雄全異株植物白牛槭功能性狀與碳素含量關聯性研究

朱燕艷，王 娟＊，趙秀海，邳田輝，張忠輝，趙珊珊

（1 北京林業大學 森林資源與生態系統過程北京市重點實驗室，北京100083；2 吉林省蛟河林業試驗區管理局，吉林蛟河132517；3 吉林省林業科學研究院，長春130033）

植物在復雜的自然環境條件下長期生存，逐漸演化出各種各樣的繁育系統，如：雌雄異株、雌雄同株、雄全同株、雌全同株、雄全異株、雌全異株等。目前有關雌雄異株植物性比、資源分配及性別二態性方面的研究較多［1－3］，而針對雄全異株植物的相關研究相對較少［4－5］。雄全異株植物是被子植物中極為罕見的一類繁育系統，其植株可分為雄株和兩性植株兩種類型。雄株只產生雄花，兩性植株則可產生兩性花或雄花和雌花兩種單性花［6］。目前，對雄全異株研究的方向主要集中在繁育系統進化及性比方面。在繁育系統進化方面，雄全異株繁育系統對雌雄異株進化的潛在意義一直是生態學家研究的熱點問題［7］，雌雄異株是由雄全異株進化而來。雄全異株植物十分稀少，絕大多數已經確定的雄全異株植物并不是完全意義上的雄全異株植物，從功能上來看屬于雌雄異株植物，只是雌性個體在形態學上表現為雌雄同花［8］。在性比方面，Liston等［9］研究表明，雄全異株草本植物四數木（Datiscaglomerata）的兩性植株個數遠遠大于雄株，性別比例明顯偏離1∶1，而Lepart等［10］研究顯示法國南部的一種木犀科風媒灌木的性比接近1∶1，說明不同地域不同物種的雄全異株植物其性別比例差異顯著。

植物功能性狀反映了植物對生長環境的響應和適應，是生態學研究的熱點之一［11－13］。其具有完整的分類體系，主要包括枝干性狀、地下性狀和葉性狀［14］。植物各功能性狀間的權衡和組合反映了植物對環境的適應策略、群落物種的分布狀況和生態系統的進化過程［15］。這些權衡關系主要體現在葉性狀、枝性狀、根性狀和種子性狀之間［16］，其中植物葉性狀與生物量和碳分配之間的權衡最為重要，反映了植物在特定環境下對環境資源的獲得及其利用。植物性狀種類繁多，比葉面積是最重要的植物葉性狀之一，反映了一定干物質投資所展開的捕光表面積數量［17］。比葉面積與植物的光攔截效率直接相關，表達了植物的碳獲取策略，對植物的相對生長和生存策略都具有重要影響［18－19］。葉干物質含量反映了植物的資源獲取能力［20］，是在資源利用分類軸上定位植物種類的最佳變量［21］，也是量化植物功能的最佳性狀，可代替相對生長速率等硬性狀，用于大尺度的監測和研究［22］，并且枝干物質含量、葉干物質含量更易于測定，具有很強的可操作性。

碳元素是構成植物體內干物質最主要的元素［23］，在植物生長和各種生理調節機能中發揮著重要作用。從物質生產角度來看，占植物體干重90%以上的有機物質都是通過碳同化形成的［24］。通常，人們認為碳可以被用來作為適宜的衡量植物資源分配的“通貨”，并假定植物行使功能所需的其它重要資源可以由碳以蔗糖的形式去“購買”［25］。所以，大多數研究都將干重作為“通貨”來衡量植物的資源分配及權衡關系［26］。

目前，植物功能性狀研究多探討成年植株在一個特定時間（如莖葉完全發育成熟后）的功能性狀之間的關系，是一個相對的“靜態變量”，而忽略了在植株個體和構件單元不同發育時期植物功能性狀的動態變化［27］。并且，對植物功能性狀的研究多集中在種群、群落等尺度上，而研究的內容多集中在各個性狀之間內部的關聯性以及影響各性狀的氣候、地理、人為干擾等因素［28－29］方面。關于雄全異株繁育系統植物的功能性狀特征，以及與碳元素之間的關聯性方面的研究還未見報道。本研究以雄全異株植物白牛槭為對象，研究了不同花果發育期白牛槭兩性植株與雄株的功能性狀和碳元素含量的動態特征，以及白牛槭的枝葉干物質含量與碳元素含量之間的關聯性。以期從功能性狀與碳元素含量的角度探討白牛槭不同性別植株是否會由于面臨不同的繁殖和生長壓力，而在資源獲取能力、養分保持能力等方面存在性別間的差異，以及在營養生長和繁殖生長之間是否存在權衡關系，為進一步探討白牛槭生長狀況及適應環境的能力奠定基礎。

1 研究區概況與研究方法

1.1 研究區概況

研究區位于吉林省蛟河林業實驗管理局，地理位置：43°57.524′～43°58.042′N，127°44.111′～127°44.667′E，海拔459～517m。該地區屬于受季風影響的溫帶大陸性山地氣候，年均氣溫為3.8℃，最熱月7月日均溫為21.7℃，最冷月1月日均溫為－18.6 ℃，年均降水量為695.9mm。土壤為山地暗棕色森林土，土層厚度20～100cm。植被類型屬于典型的針闊葉混交林，主要樹種包括：水曲柳（Fraxinusmandshurica）、魚鱗云杉（Piceajezoensis）、山荊子（Malusbaccata）、白牛槭（Acermandshuricum）、春榆（Ulmusjaponica）、稠李（Padus racemosa）、白樺（Betulaplatyphylla）、色木槭（Acermono）、紫椴（Tiliaamurensis）、蒙古櫟（Quercus mongolica）、裂葉榆（Ulmuslaciniata）、楓樺（Betulacostata）、黃檗（Phellodendronamurense）、糠椴（Tiliamandshurica）、青楷槭（Acertegmentosum）、山楊（Populusdavidiana）、紅松（Pinuskoraiensis）、鼠李（Rhamnusdavurica）等。

1.2 研究方法

2014年在研究區內進行雄全異株植物的定位觀測研究。研究對象白牛槭為典型雄全異株植物，植株性別（兩性植株和雄株）在盛花期根據花結構加以判斷，整株樹上只有雄花的為雄株，既有雄花又有雌花或既有兩性花又有雄花的為兩性植株。由于白牛槭開始繁育的年齡較大，因此，本研究選取的植株樣本胸徑全部≥25cm，是具有繁殖功能的成年個體。本研究選取兩性植株8株，平均胸徑31.4cm，雄株6株，平均胸徑28.5cm 為觀測對象，并于盛花期（5月中旬），果實膨大期（8月中旬）以及果實成熟期（10月上旬）3個不同花果發育期爬樹進行采樣。在每個觀測期內分別在不同樹冠位置（上、中、下3層）收集葉片、枝條樣品各500g；從中選取完整成熟葉片10片，利用惠普G3110 掃描儀掃描以計算葉面積。在盛花期和果實膨大期分別采集花和果實。將所有樣品帶回實驗室后，置于烘箱內于105 ℃殺青30min后，在80 ℃下烘干至恒重、粉碎、過60目篩，裝袋儲于真空干燥器中用于碳含量測定。樣品碳含量采用重鉻酸鉀容量法測定。植物枝葉功能性狀指標比葉面積（SLA）、葉干物質含量（LDMC）和枝干物種含量（BDMC）計算方式如下：SLA＝葉面積（m2）／葉片干重（kg）；LDMC＝葉片干重（g）／葉片飽和鮮重（kg）；BDMC＝枝條干重（g）／枝條飽和鮮重（kg）。

利用單因素方差分析檢驗性別和花果發育期對白牛槭枝葉功能性狀特征的影響；利用Pearson相關系數檢驗不同枝葉功能性狀之間的關系；采用線性回歸分析方法檢驗枝葉碳元素含量與枝葉干物質含量之間的關聯性。

2 結果與分析

2.1 枝葉功能性狀的性別相關性

單因素方差分析（表1）顯示，同一花果發育期內，除了果實膨大期兩性植株與雄株的葉干物質含量具有顯著差異外，其他2個花果發育期內兩性植株與雄株的比葉面積（SLA）、葉干物質含量（LDMC）、枝干物種含量（BDMC）均無顯著差異；白牛槭枝葉功能性狀在不同花果發育期（盛花期、果實膨大期、果實成熟期）間差異顯著，兩性植株與雄株的LDMC、BDMC均隨花果發育期呈上升趨勢，并在成熟期達到最大；SLA則呈先減小后增大的趨勢，SLA在果實膨大期最小；兩性植株盛花期與果實膨大期的LDMC差異顯著，果實膨大期和成熟期的SLA差異顯著，而雄株并沒有存在這樣的顯著差異（表1）。

白牛槭兩性植株和雄株枝葉功能性狀Pearson相關性分析表明，兩性植株的LDMC與BDMC呈極顯著正相關，雄株的LDMC與BDMC僅呈顯著正相關（表2）。綜上，兩性植株的繁殖和營養活動具有更加明顯的階段性，從枝葉的聯系緊密度程度來看兩性植株與雄株相比具有更加系統性的資源整合能力。

2.2 枝葉碳含量的性別相關性

圖1顯示，同一花果發育期（盛花期、果實膨大期和果實成熟期）內，兩性植株與雄株的葉碳、枝碳含量均無顯著差異；不同花果發育期間，盛花期兩性植株和雄株葉片碳含量顯著低于果實膨大期和果實成熟期，果實膨大期兩性植株的葉碳含量與成熟期無顯著差異；除了盛花期雄株枝碳含量與果實膨大期無顯著差異外，兩性植株和雄株枝碳含量在不同花果發育期差異顯著，大小順序為：盛花期＜果實膨大期＜果實成熟期。說明白牛槭兩性植株與雄株的繁殖和營養生長活動具有明顯階段性，導致葉片、枝條中累積的碳元素含量具有顯著差異。

表1 不同花果發育期白牛槭枝葉功能性狀的性別差異Table1 Functional traits for different genders of A.mandshuricumin different flower and fruit developmental stages

表2 白牛槭兩性植株與雄株枝葉功能性狀間的Pearson相關性分析Table2 Pearson analysis for branch and leaf functional traits for different genders of A.mandshuricum

圖1 不同花果發育期白牛槭兩性植株與雄株的枝葉碳含量變化特征Fig.1 Carbon contents of leaf and branch for different genders of A.mandshuricumbetween different flower and fruit developmental stages

圖2 白牛槭植株枝葉碳含量與枝葉干物質含量的相關性Fig.2 The relationship between branch，leaf carbon content and branch dry matter content，leaf dry matter content of A.mandshuricum

2.3 枝葉功能性狀與碳含量關聯性

圖2顯示，白牛槭兩性植株枝碳、葉碳含量分別與葉干物質含量和枝干物質含量呈極顯著正相關，只有葉碳含量與枝干物質含量呈顯著正相關。雄株只有葉碳含量與葉干物質含量呈顯著正相關外，其他各變量之間都不存在顯著相關性（圖2）。這表明白牛槭兩性植株在繁殖壓力的作用下，其養分制造及傳輸系統具有高度的一致性，而雄株因沒有繁殖壓力，其養分制造及傳輸系統較兩性植株而言則不具有明顯的關聯性。

3 討 論

葉干物質含量反映了植物體內養分的保持能力［30］，葉干物質含量大表明植株體內養分保持能力較強。白牛槭兩性植株與雄株雖然在果實成熟期所累積的總葉干物質含量相當，但在果實膨大期二者葉干物質含量存在顯著差異，且兩性植株的葉干物質含量（364.35±54.55）顯著大于雄株（337.36±49.79），表明在果實膨大期兩性植株體內養分保持能力顯著大于雄株。這可能是因為兩性植株在果實膨大期不僅要進行營養生長，還要有足夠的養分以促進果實生長，才能保證其繁殖活動的順利完成。具有較強的養分保持能力也是兩性植株為適應繁殖壓力植株機體做出的相應的養分策略。比葉面積與植物的生長狀況和生存策略有著密切的聯系，綜合反映了植物獲取資源的能力以及對不同生境的適應對策［31］。同時，比葉面積能夠反映植物獲取環境資源的能力，比葉面積低的植物能更好地適應相對貧瘠與干旱的環境，而比葉面積高的植物則體內營養的保持能力較強［17］。另有研究表明比葉面積多與干物質含量呈明顯負相關關系，比葉面積較大的植物，其葉干物質含量通常較小［32－34］。本研究結果表明不論兩性植株還是雄株其比葉面積與干物質含量都不存在顯著負相關關系。這可能是與所選取白牛槭大小有關，本研究所選白牛槭是高大喬木，葉片在多年的生長過程中與所在生長環境（如光照、水分、溫度等）相互影響已經進化成最能適應環境的葉面積大小，葉片的可塑能力可能變弱，Strauss－debenedetti S等［35］認為植物適應生境在時間和空間異質性上的一種重要機制就是葉片的這種可塑性。兩性植株與雄株的葉面積特性在漫長的生長過程中已經進化成為其適應環境的重要因子。

達爾文［36］在早期的觀察中發現減少對一種繁殖功能的投入，并把這減少的部分分配給另一性功能時，這種減少就得到了補償。這種分配權衡理論后來被進一步研究闡述，Lloyd［37］和Charnov等［38］認為植物可利用的資源總量肯定是有限的，投入到某一功能（性狀）的資源量增加必然會降低它投入到其它功能的資源量，即在植物的不同功能（生活史性狀）之間存在著“此消彼長”的權衡關系。在本研究中，兩性植株除了進行營養生長以外，還要進行繁殖生長，盛花期開出大量的花，果實膨大期要供應充足養分以確保果實成熟，完成種子生長，那么，兩性植株會不會因為其繁殖生長而降低了營養生長，從本研究的初步結果來看，兩性植株并沒有因為其繁殖而降低了對生長的投入，兩性植株似乎存在著獲取資源的補償機制，以同時滿足營養生長和繁殖生長，具體表現為：兩性植株盛花期的枝碳含量與果實膨大期差異顯著，雄株在這兩個生長發育期的枝碳含量差異不顯著；兩性植株的葉干物質含量與枝干物質含量呈極顯著正相關，而雄株呈顯著正相關，這說明兩性植株較雄株枝葉聯系更加緊密；兩性植株葉碳枝碳含量與干物質含量有顯著的線性關系，而雄株僅葉碳含量與葉干物質含量呈顯著相關；果實膨大期兩性植株的葉干物質含量顯著大于雄株，表明在果實膨大期兩性植株體內養分保持能力顯著大于雄株；并且在成熟期兩性植株和雄株制造的枝干物質含量和葉干物質含量以及碳含量都沒有顯著差異，說明兩性植株與雄株在生長期結束時蓄積在葉片、枝條中的總營養物質含量沒有差異，兩性植株并未因繁殖而降低了養分的存儲。這些都說明了兩性植株并沒有因繁殖結果而降低了其營養生長，并且較雄株來說兩性植株枝條和葉片聯系性更加緊密，整個生長機體更加具有系統性，這些都是在繁殖壓力下兩性植株做出的適應環境的表現，并以此來補償繁殖所消耗的養分，進一步表明兩性植株在獲取養分方面存在著某種補償機制。有關雌雄異株植物繁殖與營養分配策略的研證明了補償機制存在這一點。Delph L F等［39］認為雌花萼固定的碳含量遠大于雄花，甚至雌樹的花和果等繁殖器官也可以進行光合作用，制造有機養分以對繁殖所投入的資源做出補償［40］。

但是，在本研究中所選白牛槭屬于高大喬木，對其操作本身難度較大，要具體的從植株水平探討兩性植株和雄株繁殖和營養之間是否存在權衡關系更具有一定的調查難度。并且有關自然觀察數據和短期的實驗數據都存在著局限性，可能揭示不出實際存在的營養與繁殖的權衡關系；另外，微生境的差異也會造成白牛槭資源分配的差異。

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