玉米耐受低磷脅迫的分子機制研究進展

王開 李文學

（中國農業科學院作物科學研究所，北京 100081）

玉米耐受低磷脅迫的分子機制研究進展

王開 李文學

（中國農業科學院作物科學研究所，北京 100081）

玉米是我國重要的糧食、飼料及生物能源作物，低磷脅迫嚴重影響其品質和產量。近年來，隨著高通量測序技術的成熟及組學的發展，關于玉米耐受低磷脅迫的分子機制研究取得了一定進展。主要從玉米耐受磷脅迫相關基因的發掘、組學在研究玉米耐受低磷脅迫中的應用及QTL定位3個方面對玉米耐受低磷脅迫分子機制的研究進展進行了綜述，以期為篩選、培育磷高效玉米種質提供理論參考。

玉米；低磷脅迫；基因發掘；組學；QTL定位

DOI：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016.10.002

雖然磷在土壤中的豐度較高，但是常與土壤中的陽離子形成難溶性沉淀或被有機質固定，導致土壤中磷的生物有效性非常低。向土壤中施加磷肥是解決土壤有效磷缺乏的有效手段，但是作為磷肥主要來源的磷礦石為不可再生資源，對其開發利用必須合理進行；此外，當季施用的磷肥有80%被土壤固定。這一方面增加了農業生產成本，另一方面極易引起一系列環境問題［1］。如何在滿足人口不斷膨脹、對糧食需求不斷增長的現實國情下，提高土壤中磷素利用效率，以降低農業成本與環保壓力已經成為當前我國農業科學急需解決的問題。我國的國情決定了我們不可能簡單地采用某些發達國家通過大幅度減少磷肥施用量、進而提高肥料利用效率的方法。因此，必須在保證高產前提下，利用養分綜合管理概念、優化肥料投入，同時充分挖掘作物自身吸收、利用磷素的生物學潛力，通過培育磷高效作物品種實現磷肥的高效利用，而前提是深入了解植物適應磷脅迫的生理及其分子機制。

玉米是我國重要的糧食、飼料及生物能源作物，對磷素依賴性強。磷供應不足，會導致玉米發育滯緩、產量降低［2，3］。玉米通過復雜的形態變化、生理生化反應以減輕磷脅迫造成的傷害，如增強根系分泌質子、檸檬酸、磷酸酶的能力以活化土壤中難溶性磷；改變根系構型增強吸收土壤中磷的能力；改變代謝途徑減少體內正常生理活動對磷的依賴等［4，5］。缺磷同樣會影響玉米體內特異基因的表達。近年來，隨著高通量測序技術和組學研究的迅速發展，科研工作者對玉米耐受低磷脅迫的分子機制研究也取得了長足進步。本文擬對玉米耐受磷脅迫的最新研究結果進行評述，以期為篩選、培育磷高效玉米種質提供理論參考。

1　玉米低磷脅迫響應基因

1.1ZmPHT1磷轉運蛋白

由于土壤中有效磷濃度在微摩爾級別，而植物細胞質中磷濃度達到毫摩爾級別，因此植物需要磷轉運蛋白PHT（phosphate transporter）逆濃度梯度吸收土壤中的有效磷。植物有兩種磷吸收系統：高親和力吸收系統和低親和力吸收系統［6］。PHT1家族是高親和力磷酸鹽轉運蛋白，受低磷脅迫誘導，是植物根系吸收和轉運磷的主要載體。擬南芥PHT1家族包含9個成員［7］，水稻PHT1家族包含13個成員［8］；玉米中有13個PHT1成員，分別命名為ZmPHT1；1-ZmPHT1；13，這13個成員分布在不同的染色體上，均能夠完全或部分互補酵母磷吸收突變體，表明ZmPHT1家族大多數成員具有吸收磷的能力。ZmPHT1；1，ZmPHT1；3，ZmPHT1；2/1；4，ZmPHT1；6，ZmPHT1；8，ZmPHT1；9主要在根和葉片中表達，表明ZmPHT1家族成員的分布具有組織特異性的同時可能在磷的吸收、轉運和再分配中存在功能冗余。這13個基因中有8個基因（ZmPHT1；1，ZmPHT1；2，ZmPHT1；3，ZmPHT1；5，ZmPHT1；6，ZmPHT1；11，ZmPHT1；12，ZmPHT1；13）啟動子區存在1-3個 P1BS（GNATATNC）序列，其余的 ZmPHT1成員啟動子區沒有發現P1BS序列，暗示玉米體內可能存在其它的低磷脅迫響應元件。此外ZmPHT1；2，ZmPHT1；4，Zm-PHT1；6，ZmPHT1；7，ZmPHT1；9和 ZmPHT1；11受AMF（arbuscular mycorrhizal fungi）誘導上調表達，這13個成員均含有保守的AMF誘導的元件OSEROOTNODULE（AAAGAT），表明這些PHT基因有可能參與吸收AMF活化出來的難溶性磷［9-11］。盡管已經從玉米克隆到大量的PHT家族成員并對其功能進行了驗證，但是對于調節ZmPHT1的轉錄因子、ZmPHT1啟動子上的關鍵調控元件等方面的研究還有待于進一步深入。

1.2轉錄因子參與玉米低磷脅迫

轉錄因子作為代謝通路中的核心調控元件，是改良作物遺傳性狀的優選者。到目前為止已經證明參與植物適應低磷脅迫的轉錄因子主要包括MYB類轉錄因子（AtPHR1［12］、OsPHR2［13］）、WRKY類轉錄因子（AtWRKY 45［14］、AtWRKY 75［15］、OsWRKY74［16］）、鋅指類轉錄因子（ZAT6［17］）、bHLH類轉錄因子（OsPTF1［18］、bHLH32［19］）等，這些基因在玉米中存在同源基因，但是由于玉米基因組的復雜性，這些轉錄因子在玉米適應低磷脅迫中的作用還有待于進一步研究。截至目前，只有ZmPTF1和ZmPHR1的功能在玉米中得到證實。

ZmPTF1編碼bHLH轉錄因子，在根、莖、葉中均有表達，其中在根部表達量最高。低磷處理迅速誘導根系ZmPTF1的表達。ZmPTF1過量表達，轉基因玉米葉片中果糖-1，6-二磷酸酶和蔗糖磷酸合成酶1基因的表達量高于野生型，使得葉片中可溶性糖濃度下降；相反，在根系這兩個基因下調表達并且參與蔗糖代謝的基因也下調表達，導致根部可溶性糖含量增加，進而促進根系生長，增加根系干物質積累，同時增強PSI（Pi starvation-inducible）基因的表達。在低磷條件下，ZmPTF1過表達轉基因玉米比對照玉米擁有更多的雄穗分枝和花粉，開花吐絲間隔期變短，百粒重更大［20］。ZmPHR1是MYB-CC類型的轉錄因子，與AtPHR1、OsPHR1、OsPHR2高度同源。將ZmPHR1在擬南芥過量表達后發現多個PSI基因上調，如AtIPS1、AtPS2、AtPS3、AtPNS1、PHT1；2、PHT1；8、PHT1；9等，低磷處理時ZmPHR1超表達擬南芥地上部鮮重、磷積累量均高于野生型［21］。

1.3參與玉米低磷脅迫的miRNA

miRNA（microRNA）是一類內源的、非編碼的、長度約21-24 nt的小RNA，通過在轉錄后水平和翻譯水平調控靶基因的表達參與植物的生長、發育和逆境脅迫應答等重要的生理生化過程。其中miR399和miR827是目前研究比較清楚的與低磷脅迫相關的miRNA。miR399是植物中第一個被證明參與低磷脅迫響應的miRNA：低磷脅迫誘導miR399的表達，切割靶基因E2泛素結合酶PHO2 mRNA，解除了PHO2對PHT1和PHO1泛素化降解，進而促進磷的吸收和轉運［22，23］。此外，miR399還可以作為一種信號分子由地上部通過韌皮部轉運到根部降解PHO2 mRNA，調控磷在植物體內的再分配［24］。Bari等［25］證實miR399的表達受PHR1調控，提出AtPHR1-miR399-PHO2響應低磷脅迫的信號轉導路徑。隨后在水稻中也證實了OsPHR2-miR399-PHO2通路參與水稻低磷脅迫響應［26］。盡管miR399的作用在多種植物中已經被證實，但不同于擬南芥和水稻，miR399在玉米中的靶基因除PHO2外，也有可能包含PHT［27-29］。我們利用5'-RACE也證實了部分PHT為miR399的靶基因（未發表），目前針對玉米中miR399-PHO2-PHT的關系正在深入研究（未發表）。miR827是另外一個公認的受低磷誘導的miRNA，低磷處理時miR827上調，切割其靶基因E3泛素連接酶NLA mRNA，解除了NLA對下游靶基因PHT1的泛素化降解，增強了磷的吸收和轉運［27，28］。

玉米低磷脅迫響應的miRNA研究目前還局限于耐低磷材料miRNA測序方面。Pei等［28］對野生型玉米自交系Qi319和耐低磷突變株99038進行正常磷和低磷水培處理，構建了4個小RNA文庫并進行高通量測序，發現10個保守的miRNA家族和12個新的miRNA在不同磷處理下表達有顯著差異；兩種基因型之間miRNA表達分析發現，在正常磷和低磷處理時存在差異表達的miRNA主要有miR160、miR164、miR397和miR528家族。耐低磷材料99038根部和葉片中miR160家族表達量極顯著高于Qi319，相應的靶基因ARF（auxin responsive transcription factors）表達量顯著低于Qi319；miR-164、miR397和miR398在Qi319中累積，相應的靶基因在耐低磷自交系99038的表達量要高于Qi319。根據擬南芥中相關同源基因的研究推測這些miRNA的變化促進了耐低磷自交系99038根系生長，增強低磷耐受性。

2　組學研究玉米低磷脅迫響應

2.1轉錄組學剖析玉米低磷脅迫響應

高通量測序技術的迅猛發展推動著轉錄組學研究從微陣列時代步入高通量測序時代。Calderon-Vazquez等［32］以磷高效基因型雜交玉米L3×228-3幼苗為實驗材料，利用微陣列技術檢測到1 179個低磷脅迫響應基因，其中820個上調表達，363個下調表達。在這1 179個低磷脅迫響應基因中存在3個PHR1-like基因、2個Mt4-like基因、8個編碼含有PHO/SPX/EXS結構域的基因，表明一些控制低磷脅迫響應的機制在玉米和擬南芥中是保守的，但是玉米低磷脅迫響應的42個轉錄因子中有10個轉錄因子不同于擬南芥，暗示了一些相同的低磷脅迫響應途徑可能受不同的轉錄因子調控或者玉米中存在不同于擬南芥的低磷脅迫響應路徑。此外發現的407個未注釋的低磷脅迫響應基因也暗示了在玉米中存在與擬南芥不同的磷信號通路。Li等［33］以耐低磷玉米自交系Qi319為實驗材料，對側根原基1.0-1.5 cm區域進行轉錄組分析，發現低磷脅迫時玉米側根數和側根原基數受到顯著抑制，而初生根生長基本不受影響，這可能來源于：（1）生長素合成和轉運發生變化導致局部生長素濃度改變，從而控制側根的發育及側根原基的形成；（2）側根發育受阻同時受DNA復制、轉錄、蛋白合成及細胞生長和退化共同調控。Lin等［34］利用芯片技術對磷高效玉米自交系178幼苗的根系進行分析，發現了283個磷饑餓（生長介質中不添加磷）響應基因，其中199個上調表達，84個基因下調表達，這些磷饑餓響應基因包括糖和氮素代謝、離子轉運、信號轉導、根系生長發育相關基因。

微陣列技術和傳統的高通量測序技術存在固有的缺陷，如微陣列技術由于探針來源于已注釋好的基因，容易漏掉未知的、表達豐度不高的重要基因，而傳統的RNA-seq是不能區分reads來自基因組的正義鏈還是反義鏈，進而在分析表達量時產生誤差。我們實驗室對收集的1 092份玉米自交系連續4年的多點篩選，獲得了一批對低磷脅迫反應有明顯差異的自交系；進一步經過水培驗證，選取CCM454（耐受低磷脅迫）和 31778（低磷敏感）自交系構建了鏈專一性轉錄組庫，對不同基因型低磷處理時差異表達的基因進行GO分析發現，這些差異基因主要參與脂代謝、碳水化合物代謝、酸性磷酸酶活性及次生代謝物質合成等過程。進一步實驗證明自交系CCM454較31778耐受低磷主要有兩點原因：（1）CCM454對于磷脅迫比31778反應更快；（2）CCM454比31778能更加高效的清除體內的ROS（reactive oxygen species）［35］。

2.2蛋白質組學與玉米低磷脅迫響應

轉錄和翻譯過程的不一致性會使人們對于理解玉米適應磷脅迫的機制產生偏差，雖然蛋白質組受限于蛋白質的提取方法、檢測的靈敏性等，但是其對轉錄組結果提供了有力的補充。Li等［36］以玉米自交系Qi319為實驗材料，對正常磷和低磷處理玉米根部的蛋白質表達譜分析發現，約有20%的蛋白在低磷處理后豐度發生了變化。通過MALDITOFMS鑒定出106個差異表達的蛋白質，這些低磷脅迫響應蛋白質參與植物激素形成、碳代謝和能量代謝、蛋白質的合成分解、信號轉導、細胞周期、次生代謝等，它們在感知外界磷濃度變化和維持磷穩態平衡方面起著重要作用。Li等［37］運用比較蛋白質組學分析正常磷和低磷處理時野生型Qi319和耐低磷材料99038根部蛋白表達情況，發現檸檬酸合成和分泌、糖代謝及根細胞增殖的差異是導致耐低磷材料99038有發達根系和高效磷利用效率的重要原因。Zhang等［38］利用野生型玉米自交系Qi319和耐低磷自交系Qi319-96為實驗材料，發現低磷處理時Qi319-96葉綠素水平及光合作用均顯著高于Qi319。隨后通過蛋白組分析和生理學分析發現Qi319-96能更好地改變細胞膜脂的構成、V-ATPase活性更高，從而增強了植物體內磷的再利用，增加了葉綠素合成，卡爾文循環和CO2泵中的多種酶酶活性增強，最終導致Qi319-96光合作用強于Qi319，更能適應低磷脅迫的環境。

3　QTL發掘玉米低磷脅迫相關基因

玉米耐低磷能力是由多個QTL（quantitative trait locus）控制的復雜的數量性狀。對QTL進行定位的經典思路是連鎖分析。在玉米耐低磷研究方面，研究人員利用連鎖作圖也定位了一些不同類型的耐低磷性狀QTL，例如Zhu等［39，40］利用B73和Mo17構建RIL（重組自交系）群體，在正常磷和低磷條件下，分別對根毛、側根以及種子根的長度和數目進行了QTL定位。Chen等［41］利用082和Ye107的F2：3家系對低磷脅迫下磷酸酶活性和H+濃度進行了QTL定位。Li等［42］構建了以5003（107）和178為親本的F2：3家系，在正常磷和低磷條件下一共定位了69個與玉米產量性狀相關的QTL。陳范駿［43］課題組以產量、穗粒數、百粒重、株高、穗位高、葉面積、葉綠素含量、開花期、ASI等為指標，定位到47個與玉米耐低磷相關的QTL，如在第1條染色體發現一個同時控制產量、株高、穗粒數和百粒重的QTL，在第7條染色體上發現一個同時控制株高、百粒重和穗粒重的QTL。在此基礎上，我們實驗室利用元分析方法對前人定位的與玉米耐低磷相關的QTL進行了整合，一共得到了23個一致性QTL（consensus QTL，cQTL），其中17個定位到前人報道的相近的染色體區段，該區段影響根系性狀。候選基因篩選產生215個基因，其中22個定位在cQTL區域，這22個基因包括miR399、PHT、酸性磷酸酶等，這些基因參與植物適應低磷脅迫反應，在其他物種的研究中得到了證實［44］。其中4個cQTL位點可能在耐低磷過程中扮演重要作用，因為每一個cQTL都包含多個原始QTL，與前人報道有較好的一致性。這些QTL定位都為玉米磷脅迫基因挖掘及其功能研究提供了理論依據。

4　展望

玉米是我國重要的糧食作物、飼料和生物能源物質，土壤有效磷缺乏嚴重影響玉米產量和品質。增施磷肥是緩解土壤有效磷不足的有效手段，但是磷肥當季利用率低、過度施肥造成的土壤和水資源污染、農業生產成本居高不下、磷礦石等不可再生資源逐漸枯竭也是農業生產過程中不爭的事實。高通量測序技術、組學等現代分子生物學技術推動了玉米磷脅迫響應的研究，尤其是近年來關于玉米耐受低磷脅迫相關基因功能的研究取得一定進展，但是真正具有應用價值的功能基因比較少。我們認為有必要加強以下幾方面的研究：（1）將初步定位到的玉米磷高效率利用相關性狀的QTL進行精細定位，最終克隆到目的基因。（2）發掘具有應用價值分子標記能快速準確地評價玉米種質耐受低磷脅迫的能力，結合分子標記輔助選擇育種加快耐低磷脅迫育種進程。（3）利用基因工程技術對育種材料進行遺傳改良，培育磷高效利用的玉米品種。

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（責任編輯 李楠）

Progresses on Molecular Mechanisms of Low-phosphorus Tolerance in Maize

WANG Kai LI Wen-xue
（Institute of Crop Science，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100081）

Maize is not only a worldwide food and feed crop but also is an important raw material for energy production and many other industrial applications. However，maize yield and quanlity are frequently threatened by phosphorus（P）limitation. The performance of highthroughput sequencing and the progress of omics in plants have shed light on the molecular machnisms of maize tolerance to low-P deficiency. In this review，we concentrates the present progresses of the molecular mechanisms of low-P tolerace in maize，especially on P deficiency induced genes，omics and QTL mapping. This would be useful for improving low-P tolerance of maize varieties.

maize；phosphorus dificiency；gene mining；omics；QTL mapping

2016-07-15

國家重點研發計劃“七大農作物育種”重點專項 （2016YFD01010002）

王開，碩士研究生，研究方向：miRNA與植物適應養分脅迫的關系；E-mail：18211084814@163.com

李文學，博士，研究員，研究方向：植物營養分子生物學；E-mail：liwenxue@caas.cn