缺血性卒中側支循環的研究進展

陳會生，劉夢嬋

·專家評述·

缺血性卒中側支循環的研究進展

陳會生，劉夢嬋

陳會生，醫學博士，博士后，沈陽軍區總醫院神經內科主任，遼寧省腦血管病轉化醫學中心主任。第二軍醫大學、第四軍醫大學、吉林大學、大連醫科大學、遼寧中醫藥大學博士生導師。國家自然科學基金評審專家，中國醫師協會神經內科分會疼痛與感覺障礙委員會委員，中國醫師協會神經內科分會青年委員，中華醫學會疼痛分會基礎學組委員，衛生部腦防委中青年專家，全軍神經內科專業委員會青年委員，遼寧省醫學會神經病學分會侯任主任委員，沈陽市醫學會神經分會主任委員，沈陽軍區神經內科學專業委員會主任委員，東北地區神經病學學術交流協會委員，Experimental Neurology，Neuroscience，Brain Research等國際專業期刊同行評議專家，World Journal of Neurology、《現代藥物與臨床》、《解放軍醫藥雜志》、《創傷與急危重癥雜志》編委。從事神經病學研究多年，對神經系統的少見病、疑難病有豐富的診療經驗，擅長頭面痛、腦卒中、靜脈竇血栓、周圍神經病的診斷與治療。主要研究方向為腦卒中的基礎與臨床研究。作為項目負責人獲得國家自然科學基金4項，遼寧省科技攻關計劃課題基金3項，中國博士后科學基金1項，優秀博士論文資助基金1項，累計科研經費500萬元。在國際專業核心期刊(SCI收錄)發表論文25篇。獲遼寧省自然科學獎二等獎1項，遼寧省醫學會自然科學獎二等獎1項。

側支循環是近年來缺血性卒中的研究熱點之一，它是體內的一種代償循環，目前分為三級，受先天解剖、后天血流動力學、體液因素等受多種因素的影響。側支循環在急性缺血性卒中的防治中發揮著重要作用。良好的側支循環可有效降低卒中發生后神經功能缺損的程度并改善預后。對側支循環進行分級和合理評估，對判定急性缺血性卒中事件的預后和轉歸、指導制定個體化治療方案具有重要意義。隨著影像學技術的不斷發展，側支循環評估的準確率大幅度提高，為臨床帶來便捷。人為促進、干預側支循環形成也成為卒中治療的一項新的手段。

側支循環；卒中；預后

缺血性腦血管病是神經系統的常見疾病，其中缺血性卒中致殘率極高，嚴重危害人類健康。如何預防及治療腦卒中是生物醫學界的一大課題。目前，針對缺血性卒中的治療主要是改善缺血部位的血液供應。在血栓形成的超早期，血管內(動靜脈)溶栓是最有效的治療方法。然而，目前急性缺血性卒中的溶栓率仍然很低，挽救缺血半暗帶是超過溶栓時間窗患者的首要治療目的，而側支循環開通的多少可能直接決定缺血半暗帶的范圍。相同部位血管血流中斷后出現急性梗死的患者臨床表現差異很大，梗死面積的變化也很大，這可能與其側支循環的開放程度有關，此前的臨床研究也發現側支循環良好的患者具備更好的腦血流儲備能力[1]。鑒于側支循環對腦部血管血流的改善作用及其與溶栓治療和其他治療方法上的協同效應，深入研究側支循環對缺血性卒中患者的影響具有重要的臨床意義。本文就側支循環的形成機制及影響因素、臨床指導意義、評價方法等進行分析和展望。

1 側支循環的概念及形成機制

人體內存在著豐富的血管網，除動脈-毛細血管-靜脈之外，在動脈-動脈、靜脈-靜脈甚至動-靜脈之間存在著血管吻合以適應機體的需要，調節血流穩定。病理情況下，血管受各因素作用產生不同程度的狹窄，會促發體內一系列改變，重建吻合口，這種通過吻合重新建立的循環稱為側支循環。

側支循環的形成過程主要有兩種——血管發生和動脈生成。前者是指缺血、缺氧引起已存在的血管內皮細胞基膜瓦解，內皮細胞活化、遷移、增殖、黏附和再連接，形成管腔樣結構，最終形成新生血管；后者是指由于動脈阻塞，血流再分配使側支微動脈血流量和血管內剪切力增加，引起細胞增殖和血管重塑，從而形成大的有功能的側支動脈[2]。血流動力學改變形成的壓力不均衡和側支血管的完整性是側支循環形成的必備條件[3]。

2 側支循環形成的主要影響因素

動脈狹窄或閉塞導致的血流動力學變化、血管剪切力改變和缺氧是血管再生的主要觸發因素。生理情況下，腦組織內促進及抑制血管再生的因子處于相對平衡狀態。腦缺血后上述平衡被打破，多種內源性促血管再生因子合成增加，作用于相應受體，通過不同途徑及方式促進腦缺血后的血管再生和動脈生成。

體內一系列的血管活性物質，如血管生成因子(VEGF)、血管緊張素(Ang)、一氧化氮(NO)、基質金屬蛋白酶(MMPs)、成纖維生長因子(FGF)、轉化生長因子(TGF)、血小板生成因子(PDGF)等，可協同刺激內皮細胞有絲分裂、延長其生命周期、加速動員及遷移，促進內皮祖細胞進入外周血循環，定位缺血組織，參與后期血管重塑和成熟[4]。

除受上述血管慢性狹窄所致體內血流動力學及其有關的微血管物質等變化影響外，多系統因素也可能會干擾側支循環形成，導致卒中面積擴大。目前認為，慢性高血壓引起的血管調節能力減弱、先天側支循環(如Willis環)的解剖缺陷、高熱、高血糖、脫水、肺部疾病、血液黏稠、系統疾病、心衰竭等均不利于側支循環的形成[5]。所以在臨床治療上，需注意血容量、體溫及其他多系統的功能狀態，使機體維持在可能的最佳狀態，使治療效果最大化，減少神經缺損程度及預后殘障水平。

3 腦各級側支循環

腦側支循環的概念很早就已經被提出，經不斷完善，目前分為三級。

一級側支循環，即Willis環的前后交通動脈。一級側支循環是顱內最重要的側支循環途徑，聯系著左、右側大腦半球以及前、后循環血流。正常情況下，各血管間存在著平衡的灌注壓，當一側頸內動脈嚴重狹窄(>70%)或閉塞時，血流量明顯減少導致灌注壓下降，前后交通動脈開放，增加病變側的血流，從而保護狹窄血管供應區域的腦組織，避免或者減輕相應支配區的神經功能缺損。

二級側支循環，主要包括眼動脈和一級軟腦膜側支。當Willis環的代償無法滿足供血需求時，次級代償通路開始發揮作用。眼動脈是重要的次級側支代償通路，負責溝通頸內動脈與頸外動脈。當頸內動脈在眼動脈發出之前出現慢性嚴重狹窄或閉塞時，頸外動脈血流可經眼動脈逆流以供應頸內動脈。此外，大腦血管皮質支的末梢會在軟腦膜內形成廣泛的血管網，構成二級側支代償的另一通路——軟腦膜吻合支。

三級側支循環代償即新生血管，是指通過血管發生和動脈生成產生的新生血管供血。當次級代償仍不能滿足供血需求時，新生血管就成為最終的側支代償途徑[6]。

4 腦側支循環與缺血性卒中的關系

正常情況下，腦兩側及前后循環的血液循環壓力相近，一級側支循環中，前后交通動脈作為具有代償潛力的血管而存在，當血管前后平衡壓力差過大時，大腦前動脈(anterior cerebral artery，ACA)、大腦后動脈(posterior cerebral artery，PCA)可即刻開放，迅速代償缺血部位的基礎血液供應，這在腦保護中的作用尤為重要。先天性Willis環發育異常是腦卒中的危險因素[7]。如Willis環存在不利的先天性變異，可直接增加卒中的發生率并影響預后。有學者統計發現，腦梗死患者中Willis環解剖變異者約占53%(19/36)[8]。在血管狹窄或閉塞進展較快的情況下，由于存在Willis環的變異，一級側支循環代償不充分或無法代償，且其他繼發側支循環尚未形成時，腦血管調節能力及腦灌注明顯受損，腦梗死難以避免。有學者將梗死患者按牛津卒中項目(oxfordshire community stroke project，OCSP)分型后發現，前循環梗死所占比例較高，其中以位于Willis環之外的大腦中動脈梗死最為多見[9-10]。研究顯示在頸內動脈狹窄患者，與對側相比，病變側的ACA、PCA血管更粗、分支更多、末梢更長，即所謂“偏利現象”[11]。Uemura等[12]研究發現上述變化以PCA表現更為明顯，并認為這種同側的偏利現象是軟腦膜動脈吻合(leptomeningeal anastomoses，LMA)形成的間接征象，可通過一級側支循環間接評估二級側支循環的形成情況。當顱內存在較大血管(主要是Willis 環)狹窄乃至閉塞時，慢性缺血缺氧可啟動二、三級側支循環的生成，從而彌補相應部位與組織的供血。

眾所周知，卒中發生時，梗死灶周圍形成缺血半暗帶，其內腦細胞處于電衰竭狀態，僅能維持自身形態完整，無法行使原有功能。保持半暗帶內神經元的基本血液供應，可減少梗死面積，維持神經功能，在卒中的治療上具有重大意義。

側支循環具有維持缺血區組織數小時的血流儲備能力[5]。側支循環的水平與半暗帶范圍大小具有明顯相關性。評價急性卒中患者的側支循環，對了解臨床-彌散不匹配(clinical-diffusionmismatch，CDM)，制定個體化的溶栓時間窗，評估風險指導治療判定預后至關重要[13]。

有學者提出在急性缺血性卒中治療前行非創傷性的腦側支循環評估，可幫助判斷梗死面積大小及出血轉化風險[14-15]。相關研究顯示，側支循環建立良好的患者，臨床癥狀出現5h后行血管內溶栓治療具有更好的臨床反應，而側支不佳者出血轉化風險增大，臨床預后差。另外，無論溶栓后閉塞血管是否再通，軟腦膜側支吻合的存在都是患者長期預后較好的保護性因素[16]。國內研究使用數字減影血管造影(digital subtraction angiography，DSA)評估86例顱內、外大血管嚴重狹窄或閉塞所致的急性腦梗死患者的側支循環情況，結果顯示有側支代償組入院時NIHSS(美國國立衛生研究院卒中量表)評分顯著低于無側支代償組，前者經3個月后的改良Rankin評分小于2分者明顯多于后者(P<0.001)[17]。另外，NASCET研究發現，具有良好側支的嚴重頸內動脈狹窄患者，出現圍術期及遠期缺血性腦血管病的風險更低[18]。目前，多數學者認為，對于側支循環代償不良的中、重度狹窄患者，適宜采取血管內介入治療，而對于側支循環代償良好，尤其是無任何臨床癥狀的患者，內科保守治療更適宜[19]。

目前，隨著影像學技術的進步，急性缺血性卒中患者側支循環水平分級的便捷性及準確性得到了極大提高[20]。

5 促進側支循環建立的方法

根據以上所述，良好的側支循環對保護供血區域腦組織，減少或避免缺血性腦損傷意義重大。目前促進側支循環建立的方法主要有手術、藥物治療及遠端缺血預處理等。

顱內顱外(extra-intracranial，EC/IC)搭橋術通過顱內顱外動脈(如顳淺-大腦中動脈)吻合直接建立側支循環[21]。早期研究未顯示搭橋手術的效果優于藥物治療，但部分研究證實搭橋患者可獲得更好的遠期療效[22]。隨著側支評估指標氧攝取率指數(可由正電子發射斷層掃描得出)的出現，學者們發現藥物治療癥狀性頸動脈閉塞的患者中灌注差(即氧攝取儀指數增高)組較相對灌注好的患者有更高的卒中復發風險[23]。在隨后的COSS研究中，僅亞組分析發現手術組術后雙側大腦半球氧攝取指數比值有顯著改善[24]，與藥物對照組相比同側卒中的復發率并無明顯差異[25]。有關EC/IC搭橋術的長遠獲益仍有待進一步臨床研究證據予以證實。

血流動力學變化及缺氧是側支循環血管再生的主要促發因素。缺血預處理可改善顱內側支循環，增強缺血耐受。研究者對家兔采取一側頸總動脈壓迫法進行缺血預處理，并逐次遞增缺血時間，結果顯示多次缺血預處理能誘導大腦Willis環及其相應側支循環的重建，對頸總動脈完全阻斷的腦缺血具有明顯的保護作用[26]。對頸內動脈梭形動脈瘤患者行分次栓塞，能促進側支建立，減少卒中發生[27]。腫瘤合并頸動脈切除術術前，對Willis環代償能力不良的患者行頸動脈壓迫訓練2～6周，并使用經顱多普勒超聲(transcranial Doppler，TCD)檢測，了解Willis環開放狀態及腦側支循環建立情況，結果患側ACA、大腦中動脈(MCA)和PCA的血流速度接近于阻斷前水平，ACA和MCA的血流速度與首次壓迫訓練前比較差異有統計學意義[28]。

尤瑞克林是從人新鮮尿液中提取的有效成分組織型纖溶酶原，是近年來在臨床上廣泛應用的一類新藥，通過激活激肽酶原-激肽系統 (kallikrein-kinin system，KSS)的激肽酶原生成激肽，作用于激肽受體B1/B2引發生物學效應。尤瑞克林還可以上調血管內皮生長因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)的表達，促進新生血管生成并正性推動VEGF的分泌，在分子層面上促進側支循環形成，改善腦血流儲備能力[29-30]。

其他促進側支循環建立的手段還包括丁苯酞、他汀類等及對患者進行血壓管理等。目前雖然有不少方法可以選擇，但處理技術和手段仍有待規范，仍需更為深入的研究，使更多符合側支循環建立條件的患者從中獲益，減少卒中發生率及復發率。

6 側支循環的影像學評估方法

DSA是目前公認的側支循環評估金標準[31-32]，可清晰顯示各級側支循環的解剖結構及供血范圍，實時顯示病變的血流動力學變化，準確發現動脈狹窄及閉塞部位，在判斷軟腦膜側支開放程度方面有著明顯優勢。但是，此項檢測技術費時較長，且為有創性檢查，可能引發多種并發癥，不利于急診狀態下進行血管評估。

磁共振血管造影(magnetic resonance angiography，MRA)作為一種無創性檢查手段，發展快速，應用范圍廣。MRA僅限于對Willis環周圍主干血管的側支循環血管進行評估，可提供對應側支循環血管形態學、血流方向的相關信息，但其假陽性率較高，分辨率有限，不能顯示血管充盈的動態過程，但增強MRA可彌補這一缺憾。動脈自旋標記(arterial spin labeling，ASL)磁共振灌注成像能選擇性地顯示主要血管供血區的灌注情況，包括側支循環血管供血區，其對時間和空間的分辨率均優于現有的其他無創性檢查技術[33]。ASL與MRA聯合應用能提供腦實質微血管的對比圖像，其判斷側支循環的結果與金標準DSA判斷結果的符合率較高，可作為替代DSA的無創性手段。

小樣本對比研究顯示，CT血管造影(computed tomography angiography，CTA)評估血管的準確性與DSA高度一致，能較好地評估側支循環。CTA的投影技術之一——最大密度投射重建成像技術(maximal intensity projection reconstructions，MIPs)能在數分鐘內得到顱內血管的三維重建圖，可無創且直觀地觀測顱內側支循環的情況[34-35]。

CT灌注成像(computed tomography perfusion，CTP)是近年新興的一種評估側支循環的方法，能準確反映缺血半暗帶的部位、范圍，結合CTA，可以準確判斷責任病變血管，對早期診斷缺血性卒中和抓住動脈溶栓時機有較好的指導作用。CT灌注成像技術中的參數變化，如腦血流量(cerebral blood flow，CBF)、腦血容量(cerebral blood volume，CBV)減少和平均通過時間(mean transit time，MTT)延長，常作為判斷缺血性卒中的主要標志[36]。有研究指出，平均延遲時間(mean transit time delay)涵蓋著血流灌注的重要信息，是評估頸內動脈側支循環，預測大腦半球梗死的獨立危險因素[37]。

TCD在判斷顱內血流情況中具有無創、經濟、簡便、可實時評價血流動力學及重復性良好等優勢，在神經科領域應用廣泛。通過探頭經顳窗、枕窗、眼窗等處檢查顱底各動脈，可探測雙側前、后交通動脈及眼動脈血流速度及方向了解側支循環形成情況。TCD聯合能量多普勒(CDE)、超聲造影監測，能有效評估顱內血管尤其是眼動脈的代償情況[38]。超聲造影用于顱內動脈檢查，能克服常規超聲的一些不足，避免如不良顱骨透聲窗、血管聲束角度不適、低速血流等對血管顯示率的影響[39]。超聲溶栓對急性缺血性卒中的治療也成為當下研究的新熱點[40]。但是，目前廣泛使用的常規TCD檢查操作時間長，直觀性不強，并且對操作人員技術的依賴大，所以臨床主要用于對側支循環顱內血管狹窄及側支形成進行篩查。

綜上所述，側支循環在缺血性腦血管病中具有重要的意義。臨床運用先進的影像學技術進行側支循環狀況評估對治療決策的制定及預后判斷具有重要價值。基于側支循環對腦組織的保護作用，應進一步加強缺血預處理的研究并爭取盡快將其應用于臨床。對急性腦梗死的治療，除了促進側支循環的建立以外，還應把握好患者整體狀態的調節，以盡可能使疾病得到羅好的轉歸。

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Highlighting the importance of collateral circulation in ischemic stroke

CHEN Hui-sheng, LIU Meng-chan
Department of Neurology, General Hospital of Shenyang Military Command, Shenyang 110840, China

This work was supported by the Key Science and Technology Program of Liaoning Province (2013225089)

Collateral circulation is one of the topics most frequently discussed over recent years. It is, as commonly graded into 3 levels, compensatory circulation in the body and affected by pre-existing anatomy, hemodynamic at the moment, and humoral factors. A good collateral supply may effectively alleviate the neurofunctional deficits after stroke and improve the outcome. Therefore, an establishment of collateral circulation plays a pertinent role in alleviating disability after an acute ischemic stroke. The status of collateral circulation after a stroke may have several prognostic implications, therefore an appropriate grading and evaluation may help to assess the clinical outcomes after acute ischemic stroke, and in directing individualization of treatment regimen. With development of neuroimaging modalities, the accuracy in evaluation of the status of collateral circulation has been significantly improved, thus facilitating improvement in the treatment of stroke. In this regard, to improve collateral circulation is an indispensible therapeutic strategy in the treatment of stroke.

collateral circulation; stroke; prognosis

R743；R743.9

A

0577-7402(2015)06-0427-06

10.11855/j.issn.0577-7402.2015.06.01

2014-12-25；

2015-04-07)

(責任編輯：沈寧)

遼寧省科技攻關計劃(2013225089)

110840 沈陽 沈陽軍區總醫院神經內科(陳會生、劉夢嬋)