為2個群落，分別為潟湖-礁坪區群落和向海坡群落；(6) 受珊瑚礁不同生物地貌帶的空間異質性和水動力條件的影響，美濟礁浮游動物群落區域差異明顯。潟湖區浮游動物多樣性較高，生物量最低；礁坪區浮游動物數量大，但分布不均勻，且多樣性水平最低；向海坡區浮游動物種類最多、多樣性非常豐富，但棲息密度最低。

南沙群島；美濟礁; 浮游動物；群落特征

分布于熱帶海洋的珊瑚礁具有極豐富的生物多樣性和生態服務功能，是最重要的生態系統之一。浮游動物在珊瑚礁生態系統的物質循環和能量流動過程中起重要作用，是珊瑚礁吸收外來營養源的中間環節，攝食浮游動物和大的顆粒有機物是許多礁棲動物，包括魚類、海葵、海百合、腹足類以及珊瑚蟲的主要異養性營養路徑。開展浮游動物研究對探索熱帶珊瑚礁生態系統的結構與功能具有十分重要的意義[1]。國內有關珊瑚礁浮游動物研究相對較少，僅有陳清潮、張谷賢、章淑珍、尹健強和柯志新等，對中沙群島黃巖島環礁、南沙群島9個環礁潟湖、渚碧礁、雷州半島燈樓角和三亞珊瑚礁浮游動物的種類組成、晝夜變化、數量等群落特征進行了研究[1- 7]。

圖1 調查站位設置示意圖Fig.1 Sketch map of sampling stations

美濟礁(9°52′—9°56′N，115°30′—115°35′E)為橢圓形準封閉型環礁，有口門存在，潟湖與礁外深海之間能進行海水交換。美濟礁東西長約9 km，南北寬約6 km，礁頂面積45.31 km2、礁坪14.69 km2，潟湖30.62 km2，潟湖最大水深約27 m。美濟礁浮游動物僅在南沙群島的大面調查中有所涉及，但專題研究目前尚未見報道。美濟礁具有礁前向海坡、礁坪和潟湖典型的生物地貌分帶[8]，而3個生物地貌分帶區的海洋生物群落特征目前尚不清楚。本文利用2012年7月美濟礁海域的調查數據，對潟湖、礁坪和向海坡3個區域浮游動物的群落特征進行較為深入的研究，以期有助于對熱帶珊瑚礁生態系統結構的全面認識。

1 材料與方法

1.1 站位設置及取樣方法

2012年7月14日在南沙美濟礁海域設置13個測站對浮游動物進行了采樣，站位分布見圖1，各調查站位地理坐標見表1。使用淺水I型浮游生物網(網長145 cm，網口內徑50 cm，網口面積0.2 m2，網目大小0.505 mm)采樣，每站自底層至表層垂直拖曳1網。樣品的處理、保存、計數等均按《海洋調查規范》[9]進行。溫度和鹽度使用YSI 556進行現場測定，現場采水后，經0.45 um孔徑醋酸纖維濾膜過濾、丙酮萃取后使用Turner-Design 10型熒光計測定葉綠素a含量。

表1 調查站位地理坐標Table 1 Geographical positions of the sampling stations

1.2 數據統計及分析

采用優勢度計算浮游動物優勢種[10]，其計算式為：

Y=(ni/N) ×fi

式中，ni為第i種的個體數量；N為某站總浮游動物個體數；fi為某種生物的出現頻率。選用種類更替率(R)進行種類組成的區域變化研究[11]，其計算式為：

R=[(a+b-2c)/(a+b-c)]×100%

式中，a與b分別為相鄰2個區域的種數，c為相鄰2個區域共同的種數。

采用Margalef種類豐富度指數D、Shannon-Wiener 指數H′、Pielou均勻度J和多樣性閾值(Dv)來研究浮游動物多樣性。Margalef種類豐富度指數D計算式為：

D=(S-1)/lnN；

Shannon-Wiener指數：

Pielou均勻度：

J=H′/log2S；

式中,S為樣品中的種類總數，Pi為第i種的個體數(ni)與總個體數(N)的比值(ni/N)；Dv=H′×J。

浮游動物群落結構的多變量分析通過PRIMER6.0軟件，采用非參數多變量群落結構分析方法，為減少機會種對群落結構的干擾，首先根據豐度四次方根轉換計算的Bray-Curtis相似性矩陣，應用組間平均聚類(Group average cluster)分析和非度量多維標度排序MDS(Non-metri multi-dimensional scaling)分析來研究群落結構[12- 13]。

通過SPSS18軟件完成浮游動物群落與環境因子的雙變量Spearman相關性分析，通過Suffer 8.0 完成圖件繪制。

2 結果與分析

2.1 種類組成和生態類型

研究區域內共出現浮游動物138種(類)，分屬于腔腸動物水螅水母類、管水母類、櫛水母類、枝角類、橈足類、端足類、磷蝦類、十足類、等足類、介形類、翼足類、毛顎類、有尾類、海樽類和浮游幼蟲等15個類群。其中以橈足類種類數最多，達42種。潟湖區出現浮游動物68種，礁坪區37種，向海坡出現種類最多，有101種。從各區域種類組成的相似性來看，潟湖和礁坪區的種類相似性為31.2%，潟湖與向海坡的相似性為29%，礁坪區與向海坡的相似性為20%，3個區域的共有種僅有19種。表明，美濟礁浮游動物種類組成有明顯的區域差異。

美濟礁遠離海岸，位于熱帶的高溫高鹽海域。調查期間海水維持高溫高鹽狀態，水溫在28.62—31.86 ℃之間，平均29.47 ℃，鹽度變化范圍為34.03—34.23，平均34.13。浮游動物生態類型呈明顯的暖水性，大致有大洋性暖水種、沿岸暖水種和暖水廣布種3種類型。大洋性暖水種主要有爪室水母Chelophyesappendiculata、小哲水蚤Nannocalanusminor、普通波水蚤Undinulavulgaris、達氏篩哲水蚤Cosmocalanusdarwinii、奧氏胸刺水蚤Centropagesorsinii、中隆劍水蚤Oncaeamedia和微型箭蟲Sagittaminima等。沿岸暖水種有嵴狀鐮螅水母Zancleacostata、雙生水母Diphyeschamissonis、擬細淺室水母Lensiasubtiloides、球型側腕水母Pleurobrachiaglobosa、肥胖三角溞Evadnetergestina、異尾寬水蚤Temoradiscaudata、湯氏長足水蚤Calanopiathompsoni、小紡錘水蚤Acartianegligens、弱箭蟲Sagittadelicata和長尾住囊蟲Oikopleuralongicauda等。暖水廣布種有四葉小舌水母Liriopetetraphylla、針刺真浮螢Euconchoeciaaculeata和肥胖箭蟲Sagittaenflata等[1,14- 15]。此外，還出現了正型瑩蝦Lucifertypus和角錨真哲水蚤Rhincalanuscornutus等暖流指示種，反映出美濟礁受外海暖流和沿岸水的共同影響。

2.2 優勢種

優勢種是具有控制群落和反映群落特征的種類。以優勢度Y≥0.02為劃分標準，研究區域內浮游動物優勢種由魚卵、長尾住囊蟲、長尾類幼體、奧氏胸刺水蚤、住囊蟲、粗壯箭蟲Sagittarobusta、短尾類溞狀幼體和單胃住筒蟲Fritillariahaplostoma等8種組成。優勢種的生態類型以大洋性暖水種和沿岸暖水種為主，浮游幼蟲的優勢較為明顯。除魚卵和長尾住囊蟲的優勢度分別為0.27和0.12，高于0.10外，其它均低于0.10。美濟礁浮游動物優勢種組成較為復雜，且單一種的優勢度不高，與熱帶海區的生物群落特征相符合[16]。

美濟礁浮游動物優勢種組成有明顯的區域差異，潟湖和礁坪區的優勢種均有8種，雖然第一優勢種有所不同，分別為長尾住囊蟲和魚卵，但優勢種組成的相似性高達77.8%。而向海坡區的優勢種組成與潟湖和礁坪區有明顯差異，主要表現在以下3個方面：(1) 向海坡區優勢種組成明顯較為復雜，有羽長腹劍水蚤Oithonaplumifera、雙尾紐鰓樽Thaliademocratica、住囊蟲和長尾類幼體等15種組成。(2) 向海坡優勢種組成與潟湖和礁坪區的組成差異較大，與潟湖區和礁坪區優勢種的相似性分別只有27.8%和21%。(3) 3個區域中以向海坡單一種的優勢度最低，各優勢種的優勢度最為接近，全部優勢種的優勢度均低于0.08(表2)。

表2 美濟礁不同區域浮游動物優勢種組成Table 2 Composition of the dominant zooplankton in Meiji coral reef in summer

2.3 密度與生物量

美濟礁海域夏季浮游動物平均密度為117.70 個/m3、平均濕重生物量為69.01 mg/m3。礁坪區密度和生物量分別為198.29 個/m3和126.05 mg/m3，潟湖區為100.50 個/m3、38.20 mg/m3，向海坡為58.63 個/m3和50.49 mg/m3。如圖2和圖3所示，浮游動物平面分布不均勻，礁坪區的密度和生物量明顯高于向海坡和潟湖區，是美濟礁海域浮游動物高數量區。密度以向海坡最低，生物量則以潟湖區最低。

圖2 美濟礁夏季浮游動物密度平面分布Fig.2 Horizontal distribution of zooplankton abundance

圖3 美濟礁夏季浮游動物濕重生物量平面分布Fig.3 Horizontal distribution of zooplankton biomass

從浮游動物的數量組成來看，美濟礁浮游動物以浮游幼蟲為主，其密度為52.32 個/m3，占總數量的44.5%，主要分布于礁坪區；有尾類次之，密度為28.02，占23.8%，也主要分布于礁坪區；橈足類密度為22.07 個/m3，占18.8%，居第三位，主要分布于潟湖區；其余13個類群的數量較低，累積占總量的12.9%。

潟湖區、礁坪區和向海坡區浮游動物數量的類群組成有明顯的差異。潟湖區浮游動物密度僅次于礁坪區，但出現類群數最低，有8個類群。各類群中，以橈足類為主，其平均數量為33.25 個/m3，占潟湖區總量的33.1%；此外，有尾類、浮游幼蟲和毛顎類的數量也較高。礁坪區出現12個類群，其中磷蝦類和等足類僅在礁坪區出現。各類群中，以浮游幼蟲數量占絕對優勢，其密度高達128.48 個/m3，占64.8%；有尾類次之，占23.1%。向海坡類群組成最為復雜，除磷蝦類、等足類和介形類外，其余13個類群均有出現。其中，枝角類、十足類、翼足類和多毛類只在向海坡出現。各類群中，仍以浮游幼蟲為主，其密度為17.38 個/m3，占29.8%；此外，橈足類和有尾類數量也較高，分別占總量的28.8%的11.1%。

潟湖區浮游動物濕重生物量在26.95—45.50 mg/m3之間變化，平面分布的差異較小(SD=9.97)；向海坡區生物量在17.13—115.95 mg/m3之間變化，除南部的S12站生物量達到115.95 mg/m3外，其余各站數量均低于50 mg/m3，平面分布的差異較大(SD=45.78)；礁坪區是高生物量區所在，北、西和南側3個測站的生物量均超過100 mg/m3，南側S10站的生物量高達209.83 mg/m3。而東側S7站的生物量只有24.68 mg/m3，密度也在礁坪區最低，為79.00 個/m3。礁坪是珊瑚蟲及礁棲動物的主要棲息場所，據報道渚碧礁礁坪區浮游動物的數量由于捕食作用，明顯低于潟湖區[1]。據在美濟礁的現場觀測和實地走訪表明，美濟礁東側的珊瑚生長和生態環境狀況明顯優于其它區域。珊瑚蟲及礁棲動物的捕食作用，可能是礁坪東側浮游動物數量明顯偏低的直接原因。

2.4 多樣性特征

美濟礁海域浮游動物種類非常豐富，平均豐富度為4.93，S11站高達10.05。其中向海坡區豐富度高達8.72，礁坪區豐富度最低，為2.76；潟湖區豐富度為3.62。多樣性指數均值為3.33，仍以S11站最高，向海坡(4.79)> 潟湖區(2.99) >礁坪區(2.31)。均勻度均值為0.67，以S12站最高，向海坡(0.84)>潟湖區(0.65)>礁坪區(0.53)(表3)。

表3 美濟礁浮游動物多樣性指數、均勻度和豐富度Table 3 Indices of diversity，evenness and richness of zooplankton in Meiji coral reef

根據陳清潮等[10]給出的熱帶海區生物多樣性閾值，對美濟礁浮游動物多樣性水平進行評價。全海域平均多樣性閾值為2.43，浮游動物多樣性較好水平。其中，向海坡多樣性閾值為4.04，多樣性非常豐富；潟湖區為1.98，多樣性水平較好；而礁坪區為1.38，多樣性程度一般。

2.5 群落格局

聚類分析和MDS分析表明，夏季南沙美濟礁海域浮游動物可劃分為2個群落。潟湖和礁坪區的S1、S2、S3、S4、S5、S6、S7、S8和S9站組成群落Ⅰ，向海坡的S10、S11、S12和S13站形成群落Ⅱ。MDS分析的協強系數stress=0.07，表明該結果較好地反映了樣本間的相似關系(圖4)。One-way ANOSIM檢驗表明，各群落間的差異極為顯著(R=0.865，P=0.001)。

圖4 南沙美濟礁浮游動物群落結構的聚類分析和序列分析Fig.4 Cluster and MDS ordination of zooplankton in Meiji coral reef, Nansha Islands

從聚類分析和MDS分析結果可以看出，向海坡與礁坪區和潟湖區浮游動物的組成存在明顯的差異，獨自形成向海坡群落。而礁坪區的浮游動物雖然與潟湖區有一定的差異，但仍有較高的相似性，共同組成潟湖和礁坪群落。

2.6 與環境因子的關系

將浮游動物豐富度、多樣性指數、均勻度、密度和生物量與現場同步實測的海水水溫、鹽度、pH、DO、懸浮物和葉綠素a數據，進行相關分析，結果見表4。

表4 浮游動物與環境因子相關系數表Table 4 Correlation coefficient of environmental factors to zooplankton

** 在置信度(雙測)為 0.01 時，相關性是顯著的；* 在置信度(雙測)為 0.05 時，相關性是顯著的

相關分析結果表明，各環境因子中除海水溫度外，其它各因子與浮游動物的相關性不顯著。海水溫度與浮游動物豐富度、多樣性指數呈非常顯著的負相關，與豐富度和均勻度呈顯著的負相關。美濟礁向海坡區浮游動物的豐富度、多樣性指數和均勻度最高，而此區域的海水溫度為29.01，明顯低于潟湖區的29.55和礁坪區的30.23。海水溫度最高的礁坪區浮游動物多樣性指數和均勻度均最低。

3 討論

3.1 浮游幼蟲在群落中占重要地位

珊瑚礁復雜多樣的生境棲息著種類繁多、生活方式多樣的礁棲無脊椎動物和脊椎動物，這些動物的幼蟲成為珊瑚礁浮游動物群落的重要組成部分[5]。浮游幼蟲在珊瑚礁浮游動物群落中占有重要地位，也是珊瑚礁浮游動物群落的特征之一[17- 18]。美濟礁浮游幼蟲具有種類、數量大和優勢地位突出的特點，在浮游動物群落中占重要地位。本次調查共出現浮游動物138種，其中浮游幼蟲出現24種，數量僅次于橈足類居第二位。研究區內37.5%的優勢種為浮游幼蟲，分別為魚卵、長尾類幼體和短尾類溞狀幼體。其中，魚卵為美濟礁海域浮游動物的第一優勢種。浮游幼蟲的密度居各類群的首位，占總數量的44.5%，主要分布于礁坪區和向海坡海域。

3.2 多樣性水平

美濟礁礁盤外的礁前向海坡區域浮游動物的豐富度、多樣性指數和均勻度均明顯高于潟湖區。渚碧礁潟湖區浮游動物多樣性指數也明顯低于礁坪區和島礁外開闊海區，浮游植物多樣性指數也低于外部開闊海域[1,5,19]。表明南沙海域的珊瑚礁潟湖可能不是珊瑚礁區生物多樣性水平最高的區域。由于珊瑚礁區域海洋生物研究資料相對較少，這方面的研究還有待進一步深入。

3.3 浮游動物的區域差異明顯

南沙群島珊瑚礁的地貌形態受海洋水動力因素所控制，其中波浪是最主要的動力因素。波浪自礁坪外緣向潟湖方向傳播，越過整個礁坪時能量逐漸衰減，形成波能分布帶。不同波能帶內水動力條件不同，適宜不同的珊瑚生長，發育成不同形態的動力地貌單元[20]。美濟礁具有礁前向海坡、礁坪和潟湖典型的生物地貌分帶。向海坡區和外礁坪區是波能的主要損耗帶，水動力最強，是波浪的破碎區；礁坪區屬于中波能帶，水動力適宜，是珊瑚的主要生長帶；潟湖區屬低波能帶，水動力最弱、風浪最小，由于礁坪的阻擋，波浪的影響大為削弱。此外，浮游生物與海流的依存關系密切，受水動力條件的影響明顯。地貌和水動力條件的差異，也造成了其間海洋生物群落的差異。在特定的某一礁區范圍內，珊瑚礁生物多樣性表現出水平分帶和垂直分層的特征，礁前向海坡、礁坪和潟湖的生物在種類和數量上都有明顯的差異[21]。

從目前的研究結果來看，美濟礁3個區域浮游動物的種類組成相似性低，優勢種組成、數量和多樣性的區域差異明顯。美濟礁潟湖區浮游動物多樣性較好，生物量最低；礁坪區浮游動物數量大但分布不均勻，且多樣性水平最低；向海坡區浮游動物組成最為豐富、多樣性非常豐富，但密度最低。聚類分析也表明，美濟礁浮游動物的區域差異明顯。而南沙渚碧礁潟湖和礁坪區浮游動物數量、優勢種和多樣性也存在明顯的差異，太平洋和印度洋環礁的潟湖與鄰近海域浮游動物的種類組成有明顯的不同[1,5,17- 18,22- 23]。從相關分析來看，除海水溫度外，其余環境因子對美濟礁浮游動物影響不大，而海水溫度的差異也主要是因3個區域水深條件不同而造成的。因此，美濟礁向海坡、礁坪和潟湖3個區域空間異質性和水動力條件的差異，是造成浮游動物區域差異的主要原因。向海坡緊接外海，坡度陡峭、生境復雜，水深的梯度變化非常顯著，并易形成上升流區，有利于多種類型的浮游動物生長，故向海坡浮游動物種類組成最為豐富、多樣性程度也非常豐富。另外，向海坡區為高波能區，水動力最強，水體紊動強度大。高紊動強度影響浮游生物生長，導致浮游動物數量減少[24- 25 ]。因此，在3個區域中，向海坡區的浮游動物數量最低。

致謝：樣品鑒定得到了廈門大學黃加祺教授和許振祖教授的幫助，中國水產科學研究院南海水產研究所邱永松研究員幫助寫作,劉華雪和梁新負責外業調查和樣品采集，課題組其他成員提供海水環境基礎數據，并幫助分析,特此致謝。

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The characteristics of summer zooplankton community in the Meiji coral reef,Nansha Islands, South China Sea

DU Feiyan1,2,3,*, WANG Xuehui1,2, LIN Zhaojin1,2

1SouthChinaSeaFisheriesResearchInstitute,ChineseAcademyofFisheryScience,Guangzhou510300,China2KeylaboratoryofFisheryEcologyandEnvironment,GuangdongProvince,Guangzhou510300,China3ScientificObservingandExperimentalStationofSouthChinaSeaFisheryResourcesandEnvironments,MinistryofAgriculture,Guangzhou510300,China

Zooplankton is an important component of the coral reef ecosystem, but studies on this component are insufficient in China. Based on 13 samples collected in July 2012, the characteristics of zooplankton community in the Meiji coral reef waters were studied. It was found that the reef waters are rich in zooplankton species and a total number of 138 species belonging to 15 taxa was recorded. The dominant species were fish eggs,Oikopleuralongicauda, Macrura larvae,Centropagesorsinii,Oikopleurasp.,Sagittarobusta, Brachyura zoea, andFritillariahaplostoma. According to habitats of the species, they could be categorized into warm-water coastal fauna and warm-water oceanic fauna. There was no obvious species dominating throughout three types of habitats in the reef waters and the species compositions and dominant species varied with habitats. The dominant species compositions in seaward slope were the most complex and 15 species were recorded. The main dominant species wereOithonaplumifera,ThaliademocraticaandOikopleurasp. in seaward slope. The similarities of species compositions of seaward slope to lagoon and to reef flat were only 27.8% and 21%, respectively, whereas, the similarity of species compositions between lagoon and reef flat was as high as 77.8%. The reef waters are rich in zooplankton diversities. The average indexes of species richness, diversity and evenness were 4.93, 3.33 and 0.67, respectively, and the overall threshold value of diversity was 2.43. The threshold values of seaward slope, lagoon and reef flat were 4.04, 1.98 and 1.38, respectively, showing that the zooplankton diversity was the highest in the seaward slope waters. The mean abundance and wet biomass of zooplankton were 117.70 ind/m3and 69.01 mg/m3, respectively, and the zooplankton abundance was mainly composed of larvae. The abundance of larvae was 52.32 ind/m3, taking up 44.5% of total zooplankton abundance. The zooplankton community in the reef waters could be classified into the lagoon-reef flat group and the seaward slope group. The test of One-way ANOSIM showed that compositions of the two groups were significantly different (R= 0.865,P= 0.001). Due to topographical heterogeneity and differences in hydrodynamic conditions in the reef waters, the regional variation of the zooplankton community was obvious. Being the low wave energy zone, the hydrodynamic changes, winds and waves of the lagoon is the least. In the lagoon waters, the zooplankton diversity was higher, but the biomass was the lowest. Whereas in reef flat, due to medium wave energy and moderate hydrodynamic changes, the zooplankton abundance and biomass was higher, with uneven distributions, and the diversity was lower. Adjoining the open ocean, seaward slope is steep in topography, drastic change in water depth, and upwelling can occur there. The diversified environment conditions are fit for the growth of a variety of zooplankton species. Therefore, the species richness and diversity of zooplankton in the seaward slope was the highest. However, located in the high wave energy zone, the hydrodynamic and water turbulence in the seaward slope are the strongest. The conditions do not favor zooplankton growth and the zooplankton abundance there was the lowest.

Nansha Islands; Meiji coral reef; zooplankton; community characteristics

中央級科研院所基本科研業務費專項資金(中國水產科學研究院南海水產研究所)資助項目(2012TS02); 農業部財政重大專項(NFZX2013); 國家科研支撐計劃課題(2013BAD13B06)

2013- 05- 02;

日期:2014- 04- 11

10.5846/stxb201305020892

*通訊作者Corresponding author.E-mail: feiyanegg@163.com

杜飛雁，王雪輝，林昭進.南沙群島美濟礁海域夏季浮游動物群落特征.生態學報,2015,35(4):1014- 1021.

Du F Y, Wang X H, Lin Z J.The characteristics of summer zooplankton community in the Meiji coral reef, Nansha Islands, South China Sea.Acta Ecologica Sinica,2015,35(4):014- 1021.