干旱脅迫對3種不同光合類型荒漠植物葉綠體和線粒體超微結構的影響

聞志彬，萊孜提·庫里庫，張明理,3*

(1 中國科學院新疆生態與地理研究所 中國科學院干旱區生物地理與生物資源重點實驗室，烏魯木齊 830011；2 新疆師范大學 生命科學學院，烏魯木齊 830054；3 中國科學院植物研究所，北京 100093)

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干旱脅迫對3種不同光合類型荒漠植物葉綠體和線粒體超微結構的影響

聞志彬1，萊孜提·庫里庫2，張明理1,3*

(1 中國科學院新疆生態與地理研究所 中國科學院干旱區生物地理與生物資源重點實驗室，烏魯木齊 830011；2 新疆師范大學 生命科學學院，烏魯木齊 830054；3 中國科學院植物研究所，北京 100093)

摘要:以荒漠木本C3植物天山豬毛菜、C3-C4中間型植物松葉豬毛菜、C4植物木本豬毛菜為研究對象，采用盆栽控水試驗，設置正常供水和輕度、中度和重度干旱處理(土壤含水量分別為田間持水量的80%、60%、45%和35%)，研究不同程度干旱脅迫對3種不同光合類型荒漠植物葉片超微結構的影響。結果表明：(1)正常水分條件下，葉肉細胞中各細胞器結構完整。(2)輕度干旱脅迫下，3種植物葉片超微結構未受損傷，無明顯變化。(3)中度干旱脅迫下，天山豬毛菜和松葉豬毛菜葉肉細胞壁界限不清晰，類囊體片層擴張且排列不緊密，不同之處在于，天山豬毛菜線粒體最先出現降解，內含物流失，而松葉豬毛菜線粒體外膜輪廓變形，嵴減少；木本豬毛菜線粒體無明顯變化，葉綠體輕微擴張。(4)重度干旱脅迫下，天山豬毛菜和松葉豬毛菜葉綠體受損且結構混亂，線粒體出現降解；木本豬毛菜葉綠體出現膨脹，線粒體外膜輪廓模糊，嵴減少且結構模糊不清楚。研究認為，不同程度干旱脅迫下木本豬毛菜葉綠體和線粒體的受損程度都最低；干旱脅迫下天山豬毛菜和松葉豬毛菜葉綠體的受損程度大致相似；松葉豬毛菜和木本豬毛菜線粒體對干旱脅迫的耐受力要比葉綠體強。

關鍵詞:干旱脅迫；葉綠體；線粒體；光合類型；荒漠植物；藜科

C3-C4中間型植物[1]存在于顯花植物17個屬中，自從被發現以來，就受到研究學者的廣泛關注。與C3、C4植物相比，C3-C4中間型植物在葉片解剖、超微結構和光合生理生化方面具有很多中間型的特性，如具有更加明顯、連續的維管束鞘細胞，介于C3和C4植物之間的葉肉細胞/維管束細胞的體積比、Rubisco(核酮糖-1,5二磷酸羧化加氧酶)/PEPC(磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶)活性比、CO2補償點、光呼吸強度和δ13C值等[2-9]。一般認為，C3-C4中間型植物是從C3植物到C4植物進化的中間過渡類型[10]，是由C3植物降低光呼吸所消耗的CO2進化而來的，研究它們有助于了解C4植物的進化過程及其生態適應策略[11]。

荒漠地區處在水熱因素極度失衡的生態地位，即水分收入極少而消耗強度極大，夏季炎熱高溫而冬季嚴寒[12-13]。水分虧缺是影響干旱區植物生長發育和導致生理生化響應的主要因子和限制植物生長的關鍵因素[14-16]。近年來在C3和C4植物對旱生環境的響應與適應方面進行了較多研究[17-21]。由于葉片的組織結構對環境變化的反應比較敏感[22]，所以在耐旱性研究中，研究最多的器官是葉片，重點是葉肉細胞中的葉綠體、線粒體以及其它細胞器等[23-25]。葉綠體和線粒體是植物光合作用和能量流動最為重要的細胞器[26]，其形態結構、數目和分布會因植物發育的不同階段或在環境條件發生變化時而發生相應變化[27-28]。葉綠體和線粒體對逆境脅迫比較敏感，在逆境脅迫下它們的結構和生理功能會發生明顯的變化，在一定程度上可作為表征植物對逆境條件耐受性的依據[23-25, 28]。因此，認識和理解干旱脅迫對植物葉綠體和線粒體結構和功能的影響是了解植物抗旱生理基礎的重要手段。目前這些研究大多數是關于C3和C4植物，較少涉及C3-C4中間型植物葉片超微結構對干旱脅迫響應方面的報道，它們與C3、C4植物之間是否存在差異尚不清楚。

現已發現的許多C3-C4中間型植物都是荒漠植物[29]，比如藜科豬毛菜屬的松葉豬毛菜(Salsolalaricifolia)[9]。豬毛菜屬植物多生活在荒漠、半荒漠及鹽堿地區[30]，長期進化過程中形成了適應旱生環境的形態特征和生理機制[31-32]。豬毛菜屬植物中還同時存在C3和C4植物，這為我們研究C3、C3-C4中間型和C4等不同光合類型荒漠植物適應干旱環境的策略提供了很好的機會。本研究以豬毛菜屬C3植物天山豬毛菜(Salsolajunatovii)、C3-C4中間型植物松葉豬毛菜[9]和C4植物木本豬毛菜(Salsolaarbuscula)[33-34]為對象，采用盆栽控水試驗，研究干旱脅迫對3種不同光合類型荒漠植物葉片超微結構的影響，進一步了解其適應干旱環境的結構基礎，以期為理解不同光合類型荒漠植物適應干旱逆境的生理生化機制提供一定的理論依據。

1材料和方法

1.1試驗材料

試驗材料天山豬毛菜、松葉豬毛菜和木本豬毛菜的種子分別于2014年9月采自新疆的拜城縣、博樂市和烏魯木齊達坂城區，4 ℃條件下保存。

1.2水分控制

試驗所用塑料盆規格為30 cm(高)×26 cm(內徑)，盆栽土壤采用3∶1(V∶V)混合的基質土與沙土(取自古爾班通古特沙漠)，田間持水量為24.5%。試驗于2015年在中國科學院新疆生態與地理研究所進行，在5月份將供試材料的種子在室外播種，采取自然光照，盆栽苗上方設防雨棚，并對植物進行正常水分管理，確保植物植株生長良好。正式水分脅迫處理前1周進行定苗，每盆保留3株。待試驗材料長至為10～12周，開始進行干旱脅迫試驗。試驗共設4個土壤水分處理，分別為田間持水量的80%(正常，CK)、60%(輕度干旱脅迫，T1)、45%(中度干旱脅迫，T2)和35%(重度干旱脅迫，T3)，每處理重復3次。正式處理期間，每天用稱重法補充損失的水分，使其維持在各預定脅迫條件，處理5 d后于2015年8月6日上午12:00收集植株健康葉片，每一取樣3次重復。

1.3觀察與測定

取葉片中部2 mm×2 mm的葉樣，迅速投入3%戊二醛固定液中固定，抽氣直到材料下沉，固定24 h后用0.1 mol/L磷酸緩沖液沖洗3次，然后用1%鋨酸固定3 h，0.1 mol/L磷酸緩沖液沖洗20 min。經過乙醇系列脫水，丙酮過渡，EPON812環氧樹脂包埋，Leica Ultracutr切片機切片，經醋酸雙氧鈾和檸檬酸鉛染色后，在日立H-600型透射電鏡下觀察，拍照。

2結果與分析

2.1正常水分條件下的葉片超微結構

正常水分條件下，3種植物葉肉細胞中的葉綠體都分布于細胞邊緣，緊貼細胞壁，呈梭形，排列整齊且結構完整(圖1，a、 d、 g)。葉肉細胞壁均勻，細胞膜清晰可見，同時類囊體片層垛疊整齊，膜系統結構清晰完整，未見有解體現象，內部含有少量的嗜鋨顆粒(圖1，b、 e、 h)。線粒體呈橢圓形或長橢圓形，雙層被膜結構完整，內部嵴較豐富(圖1，c、 f、 i)。

a～c. 天山豬毛菜; d～f. 松葉豬毛菜; g～i. 木本豬毛菜. BSC. 維管束鞘細胞; Chl. 葉綠體; CW. 細胞壁; M. 線粒體; MC. 葉肉細胞; OG. 嗜鋨顆粒;下同；放大倍數: a. ×1 500; b. ×50 000; c. ×35 000; d. g. ×1 000; e. f. ×30 000; h. ×40 000; i. ×60 000圖1　正常水分條件下3種植物葉肉細胞中葉綠體和線粒體的超微結構a-c. Salsola junatovii; d-f. S. laricifolia; g-i. S. arbuscula. BSC. Bundle sheath cell; Chl. Chloroplast; CW. Cell wall; M. Mitochondria; MC. Mesophyll cell; OG. Osmiophilic globule; The same as below; Magnification: a. ×1 500; b. ×50 000; c. ×35 000; d, g. ×1 000; e, f. ×30 000; h. ×40 000; i. ×60 000Fig. 1　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species at normal water state

2.2輕度干旱脅迫下的葉片超微結構

與正常水分條件下的葉片超微結構相比，輕度干旱脅迫下3種植物葉片的超微結構均沒有明顯的變化。葉肉細胞膜清晰，葉綠體貼細胞壁分布，未出現膨脹現象，同時類囊體片層排列緊密，未出現擴張現象，內含的嗜鋨顆粒未見增大、增多(圖2，a、 b、 e)；線粒體膜結構基本無變化，內部嵴較豐富(圖2，a、 c、 f)。

2.3中度干旱脅迫下的葉片超微結構

天山豬毛菜葉肉細胞壁界限不清晰(圖3，b、c)。葉綠體基本貼細胞壁分布，類囊體片層結構膨脹，有擴張，但葉綠體膨脹現象不明顯，內含的嗜鋨顆粒數量不多(圖3，a)。線粒體外膜輪廓不清晰，內含物流失(圖3，b)。

松葉豬毛菜葉肉細胞壁界限不清晰(圖3，f)。葉綠體基本貼壁分布，類囊體片層有擴張，排列不緊密，葉綠體未出現膨脹現象，內含的嗜鋨顆粒數量沒有明顯增多(圖3，d、 f)。線粒體外膜輪廓變形，嵴減少且結構模糊不清楚(圖3，e)。

木本豬毛菜葉肉細胞壁界限清晰(圖3，g、i)。葉綠體貼壁分布，類囊體片層有輕微擴張，排列較緊密，葉綠體未出現膨脹現象，內含的嗜鋨顆粒數目不多(圖3，g)。線粒體外膜結構完整，輪廓清晰，內部嵴較豐富(圖3，h)。

2.4重度干旱脅迫下的葉片超微結構

天山豬毛菜葉肉細胞胞壁界限不清晰。葉綠體及其他細胞器大多數發生質壁分離不貼壁分布。葉綠體外膜膨散，輪廓不清晰，內部結構混亂(圖4，a)。線粒體輪廓模糊不清，開始降解(圖4，b)。

松葉豬毛菜葉肉細胞壁界限不清晰。葉片細胞中發生比較輕微的質壁分離現象，葉綠體及其他細胞器部分貼壁分布。葉綠體外膜輪廓模糊，類囊體片層結構混亂，內含的嗜鋨顆粒數目增多(圖4，c)。線粒體外膜輪廓模糊不清，內含物流失(圖4，d)。

木本豬毛菜葉肉細胞壁界限較清晰。葉綠體及其他細胞器發生較輕微的質壁分離，葉綠體及其他細胞器大部分貼壁分布。葉綠體出現膨脹現象，類囊體片層結構膨脹，排列不緊密，內含的嗜鋨顆粒數目增多(圖4，e)。線粒體外膜輪廓模糊，嵴減少且結構模糊不清楚(圖4，f)。

a. 天山豬毛菜; b～d. 松葉豬毛菜; e～f. 木本豬毛菜； 放大倍數: a、 c、 f. ×40 000; b、d. ×50 000; e. ×35 000圖2　輕度干旱脅迫下3種植物葉肉細胞中葉綠體和線粒體的超微結構a. Salsola junatovii; b-d. S. laricifolia; e-f. S. arbuscula. Magnification: a, c, f. ×40 000; b, d. ×50 000; e. ×35 000Fig. 2　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under slight drought stress

a～c. 天山豬毛菜; d～f. 松葉豬毛菜; g～i. 木本豬毛菜;放大倍數: a、 d、 h. ×80 000; b、g. ×40 000; c、e、f、i. ×50 000圖3　中度干旱脅迫下3種植物葉肉細胞中葉綠體和線粒體的超微結構a-c. Salsola junatovii; d-f. S. laricifolia; g-i. S. arbuscula；Magnification: a, d, h. ×80 000; b, g. ×40 000; c, e, f, i. ×50 000Fig. 3　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under moderate drought stress

a～b. 天山豬毛菜; c～d. 松葉豬毛菜; e～f. 木本豬毛菜;倍數: a. ×50 000; b. ×60 000; c. ×30 000; d. ×100 000; e. ×40 000; f. ×80 000圖4　重度干旱脅迫下3種植物葉肉細胞中葉綠體和線粒體的超微結構a-b. Salsola junatovii; c-d. S. laricifolia; e-f. S. arbuscula;Magnification: a. ×50 000; b. ×60 000; c. ×30 000; d. ×100 000; e. ×40 000; f. ×80 000Fig. 4　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under severe drought stress

3討論

干旱對植物生長的影響主要表現在引起細胞膨壓降低、代謝紊亂、膜透性增加以及植物細胞結構改變等方面[10]。在干旱脅迫下，植物葉片葉肉細胞的超微結構會發生明顯的變化，其中葉綠體和線粒體對脅迫比較敏感且所擔負功能較為重要的2個細胞器[23-25]。葉綠體是植物進行光合作用的場所，通過分解水提供電子傳遞，產生同化力ATP，缺水會直接影響光合作用光反應中電子的產生，從而引起植物對光能的吸收與轉換[10]；葉綠體也是植物細胞產生活性氧的細胞器之一，正常情況下這些氧自由基的產生和清除是處于動態平衡的。當植物受到干旱脅迫后這種平衡遭到破壞，與此同時細胞體內會產生大量的活性氧(如O2-、H2O2)和膜脂過氧化物，導致膜脂過氧化水平提高、膜脂成分改變以及膜透性增加，從而引起葉綠體膜系統的紊亂和破壞[18,24, 28,35]。因此葉綠體結構的正常與否是判斷植物細胞活性的一個重要指標[24]。本試驗結果表明，干旱脅迫越嚴重，葉綠體結構受損越嚴重，但不同光合類型荒漠植物對干旱脅迫的反應不同。在輕度干旱脅迫下，3種植物葉綠體結構沒有明顯變化，表明它們對干旱脅迫存在一定的耐受性。中度干旱脅迫下，天山豬毛菜和松葉豬毛菜受損程度相似，葉肉細胞壁界限不清晰，類囊體片層有擴張且排列不緊密；木本豬毛菜葉綠體的受損程度輕微，僅有輕微擴張現象，所以在中度干旱脅迫過程中，受損程度大致為天山豬毛菜=松葉豬毛菜>木本豬毛菜。重度干旱脅迫下，天山豬毛菜和松葉豬毛菜受損程度最嚴重，且它們的受損程度大致相似，葉綠體外膜輪廓模糊，葉綠體受損且結構混亂。木本豬毛菜受損程度較輕，葉肉細胞壁界限較清晰，葉綠體出現膨脹現象。根據前人研究結果，葉綠體及類囊體膜對干旱脅迫最為敏感，可以作為判定植物抗旱性的依據，抗旱性強的植物，葉綠體結構受傷害程度較小[24, 28]。基于此，本試驗可以依據葉綠體結構的受害程度來評價3種不同光合類型植物的耐旱能力，分別C4植物木本豬毛菜抗旱性相對較強，C3植物天山豬毛菜和C3-C4中間型植物松葉豬毛菜抗旱性相對較弱。

線粒體是細胞中制造能量的結構，是細胞進行呼吸作用的主要場所。正常條件下，線粒體呼吸釋放的能量，透過膜轉運到細胞的其他部位，提供各種代謝活動的需要[36]。當植物受到干旱脅迫后，線粒體膜結構的破壞以及嵴的減少、斷裂甚至解體必將影響植物葉片正常的能量代謝[24]。線粒體作為細胞內另外一個較為重要的細胞器，它的結構變化也反映出植物對逆境的適應[28]。本試驗結果表明，輕度干旱脅迫下，3種植物線粒體結構完整且無明顯變化。中度干旱脅迫下，天山豬毛菜受損最嚴重，線粒體最先出現降解，內含物流失且線粒體外膜輪廓不清晰。松葉豬毛菜線粒體外膜輪廓變形，嵴減少。木本豬毛菜線粒體無明顯變化，受損最輕。所以在中度干旱脅迫過程中，受損程度大致為天山豬毛菜>松葉豬毛菜>木本豬毛菜。重度干旱脅迫下，天山豬毛菜和松葉豬毛菜線粒體受損嚴重，出現降解。木本豬毛菜線粒體受損較輕，線粒體外膜輪廓模糊，嵴減少且結構模糊不清楚。前人研究表明，線粒體對干旱脅迫的耐受力要比葉綠體強，受損比葉綠體晚[28,37]，本試驗中松葉豬毛菜和木本豬毛菜也出現類似結果，這表明細胞器對逆境反應的不同步性，線粒體損傷較晚，可以提供能量維持細胞正常的代謝水平[24, 28,37]。但是天山豬毛菜線粒體和葉綠體在中度干旱脅迫時都受到較嚴重的損傷，可能是其適應干旱環境的方式，這在樸樹干旱脅迫中也有類似報道[24]。本試驗依據線粒體結構的受損程度來評價3種不同光合類型植物的耐旱能力，即C4植物木本豬毛菜抗旱性相對較強，C3-C4中間型植物松葉豬毛菜抗旱性次之，C3植物天山豬毛菜抗旱性相對較弱。

綜上所述，3種不同光合類型植物葉片超微結構對干旱脅迫的響應方面，既有相似之處，天山豬毛菜和松葉豬毛菜葉綠體在不同程度干旱脅迫下的受損程度大致相似；松葉豬毛菜和木本豬毛菜線粒體對干旱脅迫的耐受力要比葉綠體強；又有不同之處，天山豬毛菜線粒體和葉綠體在中度和重度干旱脅迫時都受到較嚴重的損傷；不同程度干旱脅迫下木本豬毛菜葉綠體和線粒體的受損程度都最低。相較于C3植物天山豬毛菜和C3-C4中間型植物松葉豬毛菜，不同程度干旱脅迫下C4植物木本豬毛菜葉片超微結構受損程度最低，這也從形態學超微結構的角度論證了具有C4光合作用機制的植物在逆境條件下具有競爭優勢[11]。

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(編輯:潘新社)

文章編號:1000-4025(2016)06-1155-08

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.06.1155

收稿日期:2016-03-24;修改稿收到日期:2016-06-12

基金項目:國家自然科學基金(31300217)；中國科學院西部之光項目(XBBS201209)

作者簡介:聞志彬(1983-)，女，博士，副研究員，主要從事藜科植物系統與進化方面的研究。E-mail: zhibinwen@ms.xjb.ac.cn *通信作者:張明理，博士，研究員，主要從事分子系統發育與進化方面的研究。E-mail: zhangml@ibcas.ac.cn

中圖分類號:Q944.5;Q945.78

文獻標志碼:A

Effect of Soil Drought Stress on the Ultramicrostructures of Chloroplasts and Mitochondria in Three Desert Plants with Different Photosynthetic Types

WEN Zhibin1, LAZITI Kuliku2, ZHANG Mingli1,3*

(1 Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Key Laboratory of Biogeography and Bioresource in Arid Land, Urumqi 830011, China; 2 College of Life Science, Xinjiang Normal University, Urumqi 830054, China; 3 Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China)

Abstract:Three desert plants with different photosynthetic types, including C3 plant Salsola junatovii, C3-C4 plant S. laricifolia and C4 plant S. arbuscula, were used to investigate the effect of soil drought stress on the ultramicrostructure of mesophyll cells under pot culture condition using transmission electron microscope. The results showed that: (1) Under the normal water state, the organelles of mesophyll cells kept integrity. (2) Under the slight drought stress, the ultramicrostructure of three plants were not damaged. (3) Under the condition of moderate drought stress, for S. junatovii and S. laricifolia, wall boundary of mesophyll cells were not clear and the thylakoids expanded, but the differences between these two plants were that mitochondria of S. junatovii firstly appeared degradation, and its inclusions were partly lost. For S. laricifolia, the outer membrane of mitochondria was deformed and the ridges were reduced. The mitochondria of S. arbuscula remained normal, but the chloroplasts slightly expanded. (4) Under the severe drought stress, the chloroplasts of S. junatovii and S. laricifolia were damaged and mitochondria were degraded. For S. arbuscula, the chloroplasts expanded, the outer membrane of mitochondria was deformed and the ridges were reduced. These results have showed that the damage degree of S. arbuscula in chloroplasts and mitochondria under different degree of drought stress was the lowest; For S. junatovii and S. laricifolia, the damage degree of chloroplasts under drought stress was similar; the mitochondria had better tolerance to drought stress than chloroplasts in S. laricifolia and S. arbuscula.

Key words:soil drought stress; chloroplast; mitochondria; photosynthetic type; desert plant; Chenopodiaceae