宮頸癌乏氧代謝特性及磁共振功能成像研究進展

艾叢慧，李鹍，丁瑩瑩，廖承德，金雁

宮頸癌乏氧代謝特性及磁共振功能成像研究進展

艾叢慧，李鹍，丁瑩瑩，廖承德，金雁

乏氧代謝是惡性腫瘤的重要生物學特性之一，在宮頸癌中與疾病的進展、復發及預后密切相關。陽離子電極測量、單光子發射斷層掃描等方法可以提供腫瘤乏氧代謝的部分信息，但目前尚缺少一種相對簡便、準確、無創且可以在臨床廣泛開展的宮頸癌乏氧代謝成像方法。通過磁共振功能成像及分析定量參數與腫瘤代謝水平之間的關系，將使無創性了解（宮頸癌）患者體內乏氧代謝腫瘤組織的分布、局部組織血流灌注及腫瘤微環境等生物學特性成為可能。

子宮腫瘤；乏氧代謝；磁共振成像

子宮頸癌是女性生殖系統中最常見的惡性腫瘤之一，其發病率在女性腫瘤中居第二位，并且是引起婦女癌癥相關死亡的重要原因［1］。根據2003年衛生部發布的《中國癌癥預防與控制規劃綱要（2004～2010）》數據，我國宮頸癌發病率總體偏高，每年新發病例近13萬，接近于發達國家的6倍，并且患者近年來有逐年低齡化的趨勢［2］。進展期子宮頸癌常選擇放射治療，但腫瘤組織中存在的乏氧現象嚴重影響了其對治療的敏感性。因此，研究宮頸癌乏氧代謝特性及腫瘤微循環與病理特征的相關性，正確評價活體腫瘤的組織病理、分化程度、微血管密度、血管通透性等生物學特征，對選擇宮頸癌的最佳治療方案（提供個性化的治療）、療效評估有重要的臨床意義。

腫瘤乏氧代謝及相關研究

從生理意義上來看，乏氧的實質是氧供和氧耗的不平衡，目前普遍認為腫瘤乏氧是在臨床、生物及分子水平等多個方面的綜合異常表現，這是在腫瘤低氧環境下被監測到的。近20多年的臨床研究證實，在實體性惡性腫瘤（如乳腺癌、宮頸癌、外陰癌、頭頸部惡性腫瘤等）內部普遍存在低氧代謝區域（氧分壓PO2值≤2．5mmHg），這也是局部晚期腫瘤重要的病理及生理特點［3］。乏氧的腫瘤較富氧的腫瘤細胞表型更差，惡性程度也更高，更易播散，治療敏感性更差，而且同一腫瘤內部相對乏氧的部分更易發生壞死［4］。同時，相關研究還顯示氧分壓在腫瘤內部的差異遠小于個體腫瘤之間，腫瘤氧分壓高低程度能明顯影響其對放射治療的敏感性及預后［5］。

從病理生理角度上看，乏氧大致可分為兩種類型，即慢性彌散功能限制所致的乏氧和急性灌注不良所致的乏氧［6］。微環境中，在這兩種機制的刺激下，將激活腫瘤細胞中一系列相關分子信號傳導途徑，并導致腫瘤細胞在適應缺氧微環境的同時，增強了腫瘤自身的侵襲性以及其對放射及化學藥物治療的抗拒性，在此過程中起關鍵作用的是缺氧誘導因子－1（hypoxia inducible factor－1，HIF－1）［7］，HIF－1是細胞信號傳導中的轉錄因子，控制調節多種基因的表達，在維持腫瘤細胞能量代謝、刺激微血管的生長、促進腫瘤增殖和轉移中起著重要的作用。在腫瘤內部的缺氧狀況下，HIF－1主要發生了如下改變和影響：①HIF－1調控產生一系列促進血管生成的因子，其中最重要的是血管內皮生長因子（vascular endothelial growth factor，VEGF）［8］，VEGF能促進腫瘤血管生成，但這些新生腫瘤毛細血管的不成熟性及其生成的速度遠不及腫瘤細胞群的生長，這可能導致腫瘤組織內的缺氧微環境進一步惡化；②HIF－1參與降解基底膜和細胞外基質、調節細胞粘附分子的表達、細胞遷移這三個腫瘤的轉移過程，這使腫瘤更具侵襲性，更容易發生遠處轉移［8］；③HIF－1上調凋亡抑制因子Bcl－2和p21，抑制細胞凋亡使腫瘤惡性程度增加，并促進腫瘤的侵襲和轉移［9］。

正因為乏氧對腫瘤的診斷、治療及預后均具有重要意義，在治療前準確地對腫瘤的乏氧程度做出判斷顯得尤為重要。近年來，應用直接和間接測定的方法能夠較為可靠地檢測出腫瘤內部的缺氧狀況，其中直接測定方法包括氧敏感電極法和血氧合血紅蛋白飽和度測定等，間接測定方法主要是檢測放射性缺氧標志物（如18F－MISO、18F－EF5和64Cu－ATSM等）和內源性標志物（如HIF－1和CA9等）［10］。雖然目前認為氧敏感電極法測定技術是測定腫瘤缺氧狀況的“金標準”［11］，但此設備昂貴，只能用于一些電極能夠達到的腫瘤（如宮頸癌），并且不能區分氧電極是插入腫瘤缺氧組織還是壞死區。目前已經出現了多種無創性的氧合程度顯像技術，包括近紅外線成像、核醫學技術（PET，SPECT）、電子順磁共振／光譜成像、動態核偏振、19F－核磁共振技術和血氧水平依賴（blood oxygenation level dependent，BOLD）磁共振成像、磁共振波譜（magnetic resonance spectroscopy，MRS）［12］等。近三十年來，影像醫學的發展隨著計算機技術的不斷革新而突飛猛進，出現了功能影像學等新技術，利用這些功能影像學新技術可以觀察腫瘤內部灌注和代謝情況，據此反映出組織微環境及細胞結構［13］，從而實現腫瘤活體生物學成像并對腫瘤乏氧情況進行評價。

擴散加權成像評價腫瘤的乏氧代謝

擴散加權成像（diffusion weighted imaging，DWI）是近二十年發展起來的一種新的無創性功能成像技術，其通過檢測組織中水分子擴散運動受限的程度，間接反映組織微觀結構。生物組織體內無規律運動包括水分子擴散和毛細血管的微循環灌注。擴散敏感系數（b值）大小不同，水分子擴散和微循環灌注兩者影響DWI信號衰減的權重不同，表觀擴散系數（apparentdiffusion coefficient，ADC）值不同。因此臨床應用DWI要兼顧圖像質量和測量值的準確性，選擇合適的b值［14］。張潔等［15］的研究探討了多b值雙指數模型DWI與宮頸癌病理學特征的關系，采用了一系列從低到高的多個b值（b＝0、20、100、200、500、800、1200、1500s／mm2），較單指數模型能更準確地評價腫瘤的微觀結構。DWI對腫瘤邊緣的界定、腫瘤細胞核級與惡性程度的判斷均有明顯優勢［16］。有研究發現最大ADC差值可在一定程度上反映宮頸癌的惡性程度，這為無創性評估腫瘤病理級別提供了一種新的方法；而且DWI能提供腫瘤微循環灌注方面的信息，作為反映腫瘤血管生成指標的替代參數［17］。動物實驗及臨床研究均證實，治療前腫瘤的ADC值或早期ADC值變化能作為獨立的預測因子反映腫瘤對治療的敏感性且有助于判斷療效［18］。余小多等［19］的研究也表明治療前宮頸癌的ADC值有助于預測腫瘤同步放化療的短期預后。ADC值能夠對宮頸癌治療反應提供早期評估的這種能力，使臨床醫生可以最大限度地根據患者的特殊情況選擇治療方法［20］。因此，DWI可以進行定性和定量分析，為宮頸癌的輔助診斷、放化療敏感性及療效評估提供重要信息。

BOLD可用于獲取腫瘤氧合代謝信息

脫氧血紅蛋白是順磁性物質，其比例的變化將會影響磁共振T2＊的時間，從而影響信號強度。乏氧狀態下組織內脫氧血紅蛋白含量增大，導致T2＊時間縮短，T2＊信號減低，R2增大［21］。BOLD－MRI正是通過檢測腫瘤組織內不同氧分壓狀態下對外界刺激（氧刺激）的反應程度，從而據此間接地推斷組織內氧分壓分布狀態。吳斌［22］采用3．0T高場強功能磁共振成像對進展期宮預癌的臨床應用研究發現，BOLD成像及乏氧功能參數R2＊值及△R2＊值的變化反映了治療前后腫瘤內部氧合狀態的改變。張盛箭［23］的實驗研究顯示大鼠Walker－256腫瘤的R2＊a、△R2＊均與腫瘤的內源性乏氧標志物碳酸酐酶（carbonic anhydrase，CA）IX有明顯相關性，高R2＊a值及△R2＊值下降越明顯，CA－IX免疫組化指數越低；這一結論與腫瘤的灌注越好，腫瘤的乏氧程度越低相一致。Hoskin等［24］研究BOLD－MRI對顯示人類前列腺腫瘤缺氧區域的能力，發現腫瘤特異性乏氧染色區域與高R2＊信號區域間具有高度相關性；另一方面，基線R2＊值也可能反映腫瘤血管化的程度。Kostourou等［25］發現，較高的基線R2＊與較多的血管生成相一致；基線T2＊圖像結合灌注血管的分布信息可以用于腫瘤缺氧的評估，但需要考慮組織固有特性對圖像的影響。因此，BOLD－MRI基線T2＊圖像包含腫瘤血管的信息，在腫瘤血管生成及密度分布的研究中具有很大的發展潛力。通過研究T2＊和R2＊的變化，可以對病灶的氧代謝情況做出定量、半定量分析，并據此推斷出腫瘤的氧代謝水平，可以用來監測腫瘤對治療的反應及為臨床調整治療方案提供參考依據。BOLD－MRI成像時間短，比較適合重復、動態地檢測腫瘤的乏氧情況。借助于MRI－BOLD成像，影像診斷醫師從單純病變形態觀察過度到結合病變微觀的代謝和功能狀態分析，這使MRI－BOLD在病變診斷、臨床分期及療效預測、評價方面均可發揮重要作用。國內既往對功能磁共振成像的研究多集中于中樞神經系統，對體部臟器尤其是腫瘤方面的研究比較少，對婦科腫瘤的乏氧成像研究國內尚處于起步階段。

PWI可用于腫瘤乏氧代謝及活體生物學成像研究

腫瘤乏氧特征是由于其內部微循環出現了一系列結構性、功能性紊亂及彌散功能惡化，并由此導致的不良后果之一，與腫瘤的血管生成異常直接關聯［26］。腫瘤中不充分的灌注及混亂血管網會導致腫瘤慢性彌散障礙性乏氧；部分腫瘤血管會定期地開放和關閉，在此過程中往往也會產生周期性的急性灌注異常性乏氧。腫瘤的微循環狀態直接影響腫瘤的乏氧情況，與腫瘤惡性程度、轉移傾向、療效預后均密切相關。腫瘤內部灌注狀態可間接地反映腫瘤的乏氧程度，這就是影像學通過灌注成像來推測腫瘤乏氧狀態的理論依據。

目前認為微血管密度（micro vessel density，MVD）計數及VEGF的測定是評價腫瘤內血管生成情況及反映腫瘤微循環的“金標準”，但腫瘤在生長中具有顯著的異質性特征，并且內部新生血管的分布從形態和功能上都是高度不均質的。這些腫瘤內部的不均質決定了MVD及VEGF計數的準確性有賴于組織取材的部位，而且取材反映的僅僅是腫瘤部分組織在離體下的靜態參數；加之活組織檢查具有創傷性，測定方法繁瑣，使得其在腫瘤乏氧代謝的臨床研究中受到很大的限制。相對來說，腫瘤在體的動態微循環狀態才更為臨床所重視。正因為如此，功能影像學在評價腫瘤血管方面扮演了重要角色，由于成像方法簡便快速、重復性好，能夠被臨床所普遍采用。

MRI灌注加權成像（perfusion weighted imaging，PWI）是目前較為理想的評價腫瘤新生血管情況及微循環狀態的成像方式，磁共振動態增強成像（dynamic contrast－enhanced MRI，DCE－MRI）根據序列又可分為T2＊灌注與T1灌注成像。T1灌注成像機理更多與對比劑從血管滲透到細胞外血管外間隙的過程有關，這種方法在異常新生血管居多的腫瘤中尤其適用。經過前期的研發工作，目前基于藥代動力學的T1灌注成像掃描序列及相應的后處理軟件已經可以在1．5T磁共振掃描儀上應用［27］。而且此方法對原始數據要求相對簡單，無需快速大量注射對比劑，對顯示全身各器官腫瘤的灌注情況均有應用潛力，也減少了臨床實際應用的難度和風險。MR動態灌注成像在反映腫瘤微觀環境及提高腫瘤乏氧組織探測能力方面可發揮重要作用。Cooper等［28］做了一組對照研究，通過比較氧微電極法直接測量與DCE－MRI對宮頸癌的腫瘤氧分壓狀態評價，發現這兩種方法的結果在統計學上有較明顯的相關性，并且認為這種方法可用于無創性測量腫瘤的乏氧程度。

近年來，磁共振灌注成像在方法上也進行了不斷完善。利用特定的掃描程序及后處理軟件，研究者可以通過測定興趣區的時間－濃度曲線，直接計算血管滲透率（容積轉移常數Ktrans）、反滲率（kep）、血管外細胞外間隙容積比例（Ve）等參數及相應的偽彩圖，精確定量評價及直觀顯示靶器官的血流灌注情況［29］，從而反映腫瘤內乏氧組織的分布情況，這種方法在異常新生血管居多的宮頸癌中尤其適用；更為重要的是，通過這種方法可以實現腫瘤治療前后灌注水平的精確對比和治療效果的評價。

MRS無創性研究活體器官組織代謝、生化變化及化合物定量分析

磁共振波譜（magnetic resonance spectroscopy，MRS）的基本原理是利用化學位移作用和自旋耦合現象，將含有同種原子核的不同化合物或同一化合物中不同的分子基因在頻率軸上區別開來，并系列分析這些特定的化合物。臨床用于MRS的原子核包括1H、31P、19F2Na、3He等，其中1H最為常用。腫瘤組織糖酵解占優勢，且酵解的程度與惡性程度呈正比。有研究者希望通過MRS檢測糖酵解產生的乳酸鹽來反映腫瘤的乏氧水平，但是乳酸的水平是否與腫瘤乏氧水平存在相關性還需進一步研究［30］。此外，MRS可通過檢測腫瘤組織的PH值來間接估測其氧分壓水平，因為在腫瘤組織中乏氧通過影響腫瘤的葡萄糖代謝，從而調節腫瘤的PH值［31］。王錫臻［32］研究發現前列腺癌（Cho＋Cr）／Cit比值與前列腺癌的血管生成、細胞增殖存在正相關性，細胞增殖較快、相應的前列腺癌新生血管豐富，對應在MRS上表現為高（Cho＋Cr）／Cit比值。陳旺生等［33］通過MRS研究鼻咽癌放射性腦損傷遲發反應期的修復過程，顯示乳酸峰提示腦組織缺氧和損傷的不可逆性，放療后24個月4例NAA／Cr值明顯降低并出現乳酸峰，常規MRI表現為T2WI信號升高。MRS有助于臨床實施腫瘤個體化精確治療，能夠為臨床實施個體化治療及隨診提供有價值的信息。但目前MRS用于宮頸癌乏氧代謝方面的研究極少，有待進一步探索研究。

綜上所述，聯合應用DWI、BOLD、PWI和MRS等多種功能磁共振成像方法，可以無創性了解（宮頸癌）患者體內乏氧代謝腫瘤組織的分布、局部組織血流灌注及腫瘤微環境等生物學特性，因此可以被稱為生物學成像［34］，這將為評價腫瘤惡性程度、侵襲性等提供重要依據，可為選擇適宜的放射治療方法、劑量，從而延長宮頸癌患者生存期提供腫瘤解剖病理學及生物學依據。

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·書訊·

《兒科影像病例點評200例》 由武漢市兒童醫院邵劍波教授和深圳市人民醫院楊敏潔教授主譯，上海交通大學附屬上海兒童醫學中心朱銘教授審校的《兒科影像病例點評200例》一書，于2013年5月由北京大學醫學出版社出版。該書是《Pediatric Imaging－Case Review Series》）第2版，原著主編Thierry A．G．M．Huisman。

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R737．33；R445．2

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1000－0313（2015）01－0084－04

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2014－03－26

2014－06－10）

650118 昆明，昆明醫科大學第三附屬醫院，云南省腫瘤醫院放射科

艾叢慧（1983－），女，云南鎮沅人，碩士研究生，住院醫師，主要從事腫瘤的影像診斷及療效評估工作。

廖承德，E－mail：lcd＠public．km．yn．cn