乳香中三萜類化合物和藥理活性的研究進展

孫妍　商慶輝

021000　呼倫貝爾市人民醫院靜脈用藥調配室

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·綜述·

乳香中三萜類化合物和藥理活性的研究進展

孫妍商慶輝

021000呼倫貝爾市人民醫院靜脈用藥調配室

【摘要】乳香為橄欖科植物乳香樹或同屬植物的膠狀樹脂，主要活性成分為五環三萜、四環三萜等三萜類化合物。現代藥理研究表明乳香有抗炎、抗腫瘤、誘導分化凋亡、抗潰瘍、降糖、改善學習記憶等藥理活性，在抗炎、抗腫瘤方面藥理研究較為深入，不良反應少，有潛在的藥用價值。通過查閱文獻，對近五年來乳香三萜類成分及其藥理作用研究進展進行綜述，為乳香的進一步研究提供參考。

【關鍵詞】乳香；乳香酸；三萜化合物；藥理活性

乳香是橄欖科植物卡式乳香樹BoswelliacarteriiBirdw.及其同屬植物Boswelliabhaw-dajianaBirdw.樹干切口中滲出的堅硬膠狀樹脂[1-2]。在中國，乳香的用藥歷史悠久，最早可見于《名醫別錄》，乳香被列為上品，具有活血行氣、通經止痛、消腫生肌的功效，常用于治療跌打損傷、風濕、類風濕性關節炎。在印度的傳統醫學中，乳香制劑常被用來治療各種炎癥性疾病。

現代藥理研究表明，乳香具有抗炎、鎮痛、抗潰瘍、抗哮喘、抗氧化、抑制補體系統、保肝、抑制膽固醇合成等活性，其中，三萜類化合物為乳香主要活性成分，具有潛在的開發應用價值。現查閱國內外文獻，對乳香的三萜類化學成分及乳香中活性化合物藥理作用等方面研究進展作一綜述，為乳香的開發利用提供參考。

1三萜類化學成分

乳香中的活性成分主要為五環三萜類化合物(pentacyclic triterpenoid)、四環三萜類化合物(tetracyclic triterpenoid)，主要有57個化學成分。

1.1五環三萜

五環三萜類化合物是乳香屬植物中分布最多的化合物類型，也是最具特征性的有效成分，為目前研究最多的一類成分。國內外的一些報道也顯示五環三萜類化合物一般具有較好的藥理活性，其中從乳香中已分得的五環三萜按其結構可細分為：烏蘇烷型(1～18)、齊墩果烷型(19～24 )、羽扇豆烷型(25～33)。

1.1.1烏蘇烷型目前從乳香中分得烏蘇烷型五環三萜18個，是從乳香中分得較多的一類三萜化合物。此類化合物取代基主要有乙酰氧基、羧基、羥基、羰基，還有羥甲基、甲氧基等。從乳香中分得的烏蘇烷型三萜有：β-乳香酸[3](1)，乙酰基-β-乳香酸[4](2)，11-羰基-β-乳香酸[5](3)，乙酰基-11-羰基-β -乳香酸[6](4)，乙酰基-11- 羥基-β -乳香酸[7](5)，熊果-12-烯-3,23-二醇,二醋酸酯[8](6)，3β-羥基-乳香酸[8](7)，熊果-12-烯-23-酸[8](8)，α-香樹素[7](9)，乙酰基-11α-甲氧基-β-乳香酸[5](10)，3α-乙酰氧基-24-去甲基-11-氧代-烏蘇烷-12-烯[9](11)，9,11-去氫-β-乳香酸[4](12)，3α-乙酰基-9,11-去氫-β-乳香酸[7](13)，烏蘇烷-9(11):12-二烯-3α-醇[9](14)，3β,20β-18 Hα-馬尿甾二醇[10](15)，3β-acetoxy-13-methyl-19β-(1-methyl-ethyl)-26,27, 28,29,30-tetranolean- 8-en-20α-ol[10](16)，熊果-12-烯-3,23-二醇[11](17)，2 α,3α-二羥基熊果-12-烯-24-酸[12](18)。

1.1.2齊墩果烷型從乳香中分得的齊墩果烷型三萜化合物有：α-乳香酸[3](19)，乙酰基-α-乳香酸[3](20)，3α-羥基-齊墩果-12-烯-24-醛[9](21)，3-羥基-11-甲氧基-齊墩果烷-12-己烯(3-hydroxy-11-methoxy-olean-12-ene)[13](22)，9,11-脫氫-α-乳香酸[12](23)，3-乙酰基-9,11-去氫-α-乳香酸[12](24)。

1.1.3羽扇豆烷型從乳香中分得的羽扇豆烷型三萜化合物有表羽扇豆醇[14](25)，表羽扇豆醇乙酸酯[8](26)，羽扇-20(29)-烯-3α-乙酰氧基-24-酸[15](27)，酰氧基-27-羥基羽扇烷-20(29)-烯-24-酸[16](28)，3α-羥基-羽扇-20(29)-烯-24-酸[17](29)，3α-羥基-羽扇豆-20(29)-24-醛[9](30)，3α-羽扇豆-20(29)-烯-3-酸酯 (3α-lup-20(29)-en-3-acid ester)[13](31)，3α,5α-雙羥基-羽扇豆-20(29)-烯-24-羧酸 (3α,5α-dihydroxy-lup-20(29)-en-24-oic acid)[13](32)，3-乙酰基-28-羥基-羽扇豆酸 (3-acetyl-28-hydroxy-lupeolic acid)[18](33)。

1.2四環三萜

從乳香中分離得到四環三萜類化合物大部分屬于甘遂烷型四環三萜，主要化合物有：3β-羥基甘遂-8,24-二烯-21-酸[19](34)，3α- 羥基甘遂-8,24-二烯-21-酸[20](35)，3α-乙酰氧基甘遂-8,24-二烯-21-酸[20](36)，3-乙酰氧基甘遂酸[21](37)，3-羰基-甘遂-8,24-二烯-21-酸[21](38)，甘遂醇[21](39)，(20S)-3，7-二羰基-甘遂-8,24-二烯-21-羧酸[9](40)，3β-羥基-甘遂-8,24-二烯-21-醛[9](41)，(11S,23R)-3,7-二羰基-11β-羥基-甘遂-8,24-二烯-21,23-內酯[9](42)，(23R)-3-二羰基-甘遂-8,24-二烯-21,23-內酯[9](43)，(7R,23R)-3,11-二羰基-7α-羥基-甘遂-8,24-二烯-21,23-內酯[9](44)，(7R,23S)-3,11-二羰基-7α-羥基-甘遂-8,24-二烯-21,23-內酯[9](45)，(7R,23R)-3α-羥基-7-羰基-甘遂-8,24-二烯-21,23-內酯[9](46)，(3R,24R)-3α-乙酰氧基-7-羰基-25-羥基甘遂-8-烯-21,24-內酯[9](47)，(24R)-3-羰基-25-羥基甘遂-8-烯-21,24-內酯[9](48)，3α-羥基甘遂-7，24-二烯-21-酸[21](49)，3α-乙酰氧基甘遂-7，24-二烯-21-酸(3α-O-acetyl-tir-7,24-dien-21-oic acid)[21](50)，3-氧代甘遂-7, 9(11)，24-三烯-21-酸[10](51)，3α-羥基甘遂-24-烯-21-酸[10](52)，3,4-secours-12-en-3-oic acid[8](53)，(3R,23R)-3α-羥基-6-羰基-甘遂-7,24-二烯-21,23-內酯[8](54)，(24R)-3-羰基-25-羥基甘遂-7,9(11)-二烯-21,24-內酯[9](55)，3α-acetoxy-mansumbin- 13(17)-en-16-one[9](56)，3β-O-acetyl-16(S),20(R)-dihydroxy-dammar-24-ene[22](57)。其中，化合物53、56是從乳香樹中分離得到的兩個比較特殊的四環三萜。

2藥理活性

2.1抗炎

研究表明，乳香提取物及三萜類成分對多種急慢性炎癥模型均有抗炎作用且可能是通過免疫途徑實現的[23]，進一步對乳香中單體化合物研究顯示，乳香酸五環三萜類化合物中3-乙酰基-11-羰基-β-乳香酸(3-acetyl-11-keto-β-boswellic acid，AKBA)抑制5-脂氧合酶，11-羰基-β-乳香酸(11-keto-β-boswellic acid，KBA)具有獨特的5-脂氧合酶、人白細胞彈性蛋白酶雙重抑制作用，且作用不是通過激活垂體—腎上腺軸活性實現的[24-25]。近代研究表明乳香酸抗炎作用可通過抑制炎癥因子而實現。Liang等[26]研究發現，AKBA與三氧化二砷配伍能抑制基質金屬蛋白酶-1(matrix metalloproteinase-1，MMP-1)、MMP-2、MMP-9及腫瘤壞死因子-α (tumor necrosis factor-α，TNF-α)、白介素18的分泌增加，作用可能是通過抑制炎癥因子實現的。劉紹軍等[27]研究表明：β-乳香酸可能是潛在的人多形核白細胞激動劑，可激活絲裂原激活蛋白激酶(mitogen-activated protein kinases，MAPKs)中p42MAPK、p38MAPK，抑制p38蛋白激酶活性，有效阻止促炎因子的產生，并誘導抗炎因子，減輕炎癥反應。

乳香經配伍及炮制后在多種動物試驗中也顯示明顯的抗炎作用：陳婷等[28]實驗表明，乳香沒藥配伍后可顯著抑制脂多糖(lippolysaccride，LPS)誘導的小鼠腹腔巨噬細胞產生NO水平。田中心等[29]對比乳香炮制前后抗炎作用表明:乳香炮制后抗炎作用顯著增強，且抗炎機制與抑制總蛋白滲出及抑制前列腺素E2、一氧化氮生成有關。Henkel等[30]研究發現，乳香酸三萜類化合物可抑制脂多糖的活性。進一步研究表明，乳香酸提取物的抗炎作用靶點為前列腺素合酶1和絲氨酸蛋白酶及組織蛋白酶G[31-33]。

2.2抗腫瘤細胞增殖

乳香三萜類化合物具有抑制腫瘤細胞增殖的作用。α-乳香酸在體外抑制急性早幼粒細胞白血病血管新生，從而抑制人早幼粒白血病細胞(HL-60)的增殖，其作用可能與下調血管內皮生長因子及受體Flt-1有關[34]。Agrawal SS等[35]研究表明乳香酸提取物(主要包含β-乳香酸、β-乙酰-乳香酸、KBA、AKBA)通過上調半胱氨酸天冬氨酸蛋白酶-3(caspase-3)和Bax蛋白誘導細胞凋亡而抑制艾氏腹水瘤和艾氏實體瘤的生長。趨化因子及其受體是慢性炎癥的介質，同時是諸多腫瘤轉移的重要介質。Park B等[36]研究發現AKBA是CXCR4的特異性抑制劑，具有良好的抗腫瘤侵襲、轉移的活性。穩定蛋白媒體或溶媒體未能阻止AKBA引起的CXCR4表達下調，說明這種下調是轉錄水平的。AKBA對趨化因子的表達抑制作用在原位移植人胰腺癌模型上也得到證實，與此同時，Park等[37]研究發現五環三萜AKBA能顯著降低胰腺癌組織內NF-κΒ、環氧酶-2、MMP-9、CXCR4和血管內皮生長因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)的表達，從而抑制4種胰腺癌細胞株系(AsPC-1，PANC-28，MIAPaCa-2，BxPC-3)的生長，由此可以認為AKBA是新的CXCR4抑制劑，是有潛力的抗腫瘤侵襲、轉移的候選藥物。王睿齊[38]通過對比乳香酸和阿司匹林對自發腸腺瘤模型小鼠(APCMin/+鼠)腸腺瘤化學預防作用的比較發現，AKBA對APCMin/+小鼠腸腺瘤的預防療效明顯高于阿司匹林，能顯著地抑制Wnt信號通路異常激活，其作用可能與其抗細胞增殖/促凋亡有關。

2.3誘導分化凋亡

乳香中乳香酸類化合物對腫瘤細胞分化誘導作用在20世紀80年代后期就有研究[39]，尤其是AKBA，是一個低毒性且作用良好的抗腫瘤藥物和腫瘤轉移抑制劑。近年研究發現乳香酸ABA可抑制人乳腺癌細胞進攻性并能誘導其凋亡[40]。此外，何蕊伶等[41]利用人結腸癌HCT-116細胞研究發現：AKBA可將其細胞周期阻滯在G2/M期，從而誘導細胞凋亡。Khan MA等[42]發現乳香酸提取物和阿霉素聯合用藥對治療肝癌細胞(HepG2、Hep3B) 有協同作用，且乳香酸提取物對阿霉素誘導的大鼠肝毒性有保護作用。Zhang YS等[43]研究AKBA對人胃癌生長的影響，結果表明AKBA在體外與體內均展現出抗癌活性，裸鼠移植瘤口服給藥AKBA后，AKBA顯著抑制人胃癌細胞SGC-7901和MKN-45，這種效應可能與它在細胞周期阻滯和誘導細胞凋亡的作用有關。研究還表明AKBA治療后，細胞核β聯蛋白表達被抑制，膜β連環蛋白被激活，可能與調節的Wnt /β-catenin信號通路活性相關。

2.4抗潰瘍

乳香提取物能提高潰瘍再生黏膜結構成熟度，提高潰瘍愈合質量，是有前景的抗潰瘍藥[44]。柏景坪等[45]采用NaOH晶體化學灼燒法建立大鼠口腔潰瘍動物模型測定乳香酸對實驗性口腔潰瘍的治療效果，結果顯示乳香酸在降低潰瘍組織丙二醛含量、提高超氧化物歧化酶活性方面優于潰瘍散，并可抑制潰瘍組織中腫瘤壞死因子-α和白介素-6的表達水平。其作用機制可能與氧化應激和抑制炎癥因子水平有關。

2.5降糖活性

Ruchita等[46]研究表明，乳香與阿卡波糖協同作用的抗糖尿病新藥可持續較長的時間，從而避免重復給藥，同時消除了傳統的多劑量阿卡波糖的需要并減少了阿卡波糖胃腸道不良反應。近期研究表明乳香提取物能夠通過抑制小鼠體內粒細胞集落刺激因子(G-CSF)和巨噬細胞集落刺激因子(GM-CSF)而阻止胰島素損傷，降低Ⅰ型糖尿病模型小鼠血糖水平而不影響非糖尿病小鼠的血糖水平[47]。2.6改善學習記憶

Karima等[48]研究表明以β-乳香酸為主要成分的乳香提取物可促進海馬神經元突觸的生長和分枝從而顯著提高神經軸突生長、分枝起到改善記憶作用。Hosseini等[49]研究證實乳香可以預防由甲巰咪唑導致甲狀腺功能減退引起的學習和記憶力減退。

2.7其他

AKBA是一種抗牛皮癬的純天然中藥，能夠特異地抑制牛皮癬患者真皮內核酸轉錄因子NF-κB的活化，并且阻隔信號轉導下游TNF-α的合成[50]。DPPH自由基清除實驗結果顯示乳香具有較弱的抗氧化活性[51]。進一步研究證明局部應用乳香酸類化合物可改善選擇性的皮膚光老化癥狀。因此乳香的抗氧化作用可應用于化妝品及藥品生產中[52]。乳香提取物具有促進大鼠創面愈合的作用，并能促進雪旺細胞(schwann cells，SC)的增殖，對感覺神經肽P物質(substance P，SP)、堿性成纖維細胞生長因子(basic fibroblast growth factor，bFGF)及神經生長因子(nerve growth factor，NGF)的表達都有一定程度的上調作用，乳香提取物可能通過調節SC、SP、bFGF及NGF的表達促進周圍神經損傷的修復[53]。張業奇等[54]研究發現，乳香精油可不同程度地改善小鼠的行為學行為，顯著提高小鼠腦內單胺類神經遞質 5-羥色胺(5-HT)含量(P<0.05)，具有抗抑郁作用，對中樞單胺類神經遞質5-HT的調節是其作用機制之一。傳統醫學中，乳香還可加速傷口愈合[55]、具有抗凝血、抗哮喘、止瀉、止痛、保肝等多種生物活性。

3研究展望

綜上所述，乳香作為一種傳統中藥，在中國和印度都有廣泛的應用。其內有豐富的天然產物，其中，五環三萜類化合物是乳香中最具特征的有效成分，有多種藥理作用，筆者將其進行細致歸類，明確其化學成分類型；此外，乳香酸類成分具有獨特的抗炎作用及多種藥理活性，但對其一些藥用價值及藥效的評價還需進一步研究評估。明確其化學類型、差異及共性、藥理作用是利用乳香的基礎，有利于促進活性成分作用機制的深入研究，對全方位綜合利用乳香有重要意義。

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(本文編輯： 董歷華)

Research advances intriterpenoids constituents and pharmacological action ofBoswelliacarterii

SUNYan，SHANGQing-hui.

PharmacyIntravenousAdmixtureServices，HulunbeierPeople’sHospital，Hulunbeier021000,China

【Abstract】In this study, the recent progress in the research of triterpenoids and pharmacological activities of frankincense, the gum resin of Boswellia carterii or the other plants to the same species mainly consisting of chemical constituents, such as pentacyclic triterpenoid and tetracyclic triterpenoid, was reviewed. Investigations demonstrated that resin had the following pharmacological effects: anti-inflammatory, antitumor, inducing differentiation and apoptosis, anti-ulcer, hypoglycemic action, improvement on learning and memory, etc. The results also indicated that fewer adverse reactions and potential medicinal value of this material. The research will provide reference for further research of Boswellia carterii.

【Key Words】Boswellia carterii Birdw.；Boswellic acid；Triterpenoids；Pharmacological activity

(收稿日期：2015-07-28)

Corresponding author：SHANG Qing-hui， E-mail： sunyan7773@126.com

【中圖分類號】R284

【文獻標識碼】A

doi：10.3969/j.issn.1674-1749.2016.05.029

作者簡介：孫妍(1988- )，女，碩士，藥師。研究方向：天然藥物化學。E-mail：sunyan7773@126.com通訊作者： 商慶輝(1974- )，碩士，副主任臨床藥師。研究方向：臨床藥理學。E-mail：shangqh_0126@eyou.com