長江口幾種優勢橈足類對微型浮游動物的攝食研究*

湯宏俊　孫　松

(1. 中國科學院海洋研究所海洋生態與環境科學重點實驗室　青島　266071; 2. 中國科學院大學　北京　100049)

微型浮游動物是對一類體長小于 200μm的異養和混養浮游動物的總稱, 它是海洋浮游食物網的重要組成部分(Dussart, 1965)。其中, 纖毛蟲和異養甲藻是微型浮游動物的主要類群, 也是微食物網中的頂級攝食者, 它們既能大量攝食海洋浮游植物和微微型生物體(包括細菌和微微型鞭毛蟲), 自身又能夠作為后生浮游動物(如橈足類等)的食物來源, 由此充當微食物網和后生食物網的聯系紐帶, 有效促進以初級生產為主的低營養級的物質和能量向高營養級的轉移(Sherret al, 1988)。同時, 因其在食物網中所處的特殊位置, 由此引發的上行和下行控制效應, 也將影響與其相關的各營養級的種群動態過程。因此, 研究纖毛蟲、異養甲藻與橈足類之間的食物關系, 既有助于了解海洋食物網關鍵環節上的碳物質流動, 也有助于從種群控制的角度解釋一些生態學現象, 如赤潮、水母暴發等。

國外有關纖毛蟲與橈足類的營養聯系研究較多,而受制于異養甲藻的現場保存和鑒定計數方法要求較高, 在研究中有涉及異養甲藻的則相對有限。Calbet等(2005)總結已有的研究結果得出, 在具有不同營養狀況的海區, 纖毛蟲平均占橈足類日總攝食量的 30%, 平均每年可以通過攝食纖毛蟲獲得2.0—2.4 Gt的碳補充。相較之下, 國內的研究起步較晚, 有關的研究資料不多, 孫軍等(2007)在長江口開展了中華哲水蚤對微型浮游動物攝食速率的估算以及Huo等(2008)在黃海進行的中華哲水蚤攝食研究中有所涉及, 且這些研究也均未考慮異養甲藻, 而事實上已有研究證明, 異養甲藻不僅在豐度和生物量上有可能與纖毛蟲相當(Lessard, 1991; Sherret al, 2007),在對橈足類的食物貢獻率上也可能超過纖毛蟲(Suzukiet al, 1999; Liuet al, 2005), 因此有必要在研究中同時囊括這兩大類群, 從而更全面的了解微型浮游動物與橈足類的攝食關系。

長江口鄰近海域因其復雜的生態系統環境, 是我國近海生態學研究的重點關注區域。微型浮游動物作為該區域內一個重要的生物功能類群, 與其相關的生態學研究多以基礎的數量分布調查為主, 營養生態學的研究則相對有限, 因此本研究選取該區域,以優勢橈足種作為代表, 進行現場攝食實驗, 補充該海域這方面研究資料的不足, 以期從食物貢獻、攝食偏好與群落控制等方面進一步認識微型浮游動物在該海域生態系統中所起的作用。

1　材料與方法

1.1　調查站位和采樣方法

于 2013年春季(4月)和夏季(8月)分別搭載“科學三號”和“北斗號”科學考察船參加黃、東海兩個航次的調查, 實驗安排在長江口鄰近海域進行, 春季選取3個站位, 夏季選取5個站位(圖1);

圖1　長江口實驗站位Fig.1　Sampling stations in Changjiang River estuary

溫度、鹽度等基本水環境數據由CTD獲得。使用標準浮游動物大網(網孔直徑 500μm, 網口面積0.5 m2)由底到表垂直拖拽采集浮游動物樣品, 經5%甲醛固定保存帶回, 視樣品密度進行分樣處理(1/2—1/4)后, 在解剖鏡下(NikonSMZ645)鑒別計數。

1.2　攝食實驗

1.2.1采集優勢橈足類標準浮游動物大網垂直拖網采集。將采集上來的樣品小心地轉移到裝有現場海水的保溫桶中。選取部分樣品解剖鏡下觀察, 鑒定最優勢的 1—2種橈足種, 然后挑取一定數量健康、活潑的個體, 用表層海水暫養。

1.2.2采集培養用海水用Rosette采水器采集表層海水 20L, 虹吸濾過 200μm 的篩絹(以去除大個體攝食種)輕輕轉移至塑料桶中。

1.2.3培養實驗培養實驗用的容器為經 HCl(10%)浸泡、超純水沖洗過的1L聚碳酸酯瓶。實驗設兩個處理組, 一個為對照組不加橈足種, 一個為實驗組添加橈足種(視個體大小15—20只)。對照組5個重復、實驗組3個重復。將所有的培養瓶放置于前甲板的大培養箱中, 箱內盛有表層海水并通過抽水泵使海水循環流動, 同時加蓋遮光布控制光照強度。培養過程中, 每隔 4h輕輕顛倒培養瓶一次, 以保證餌料浮游生物分布均勻。實驗結束后, 檢查橈足種存活情況(發現均為活潑個體)。將橈足類收集經純水沖洗后,冰凍保存, 帶回實驗室烘干稱重。培養開始1h后, 固定兩瓶對照組作為初始樣。培養24h后, 固定剩余的3瓶對照組和3瓶實驗組樣品, 記為終樣。所有樣品均混勻后取500 mL, 加入Lugol’s碘液(終濃度為1%)進行固定, 避光保存。每次固定 500mL樣品的同時,剩余的500mL水樣用于葉綠素的測定。

1.3　樣品處理和分析

將用于測定葉綠素a濃度的水樣迅速過濾到GF/F玻璃纖維膜上并低溫凍存, 帶回實驗室后, 經90%丙酮萃取24h后, 運用熒光光度計(Turner Designs)測定葉綠素a濃度。

Lugol’s碘液固定的樣品經沉淀濃縮后, 剩余100mL轉移至樣品瓶中, 取 25mL在 Olympus IX51倒置顯微鏡下放大100/200倍, 鑒定計數纖毛蟲和異養甲藻, 每個類群至少計數200個個體, 不足200的全計數。纖毛蟲按體長＜20、20—50和＞50μm分別計數。依據已有研究的經驗(Lessard, 1991; Jeong, 1999;Sherret al, 2007; 曾祥波等, 2010), 異養甲藻只計數最主要的兩個屬: 原多甲藻屬(Protoperidiniumspp.)和環溝藻屬(Gyrodiniumspp.)作為代表, 在實際檢測中也發現屬于異養類型的甲藻中, 這兩個屬優勢顯著。

根據經驗常數(Landryet al, 1989; Atkinson, 1996),將葉綠素含量轉化成浮游植物碳生物量, 轉化系數為1︰50。纖毛蟲和異養甲藻用近似幾何形狀(球體、橢球體、圓錐體)計算個體體積, 運用體積生物量轉化法: 無殼纖毛蟲轉化系數為 0.19pg/μm3, 砂殼纖毛蟲用回歸方程Ct= 444.5+0.053LV (LV為殼體積), 異養甲藻轉化系數為0.14 pg/μm3。

1.4　計算

參照Frost(1972)提出的公式, 計算橈足種對微型浮游動物和浮游植物的清濾率F(clearing rate)和攝食率I(ingesting rate)。

其中,V為培養體積(L),g為比攝食率(d-1),N為添加的攝食種數量,為培養過程中食物的平均濃度(μgC/L)。

另外, 作者采用 Chesson(1983)提出的選擇性指數, 評價橈足種對不同食物組分的攝食偏好。

其中,α為選擇性指數,ri表示對第i種食物組分的攝食量占總攝食量的比例,pi為第i種食物組分在初始可獲得食物中所占比例。當α＜1/N時, 表示具有排斥選擇性; 當α=1/N時, 表示無選擇性; 當α＞1/N時,表示具有偏好選擇性。

2　結果

2.1　初始攝食條件, 微型浮游動物的生物量及組成類群

春夏季各調查站位微型浮游動物生物量平均為9.69μgC/L (1.53—33.77)(圖2), 春季生物量明顯低于夏季。春季各站(cj-02, cj-04, cj-06)生物量平均為1.81μgC/L, 夏季(p2, m2, m4, k2, k4)升高到 14.41μgC/L,最高值站位出現在 k2站, 生物量可達 33.77μgC/L。各站微型浮游動物以纖毛蟲類群中的無殼纖毛蟲為主, 平均占總微型浮游動物生物量的 65.2%。總纖毛蟲的生物量平均為6.73 μgC/L, 高于異養甲藻的生物量2.95 μgC/L。在粒徑組成上, 體長在20—50μm的纖毛蟲所占比例最高(圖2b), 其次是體長＞50μm的纖毛蟲, 體長＜20μm 的纖毛蟲比例最低, 一些站位如cj-02、cj-04幾乎沒有檢測到＜20μm的類群。

圖2　微型浮游動物初始生物量Fig.2　Initial biomass of microzooplankton as the function of composition and size

2.2　攝食率

橈足類對微型浮游動物的攝食率大小隨攝食種和食物種的不同而存在差異(表1)。中華哲水蚤是長江口春、夏季橈足類群落最主要的優勢種(徐兆禮等,2005; 陳洪舉等, 2009), 特別在春季的部分區域內可以成為唯一的優勢種(覃濤等, 2011)。本次調查中,春季各實驗站位僅中華哲水蚤豐度平均占橈足類群落總豐度的 86.11% (76.27%—96.58%)(表2), 個別站位達到 95%以上, 優勢明顯; 而夏季雖然中華哲水蚤豐度所占比例下降到 16.29%, 但仍然屬于優勢種之一, 這些調查結果與上述的研究結果一致。各站中華哲水蚤對纖毛蟲的攝食率在 0.12—1.54μgC/(ind·d)之間, 平均為 0.47μgC/(ind·d), 對異養甲藻的攝食率低于纖毛蟲, 為 0.01—0.69μgC/(ind·d), 平均為 0.19μgC/(ind·d); 中華哲水蚤對整個微型浮游動物類群的攝食率(纖毛蟲+異養甲藻)則為 0.14—2.23μgC/(ind·d), 占其日總攝食量的 2%—65%, 平均貢獻率為29%(圖3)。分析中華哲水蚤對微型浮游動物的攝食率與微型浮游動物的初始濃度之間的關系得出, 二者具有顯著的線性正相關關系(圖4,r=0.98,P＜0.01), 因此中華哲水蚤在大多數情況下對微型浮游動物的攝食并未達到飽和狀態, 其攝食大小受到食物濃度的限制。

另外, 中華哲水蚤對不同個體大小的食物的攝食也存在差異。結果顯示, 中華哲水蚤對體長小于20μm、20—50μm和＞50μm的無殼纖毛蟲的清濾率分別為 21—70 mL/(ind·d) [平均 43 mL/(ind·d)]、43—188 mL/(ind·d) [平均 113 mL/(ind·d)]和 80—204 mL/(ind·d)[平均126 mL/(ind·d)], 經T檢驗發現, 中華哲水蚤對體長20—50μm和＞50μm的無殼纖毛蟲的清濾率之間差異不顯著(P＞0.05), 但均顯著高于＜20μm 的無殼纖毛蟲的清濾率(P＜0.01)。

表1　不同橈足種的攝食結果Tab.1　Feeding of different species of copepod

表2　各站不同橈足種的豐度Tab.2　Abundance of different species of copepod

長江口夏季另外兩種優勢的橈足種, 背針胸刺水蚤和太平洋紡錘水蚤, 對纖毛蟲的攝食均大于異養甲藻, 對整個微型浮游動物群落的攝食率分別為0.09μgC/(ind·d)和 0.59μgC/(ind·d), 占日總攝食量的24%和37%。而精致真刺水蚤對纖毛蟲和異養甲藻的攝食均不明顯(為負值)。

圖3　各攝食種不同食物組分所占比例Fig.3　Ration of different food item in the diet of predators

圖4　中華哲水蚤攝食率與微型浮游動物初始濃度Fig.4　Relationship between ingestion rate of C. sinicus and the initial concentration of microzooplankton

在對不同種間攝食率進行比較時, 為排除個體之間的大小差異, 作者將攝食結果統一用單位含碳量上的攝食率表示, 結果表明, 最高的為太平洋紡錘水蚤, 其對微型浮游動物的單位碳攝食率為 0.10 μgC/(μgC·d), 其次是背針胸刺水蚤和中華哲水蚤, 為0.02 μgC/(μgC·d)和 0.01μgC/(μgC·d), 精致真刺水蚤則未攝食微型浮游動物。

2.3　食物選擇性

食物選擇性指數表明, 橈足類對微型浮游動物與浮游植物的攝食選擇性存在明顯差異(表3)。除精致針刺水蚤外, 其余三種橈足種在所有實驗中均表現出對微型浮游動物(纖毛蟲和異養甲藻)一致的偏好選擇性, 具體體現在對微型浮游動物的實際攝食比例要高于以初始食物比例為參考的預期值(如圖5b,所有數據點均落入1︰1趨勢線的上方), 而對浮游植物則相對排斥, 浮游植物不被優先選擇攝食。

表3　選擇性指數Tab.3　Selectivity index

圖5　浮游植物和微型浮游動物在初始環境中和在實際攝食量中所占百分比關系Fig.5　Relative percentage of a certain prey in the diet of copepod as a function of their relative biomass in the environment a. 浮游植物; b. 微型浮游動物, 數據點位于1︰1趨勢線上方表明正向選擇

2.4　橈足類的攝食壓力

實驗所用自然海水采自表層, 假設微型浮游動物在水體中分布較為均勻, 根據實驗所測清濾率以及實驗站位所采橈足類樣品測得的豐度, 可以估算各站實驗所用的幾種優勢的橈足類(中華哲水蚤、背針胸刺水蚤和太平洋紡錘水蚤)在自然水體生態系統中對整個微型浮游動物群落現存量的日攝食壓力為0.11%—3.52%(平均0.77%)(表4)。其中對纖毛蟲現存量的日攝食壓力為 0.11%—2.19% (平均 0.62%), 對異養甲藻現存量的日攝食壓力均高于纖毛蟲, 為0.13%—5.64% (平均 1.11%)。由于缺少足夠多種的橈足類進行攝食實驗, 作者無法進一步估算出整個橈足類群落對微型浮游動物的攝食壓力, 但從各站計數的三種橈足類豐度占橈足類群落總豐度的比例(平均77%)(表2)來看, 它們的攝食壓力在一定程度上代表了整個橈足類群落的攝食壓力。

表4　各站所用橈足種對微型浮游動物現存量的攝食壓力Tab.4　Grazing impact of Predators on standing stock of microzooplankton

3　討論

本文選取長江口幾種優勢的橈足種(中華哲水蚤、背針胸刺水蚤、精致真刺水蚤和太平洋紡錘水蚤),通過現場海水培養實驗, 研究該海域橈足類與微型浮游動物的攝食關系。結果表明, 精致真刺水蚤雖然屬于肉食性橈足類(李少菁, 1964), 但其并不攝食微型浮游動物。在加入精致真刺水蚤的處理組中, 微型浮游動物生物量反而略高于未加入的空白對照組。這可能是因為肉食性的精致真刺水蚤能夠捕食橈足類幼體(包括無節幼體和橈足幼體)等小型后生浮游動物, 進而減輕處理組中微型浮游動物被這些小型后生浮游動物的攝食壓力, 使其生物量反而高于對照組。為了進一步驗證這一推論, 作者再次取樣并計數處理組和對照組中橈足類幼體的豐度, 發現處理組中的橈足類幼體豐度(63 ind/L)明顯低于空白對照組中橈足類幼體的豐度(113 ind/L), 在兩實驗組其它實驗處理方式相同的情況下, 可以認為精致水蚤的加入確實導致了橈足類幼體的減少, 支持上述推論。鑒于這一結果和推論, 作者在接下來關于微型浮游動物與橈足類攝食關系的討論中, 將不再考慮精致真刺水蚤。

3.1　食物組成和攝食率

其它實驗結果表明, 微型浮游動物是橈足類的重要食物組成成分。雖然在初始可利用的食物總碳生物量上, 微型浮游動物所占比例平均僅為16% (2%—37%), 但其對橈足類的餌料貢獻率可達 29% (2%—65%)。孫軍等(2007)估算過長江口中華哲水蚤對微型浮游動物的攝食速率, 認為微型浮游動物在中華哲水蚤食物中所占比例為 23% (1%—55%), 與本文研究結果接近。Huo等(2008)在黃海春、秋季進行的中華哲水蚤現場攝食實驗得出, 微型浮游動物在春、秋季對中華哲水蚤的餌料貢獻分別達 1.5%—36.17%和15.10%—33.09%。而在世界其它海域的研究多以纖毛蟲作為微型浮游動物的代表, 同時考慮異養甲藻的研究不多。Calbet等(2005)通過收集有關橈足類對纖毛蟲的攝食研究的文獻, 這些研究涉及世界多個海區, 在不同的營養狀態以及采用不同的攝食種條件下, 總結出纖毛蟲平均占橈足類日總碳攝食量的30%, 與本研究結果較為一致。需要指出的是, 雖然從食物貢獻率上微型浮游動物不足一半, 低于浮游植物的貢獻, 但本研究實際測得的橈足類對微型浮游動物的清濾率為 98 mL/(ind·d), 要顯著高于對浮游植物清濾率 48 mL/(ind·d) (P＜0.01), 只是由于微型浮游動物現存生物量(10μgC/L)要小于浮游植物(119μgC/L), 所以在絕對攝食量上(攝食量=清濾率*生物量), 微型浮游動物所占比例低于浮游植物。

同樣的情況也出現在橈足類對微型浮游動物不同類群之間(纖毛蟲和異養甲藻)的攝食結果中, 雖然橈足類對纖毛蟲的絕對攝食量高于異養甲藻, 但進一步分析數據發現, 除各別站位(cj-02, cj-06)橈足類對纖毛蟲和異養甲藻的清濾率接近外, 其余大部分站位橈足類對異養甲藻的清濾率均顯著大于纖毛蟲(表1)。此外, 從各站位初始濃度來看, 異養甲藻生物量可以占據總微型浮游動物生物量的30% (圖2), 如果把更多的異養甲藻種類計數在內的話, 這個比列還會更高。可見在該海域異養甲藻不管是作為橈足類的食物來源還是微型浮游動物的組成類群, 其作用并不亞于纖毛蟲, 不容忽視, 過去單以纖毛蟲作為微型浮游動物代表的做法仍然值得商榷。事實上, 在世界其它海域的一些類似研究也已經從這兩方面證實了異養甲藻的重要性(Lessard, 1991; Suzukiet al,1999; Liuet al, 2005; Sherret al, 2007)。

從實驗結果還可以看出, 微型浮游動物對橈足類的餌料貢獻大小與所處海域生態系統的營養狀況相關。在寡營養的區域(浮游植物濃度低于25μgC/L),微型浮游動物對橈足類餌料貢獻率較高(平均 38%),一些站位其貢獻大小甚至超過浮游植物; 而在營養較高的區域(浮游植物濃度高于 250 μgC/L), 微型浮游動物的貢獻較低(占橈足類日攝食量的16%)。這一結論也出現在Gifford等(1988)和Fessenden等(1994)的研究中。除了現存生物量的影響因素外, 這可能還與不同營養狀態下浮游植物群落的粒徑結構有關。前文中提到, 橈足類對微型浮游動物的攝食率與食物個體大小有關, 其對體長＞20μm 的類群的攝食率要明顯高于對＜20μm類群的攝食率。這一現象可能也表現在對浮游植物群落的攝食上。通過同步的現場葉綠素分粒級測定發現, 在浮游植物濃度較低的幾個實驗站位(cj-06,p2,k4),浮游植物群落以微型和微微型浮游植物為主, 該粒徑大小的浮游植物可能不是橈足類最適口的食物, 從而限制了橈足類對它們的攝食, 也就相對增加了橈足類對微型浮游動物的攝食比例。

3.2　攝食與代謝需求

從攝食與代謝需求上看, 僅僅攝食微型浮游動物并無法滿足橈足類的呼吸代謝需求。對微型浮游動物的碳攝入量僅達到橈足類呼吸需碳量的 1%—59%(表1), 并且在 cj-02、cj-04、cj-06、p2、k4站位,即使算入浮游植物的攝食碳量, 橈足類的日總攝食量也無法滿足其代謝需求。這一方面可能與春季較低的溫度以及一些區域內較低的食物濃度降低了橈足類的攝食活躍度有關; 另一方面也表明本研究中未涉及的其它食物組分, 如微型鞭毛蟲、橈足類的無節幼體、卵以及水體中其它一些有機碎屑等, 補充了橈足類生長代謝所需要的碳量。此外, 需要指出的是,自然水體中橈足類、微型浮游動物和浮游植物之間存在相互的營養級聯關系。在本次實驗處理中, 由于缺少同步的微型浮游動物對浮游植物的攝食實驗結果,作者并未把這一級聯效應代入進去, 獲得的橈足類對浮游植物的攝食量可能會偏低。

3.3　攝食選擇性

大多數捕食者都會表現出對食物的選擇性, 以尋求一種最佳的攝食策略使自身的生長和繁殖得到最大化的受益。本研究中, 盡管相對浮游植物而言,微型浮游動物在生物量以及食物貢獻率上都不占優勢, 但從選擇性指數, 以及橈足類對微型浮游動物的攝食率與初始濃度之間的正向關系表明, 橈足類仍優先選擇攝食微型浮游動物(表3, 圖4), 且這種選擇傾向并未因浮游植物與微型浮游動物相對生物量的變化而改變。中華哲水蚤、背針胸刺水蚤和太平洋紡錘水蚤都屬于雜食性的橈足類, 它們在實驗中所表現出的對微型浮游動物的偏好選擇這一現象也出現在其它一些類似的研究報道中(Fessendenet al, 1994;Levinsenet al, 2000; Huoet al, 2008; Yanget al,2010)。除現場培養實驗外, Wiadnyana等(1989)在室內開展兩種橈足類(Acartia clausi和Centropages typicus)對纖毛蟲與浮游藻類的選擇性攝食研究也已表明, 在提供相同食物體積條件下, 橈足類明顯偏好攝食纖毛蟲(纖毛蟲平均占其日總攝食量70%以上)。微型浮游動物合適的粒徑大小、易捕獲性或遇見性以及營養價值可能是它們被優先攝食的原因。

3.4　攝食壓力與種群控制

盡管橈足類具有較高的攝食率, 但其對微型浮游動物群落的日攝食壓力平均只有 0.8%。世界其它海區類似的研究多分布在沿岸海區, 主要以纖毛蟲為研究對象, 攝食壓力結果從最高的 34%—200%(Dolan, 1991), 到較高的25%—45% (Fessendenet al,1994), 再到較低的0.02%—3.7% (Broglioet al, 2004)均有出現。本研究結果在上述偏低的范圍內, 這也表明在本實驗海域橈足類群落對微型浮游動物的下行控制并未發揮明顯作用, 微型浮游動物可能主要受上行食物資源的限制, 同時也表明仍有大部分微型浮游動物生物量未通過攝食途徑進入到橈足類群落中。

4　結論

長江口鄰近海域春夏季優勢橈足類對微型浮游動物的攝食率變化較大, 且與具體區域內的營養狀況、各食物類群的生物量, 組成結構和粒徑大小有關。本研究表明, 微型浮游動物能夠被優先選擇攝食,是該海域優勢橈足類重要的食物來源, 其中異養甲藻不論是在生物量上還是對橈足類的食物貢獻上,其作用并不亞于纖毛蟲, 是微型浮游動物中一個不容忽的生態類群。從橈足類對微型浮游動物的攝食壓力的結果可以看出, 微型浮游動物所受的下行控制效應并不明顯, 仍有大部分微型浮游動物生物量未通過攝食途徑進入到橈足類群落中。

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