水稻抗病分子機制研究進展

李智強 王國梁 劉文德

（中國農業科學院植物保護研究所 植物病蟲害生物學國家重點實驗室，北京 100193）

水稻抗病分子機制研究進展

李智強 王國梁 劉文德

（中國農業科學院植物保護研究所 植物病蟲害生物學國家重點實驗室，北京 100193）

水稻作為重要糧食作物之一，是全球一半以上人口的主糧。水稻高產、穩產與國民經濟發展密切相關，然而，水稻生產上的各種病蟲害是其穩產與增產的嚴重威脅。培育與種植水稻病害高抗品種是目前最為經濟有效、安全健康與環境友好的水稻病害育種策略，而對水稻抗病分子機制的深入研究，可為培育水稻病害高抗品種提供重要理論基礎。在過去20年間，科學家們在水稻抗病分子機制方面取得了許多重要進展，綜述了水稻免疫防御系統識別病原菌及其信號傳導機制等方面的研究進展，以及這些研究進展在水稻抗病育種中的應用，并討論與展望了水稻抗病分子機制研究領域所面臨的挑戰與發展方向。

水稻；抗病分子機制；育種

DOI：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016.10.010

水稻（Oryza sativa）作為重要糧食作物，養活全球一半左右人口，特別是在東亞國家，有超過2/3人口以稻米為主食，但水稻穩定生產與增產一直受到多種病害威脅。在水稻各個生育期，大量病原微生物，包括真菌、細菌，病毒和線蟲對水稻不同器官的侵染，是造成水稻嚴重減產甚至絕收的主要原因。農藥的廣泛與大量使用在一定程度上減緩了各種水稻病害的發生與危害程度，但同時也嚴重影響到人類身體健康與生態環境安全。因此，培育與種植水稻病害高抗品種是目前最為經濟有效、安全健康與環境友好的水稻病害育種策略。在過去20年間，全世界范圍內的科學家們在水稻抗病分子機制研究方面取得了重要進展，包括水稻抗病及其抗病相關蛋白對稻瘟病菌、水稻白葉枯病菌等病原物效應分子識別、病原物效應蛋白對水稻抗病防衛反應抑制、植物激素在水稻免疫反應中的功能以及表觀遺傳修飾在水稻免疫反應中的作用。基于對上述基礎理論知識的認識，育種學家利用目前先進生物技術與常規育種技術相結合的方法開發全新育種策略。

1　水稻主要病害

根據科學意義與經濟效益層面進行分析，對水稻可以產生重要影響的病害包括：由子囊菌（Magnaporthe oryzae）引起的稻瘟病；由黃單胞桿菌水稻變種（Xanthomonas oryzae pv. oryzae Xoo）引起的水稻白葉枯病；由擬禾本科根結線蟲（Meloidogyne graminicola）引起的水稻根結線蟲病；由葉芽線蟲（Aphelenchoides besseyi）引起的水稻干尖線蟲病；由莖線蟲（Ditylenchus angustus）引起的水稻莖稈線蟲病［4］。近些年來，由于氣候與水稻種植方式的改變以及高產但抗病性欠佳水稻品種大面積推廣，水稻紋枯病、水稻稻曲病、水稻條紋葉枯病等水稻病害發生頻率逐年增加，發生區域與面積也有擴大趨勢。在過去的二十年間，由于研究基礎與方法便利，水稻-稻瘟病菌與水稻-白葉枯病菌互作關系已被作為植物-微生物互作模式系統進行深入闡釋，特別是在水稻抗稻瘟病、白葉枯病的分子機制及稻瘟病菌致病機理等方面取得了重要進展。

2　植物免疫反應分子機制

研究表明植物主要通過兩種不同方式抵抗病原物入侵［1］：第一種，由位于植物細胞膜上的模式識別受體（pattern-recognition receptors，PRRs）識別病原物分泌的病原相關分子模式（pathogen-associated molecular patterns，PAMPs）而誘導的植物抗性反應，被稱為PAMP誘導免疫反應（PAMP-triggered immunity，PTI）。為了克服植物PTI反應，真菌、細菌、病毒、線蟲等病原物進化出能夠抑制植物PTI的效應蛋白（effector）進而導致效應蛋白誘導的感病反應（effector-triggered susceptibility，ETS）。為了克服病原物ETS，植物進化出第二種防御機制，即通過編碼抗性蛋白識別病原物效應蛋白，從而誘導快速而激烈的抗性反應，稱為效應蛋白誘導的免疫反應（effector-triggered immunity，ETI）（圖1）。然而，目前研究證明上述兩種植物抗病模式并不能完全解釋植物對病毒的抗性機制［2］。雖然植物對病毒的抗性機制與對細菌/真菌的抗性機制存在很大不同，但近些年一些研究證明，植物RNA干擾（RNAi silencing，RNAi）機制對病毒雙鏈RNA的識別功能可能與PTI存在類似機制，進而抑制病毒入侵［2，3］。病毒為了克服植物的這一抗性機制，已進化出具有抑制植物RNAi的抑制子（viral suppressors of RNAi，VSRs）克服植物RNAi反應，這一過程類似于ETS；當VSRs被植物體內相應抗性蛋白識別后，誘導激烈的抗性反應則類似于ETI。

圖 1 植物免疫反應原理圖

3　水稻PRR蛋白與PTI

植物PRR蛋白結構包括：含有典型胞外富含亮氨酸重復序列與胞內激酶結構域的類跨膜受體激酶（receptor-like kinases，RLKs）和缺少激酶結構域的類受體蛋白（receptor-like proteins，RLPs）［5］。由于RLP缺少胞內激酶結構域，因此該類蛋白可與其他含有激酶結構域蛋白互作誘導下游抗病信號傳導。水稻基因組編碼1 131個RLK基因與90個RLP基因，其中，水稻RLK基因是擬南芥中RLK基因數目的2倍。通過進化分析發現水稻中RLK基因如此之多，可能是通過重組復制而來［6，7］。PRR蛋白可識別并響應外來病原物以及植物內源信號刺激，如脂類、蛋白、核酸和糖類等。目前，大量科學研究證明PRR蛋白可以特異識別病原物PAMPs，如細菌鞭毛蛋白、肽聚糖類、脂多糖類、真菌幾丁質等，進而誘導植物的抗病免疫反應［8，9］。

目前研究較為清楚的PRR蛋白為來自擬南芥的鞭毛蛋白受體激酶（receptor kinase flagellin sensing 2，FLS2）。該蛋白通過特異識別細菌鞭毛蛋白N 端一段含22 個氨基酸殘基的保守肽段（flagellin peptide，flg22），激活植物抗病性信號傳導復合體［10，11］。在水稻中，FLS2同源蛋白OsFLS2可通過識別flg22誘導水稻抗病性反應。OsFLS2可與flg22直接識別，并能互補fls2突變體缺陷表型［12，13］。另外OsFLS2可識別不能被FLS2識別的flg22衍生物［13］，表明該類蛋白特異性相互識別在不同物種之間存在很大區別。另外，OsFLS2可通過胞質結構域與OsRac1GEF相互作用，OsRac1GEF對PTI重要參與因子OsRac1有調控作用［14］。另外，OsRac1GEF與識別幾丁質的OsCERK1有互作關系，說明鞭毛蛋白與幾丁質誘導的植物抗病信號傳導通路有一定重合。

水稻RLK基因Xa21是第一個被鑒定到的天然免疫受體基因，并對白葉枯病菌具有廣譜抗性［15］。目前，已經利用遺傳學與生物化學等方法對XA21介導的抗病信號網絡進行了較為深入的研究，鑒定到包括腺苷三磷酸酶（XB24）、E3鏈接酶（XB3）、PP2C磷酸酶（XB15）、轉錄因子WRKY62（XB10）、錨定蛋白（XB25）在內的5個XA21結合蛋白（XA21-binding proteins，XBs），這些蛋白在植物天然免疫過程中起重要調控作用［16-20］。XB24通過結合與催化XA21蛋白的絲氨酸與蘇氨酸殘基磷酸化，保持XA21處于非激活狀態。但當XB24/XA21復合體感知到病原物入侵時，XB24與XA21會彼此脫離，XA21進而被激活，進一步誘導下游大量抗病性信號傳導，如XA21激酶結構域切割與轉運致細胞核［17，21］。XB15可以通過對XA21的磷酸化，而減弱XA21介導的免疫反應［18］。研究證明，XB25的 N端跨膜與正電結構域可與XA21跨膜重復結構域相互作用［17］。下調表達XB25蛋白后，XA21表達量也受到下調，并抑制XA21介導抗性反應。XBs類蛋白結構與功能多樣性預示XA21介導水稻抗病信號通路是一個極其復雜的過程。最近有研究證明，定位于內質網的多種分子伴侶蛋白對XA21介導的抗性反應是必須的，初步猜想可能是這些分子伴侶對XA21的折疊與加工有幫助［22］。綜上所述，水稻編碼大量與多樣性蛋白參與到XA21蛋白激活與XA21蛋白介導的水稻免疫反應過程中。

4　水稻抗病蛋白（R蛋白）與ETI

研究表明，核酸結合與富亮氨酸重復結構域（NLR）蛋白在植物與動物中均參與調控免疫反應過程［23］。植物基因組含有的NLR基因數量大大多于動物NLR基因，說明NLR類基因介導免疫反應在不同物種中可能存在差別。如，水稻基因組含有480個編碼NLR蛋白的基因，而人類基因組中則只含有10個［24］。迄今為止，在水稻中共鑒定到超過100個R基因，并已成功分離了26個稻瘟病菌R基因與9個白葉枯病菌R基因（表1）。在這些被克隆的R基因中，絕大多數R基因含有NLR結構域［25］。其中不含有NLR結構域的基因有：編碼RLK結構域的Pi-d2蛋白［26］、隱性R基因Pi21編碼富含脯氨酸的蛋白［27］。有意思的是，NLR基因在植物基因組中往往成簇分布于染色體上，如水稻中的480個NLR基因中的263個NLR基因集中分布于44個基因簇［24］。水稻抗稻瘟病基因Pi2、Pi9和Piz-t是位于6號染色體同一基因簇的3個NLR基因，序列比對分析發現，在野生稻與栽培稻中這一基因簇至少含有8個NLR基因［28］。最近被克隆并對稻瘟病菌具有廣譜抗性的R基因Pi50也位于Pi2/Pi9基因簇［29］。同源分析發現Pi50蛋白與Pi2、Pi9、Piz-t蛋白具有超過96%的序列相似性，說明Pi50可能是起源于基因旁系同源復制而導致差異性功能的R基因［30］。該位點的另一等位基因Pi64編碼的蛋白由1 288個氨基酸殘基組成，該蛋白同時定位于胞質與細胞核。基因表達分析表明，該蛋白在水稻所有組織器官中為組成型表達，并對水稻葉瘟與穗頸瘟有較高抗性［31］。

研究表明，Xa10與Xa23基因編碼兩個TALE（transcription activator-like effector nucleases）依賴型的水稻白葉枯R蛋白［60，61］。XA10蛋白以六聚體形式定位于內質網，并以誘導蛋白通過調控內質網與胞內鈣離子平衡等保守機制誘導細胞程序性死亡。通過蛋白結構預測軟件分析發現XA23與XA10蛋白同源性高達50%，二者具有相似跨膜結構域。研究證明，TALE類病原菌分泌蛋白 AvrXa23可以特激活Xa23表達，在水稻、煙草與番茄中，高表達的Xa23可以誘導激烈的免疫反應。另外，XA23與XA10啟動子區域含有的TALE結合原件對TALE誘導的植物免疫反應是必須的。上述研究結果證明，水稻基因組進化出的R基因家族成員是通過識別白葉枯病菌分泌的TALE類蛋白來調控水稻抗病反應。

表1　已克隆的水稻抗性基因

植物R基因與病原物無毒基因（Avr基因）相互作用符合經典基因對基因假說：病原物分泌的無毒蛋白被相應植物抗性蛋白識別后，進而誘導與激活下游植物抗性反應。目前通過對植物與病原物互作的深入研究，已經大大豐富了基因對基因假說。研究表明，植物抗性蛋白與病原物無毒蛋白相互作用可分為兩類，第一類為直接互作，第二類為間接互作。其中，水稻抗稻瘟病菌R基因編碼蛋白Pita與AvrPita的互作關系為直接互作，其他決大多數R基因與Avr基因均屬于間接互作關系。Pita與AvrPita為第一對被報道的存在直接互作關系的蛋白。當把Pita蛋白LRR結構域中一個氨基酸突變后，二者互作關系消失，說明LRR結構域對Pita與AvrPita的互作識別是必須的。到目前為止，雖然還沒有數據證明AvrPiz-t與Piz-t存在直接的互作關系，但是，當把AvrPiz-t異源表達于含有Piz-t的水稻中時，會誘發強烈的HR反應，說明AvrPiz-t與Piz-t在水稻內可能存在某種特異識別方式［62］。

5　病原菌效應蛋白與寄主識別因子

病原物效應子在廣義上可定義為能夠改變寄主細胞結構與功能的病原物分泌蛋白或小分子物質［63］。病原菌分泌的無毒效應蛋白可被寄主相應R蛋白直接或間接識別，進而激發下游快速而劇烈的過敏性反應。迄今為止，在水稻病原菌中，共克隆與分離到21個無毒效應子，其中，有13個效應子來自于稻瘟病菌，7個來自于白葉枯病菌，另外一個來自于水稻細菌條斑病菌［4］。無毒效應子的鑒定為更進一步深入研究無毒效應子與R蛋白的互作關系與分子基礎提供了有利條件。AvrPib與AvrPi9為最近從稻瘟病菌中分離克隆到的兩個無毒效應子，其中AvrPib基因編碼含有77個氨基酸蛋白，目前尚未發現其同源蛋白［30］。通過對來自全球5個地理區域的60個稻瘟病菌表型與基因型進行分析發現，AvrPib的進化沒有受到寄主選擇的影響。對108個生理小種進行AvrPib等位重測序分析證明，轉座元件的非特異性插入是導致該基因毒性喪失的主要因素。水稻廣譜主效抗稻瘟病基因Pi9對應的無毒基因AvrPi9最近已經通過基因組比較方法被成功克隆。研究證明，AvrPi9在稻瘟病菌侵染早期階段具有較高水平表達，并隨著侵染的進行，AvrPi9蛋白轉移至水稻細胞中。與AvrPib同樣，轉坐元件對AvrPi9毒性的獲得與喪失具有重要作用［64］。

當稻瘟病菌在適宜條件下接觸水稻后，會分泌大量效應子進入水稻細胞，并可進一步轉移至相鄰細胞中與寄主蛋白相互作用，為稻瘟病菌進一步侵染與擴散做準備。最近研究發現大量病原菌無毒效應子的寄主內靶標蛋白對調控寄主抗性具有重要作用。如AvrPiz-t與 E3泛素連接酶蛋白APIP6相互作用，并抑制水稻PTI。有趣的是，AvrPiz-t與APIP6互作后，會導致后者降解。APIP6的RNAi轉基因水稻的PTI受到明顯抑制，且稻瘟病菌抗性也同樣受到抑制，說明APIP6對水稻免疫反應起正調控作用［62］。最近研究發現，AvrPiz-t與另一個E3類蛋白APIP10相互作用，并促進后者的降解，有趣的是，APIP10可促進AvrPiz-t泛素化水平，進而引起AvrPiz-t降解。在Piz-t背景下下調APIP10表達后，可引起水稻細胞死亡表型，同時，Piz-t表達量明顯上調，進而引起稻瘟病菌抗性增強，說明APIP10對水稻免疫反應起負調控作用［65］。

6　激素在水稻抗病反應中的作用

在植物免疫反應過程中，水楊酸（salicylic acid，SA）、茉莉酸（jasmonic acid，JA）與乙烯（ethylene，ET）等植物激素作為信號傳遞因子對植物免疫反應具有重要調控作用［66］。在過去數十年間，植物生長相關激素如植物生長素、赤霉素、油菜素內酯與脫落酸等均參與調控植物免疫反應，對維持植物生長與免疫反應動態平衡起到重要作用［67］。大量研究證明，提高植物抗病性突變體材料往往具有生長受到抑制的表型。同樣，對植物生長與發育具有重要調控作用的基因突變后，往往會改變植物對病原物的抗性。因此，植物抗病性的激活與植物正常生長發育可能存在一定拮抗關系。水稻通常會在葉與嫩芽中含有較高含量的SA，而在根與懸浮培養的細胞中含量較低［68］。有趣的是，假單胞菌、稻瘟病菌與水稻紋枯病菌侵染過的水稻體內并不積累過高水平SA［69］。但是，水稻可以響應外源SA處理，包括誘導水楊酸葡糖基轉移酶表達以及過氧化氫積累，說明SA對氧化還原反應具有重要調控作用［70］。在過去十幾年中，科學實驗證明大量SA信號通路因子參與植物免疫反應，說明SA信號通路對水稻免疫反應具有重要調控作用。通過反向遺傳學篩選，發現SA信號通路因子編碼類肉桂酰輔酶A還原酶的基因SNL6對水稻病原相關蛋白表達與依賴于OsNPR1的白葉枯抗性是必須的［71］。水稻SNL6突變體內的木質素含量會大量積累，但木質素積累與OsNPR1介導植物抗病性之間的關系還需要進一步深入研究。WRKY類轉錄因子OsWRKY45可以被SA及其衍生物苯并噻二唑（benzothiadiazole，BTH）所誘導。研究證明，超表達OsWRKY45轉基因水稻可以提高對稻瘟病抗性，而該基因RNAi轉基因水稻則減弱了BTH誘導的稻瘟病抗性。有意思的是OsWRKY45在植物抗病性功能并不依賴于OsNPR1［72］。

茉莉酸（JA）及其衍生物茉莉酸甲酯（methyl jasmonate，MeJA）是一類脂肪酸衍生物，研究結果表明，JA及其衍生物對植物生長發育具有重要意義。另外，當植物處于機械傷害及死體營養病原物侵害等非生物與生物脅迫過程中，JA及其衍生物起重要調控作用［71］。研究表明，水稻OsPR1a、OsPR1b、OsPR2等 PR基因受JA誘導表達，另外，外源JA可以提高水稻對稻瘟病抗性［66］。研究證明，在水稻中超表達JA合成相關基因OsAOS2可以上調PR基因表達與對稻瘟病菌抗性［73］。最近研究表明稻瘟病菌編碼的一種抗生素合成單氧酶（Abm）可促進水稻內源JA轉化為12OH-JA，進而減弱稻瘟病菌侵染過程中水稻免疫反應［74］。上述結果證明，JA在水稻對真菌病害免疫反應過程中起重要作用。

乙烯（ET）作為重要植物激素，參與調控種子萌發、幼苗生長、器官發育、果實成熟、器官衰老及脫離等植物生長發育過程。研究證明ET也參與植物逆境調控反應，如鹽脅迫、冷脅迫、水淹及病原微生物侵染等［75］。研究表明，由于病原物與環境條件不同，ET可以作為正、負調控因子對植物免疫反應進行調控［76，77］。研究表明，水淹與無氧條件下所誘導的ET合成對水稻田間稻瘟病菌抗性非常重要，另外，外源ET合成抑制劑與ET合成促進劑可以下調與上調水稻對稻瘟病菌的抗性［78］。研究表明，ET含量的上升是伴隨著HR反應發生，并可以誘導抗病相關基因（PR）表達。當用ET合成抑制劑處理后，ET的釋放受到抑制，同時感病反應更加強烈［79］。超表達ET合成相關基因ACS2的轉基因水稻對稻病菌與白葉枯病菌表現出明顯抗性增強反應，令人興奮的是，超表達ACS2的轉基因水稻生長表型與產量并末受到影響［80］。上述結果證明，ET在植物對真菌病害的基礎抗性過程中起重要作用。

赤霉素（gibberellin，GAs）是一種廣泛存在的植物激素，最初來源于赤霉菌，并可以引起水稻惡苗病。 然而該激素的重要性及其調控植物免疫反應分子機制近些年才得到深入研究。水稻黑條矮縮病毒侵染后，水稻表現明顯矮化與深綠葉表型，這種表型與GAs缺陷突變體表型極為相似。研究證明，外源GAs可以減緩由水稻黑條矮縮病毒引起的水稻矮化與深綠葉表型［81］。最近研究表明，GAs合成相關基因GA20ox超表達株系內GAs含量明顯提高，并顯著降低對稻瘟病抗性。GA20ox RNAi轉基因水稻可增強對稻瘟病菌與白葉枯病菌抗性［82］。上述結果證明GAs不僅在調控水稻株高方面起重要作用，在水稻免疫過程中同樣起重要作用。

油菜素內酯（brassinosteroids，BR）在調節植物生長發育與多種生理過程中起重要作用，如細胞伸長、維管組織分化、根伸長、光反應、抗逆反應及早衰等［83，84］。BR受體BRI1是一個定位質膜，編碼富含亮氨酸重復類激酶（leucine-rich repeat receptor-like kinase，RLK）的蛋白［85］。研究證明BR與BRI1結合后，可以促進磷酸基團在BRI1與BAK1間轉移［86］。有趣的是，BR與BRI1結合，可激活BRI1-XA21嵌合體受體激酶誘導的XA21介導抗病反應［87］。最近研究表明，外源BR合成抑制劑可增強植物對白葉枯病菌抗性。而BR缺陷型突變體同樣可以增強植物對白葉枯病菌抗性，并且BR介導的抗病過程是通過SA與GA通路實現的［88］。

7　表觀遺傳修飾調控水稻抗病反應

組蛋白修飾與染色質重塑等表觀遺傳調控過程在動物與植物抵抗病原物侵染過程中起重要作用［89，90］。組蛋白乙酰化與去乙酰化是一種可調控相關基因差異表達的組蛋白修飾方式之一。組蛋白乙酰轉移酶（histone acetyltransferases，HAT）與組蛋白脫乙酰酶（histone deacetylases，HDAC）分別控制組蛋白乙酰化與去乙酰化。目前，已有報道證明HDAC類蛋白可通過Toll-like receptor（TLR）通路與Interferon（FIN）信號通路調控動物免疫反應。HDT701是水稻中HDAC類蛋白家族成員之一，并為植物所特有，作為負調控因子調節水稻免疫反應。當用親合性稻瘟病菌生理小種接種后，HDT701表達量明顯上調，然而不親合小種接種水稻后，其表達量受到抑制。HDT701超表達轉基因水稻表現出對稻瘟病菌與白葉枯病菌更嚴重感病表型與組蛋白H4乙酰化水平下降現象，同時，HDT701 RNAi轉基因水稻增強對上述兩種病原菌抗性與上調組蛋白H4乙酰化水平［91］。

8　生物技術在水稻抗病育種中的應用

據統計，由于人口快速增長，到2030年全球糧食增產要達到150%才能滿足人類需求［92］。由于各種條件限制，如栽培技術，高產品種培育遇到更大瓶頸及大量病蟲害發生與流行嚴重等限制了全球糧食作物穩產與增產。在過去的20年間，在中國與非洲國家，作物抗病性育種取得了巨大進步。例如，大量作物病害主效抗性基因克隆與分子標記輔助育種（marker-assisted selection，MAS）應用，大大加快了優良抗性品種培育效率［92-94］。隨著新技術的開發與應用，大量新技術與方法已經廣泛被應用于水稻抗病育種工作中，如全基因組關聯分析（genome wide association studies，GWAS）技術，TALEN（transcription activator-like effector nucleases），CRISPR（clustered regularly interspaced short palindromic repeats /CRISPR-associated 9，CRISPR/Cas9）技術以及宿主誘導的基因沉默（host induced gene silence，HIGS）技術等。最近GWAS技術在水稻、玉米等多種作物中已成功應用于控制數量性狀基因的定位［95，96］。最近研究發現，利用來自5個國家的5個稻瘟病菌生理小種對414份來自世界多地區水稻材料進行GWAS分析，共鑒定到66個稻瘟病候選抗性位點，其中53個位點為初次報道［97］。這表明，GWAS分析與傳統定位方法有一定的重合性，但基于其大規模性與大數據量的優勢，GWAS可為水稻抗病育種提供更多候選資源。最近幾年發展起來的基因編輯技術在水稻抗病育種方面具有巨大應用潛能。TALEN是一種利用病原物分泌的TAL效應子識別目標基因特異序列，通過與核酸內切酶結合并對目標序列進行切割的一種基因編輯技術。目前利用TALEN技術，已經得到對Xanthomonas spp.具有良好抗性轉基因水稻［98］。新技術CRISPR/Cas9基因編輯技術的應用，使基因定點編輯變得更加方便與快捷［99］。到目前為止，CRISPR基因編輯技術已在小鼠、斑馬魚、果蠅、線蟲、擬南芥、玉米及水稻等多個物種中成功應用。利用CRISPR技術對六倍體小麥3個Mlo基因進行定點編輯，得到了抗性持久，穩定遺傳的六倍體小麥株系［100］。最新研究報告稱來自于Argonaute蛋白（NgAgo）家族的核酸內切酶可以利用DNA作為向導降解入侵DNA。NgAgo蛋白在向導DNA的引導下，能夠在人細胞中進行特定基因定點編輯［101］。由于Cas9必須依賴于目標位點位于PAM上游，才可能發揮切割作用，而NgAgo編輯技術則沒有這一限制，因此，NgAgo編輯技術比CRISPR編輯技術在作物抗病性方面的遺傳改良與培育可能擁有更為廣泛應用前景，但這一技術的重復性及效率目前還存在爭議，需要進一步的研究證實。HIGS技術是最近幾年發展起來的一種利用RNAi原理抑制病原菌侵染的技術。第一個成功應用HIGS技術進行抗性研究結果證明，當在植物內表達PRSV（papaya ringspot virus，PRSV）外殼蛋白可有效抑制PRSV侵染［102］。目前有研究證明，在植物體內表達特異識別病原物重要基因的雙鏈RNA時，可以有效提高植物自身對病原物抗性，并且在大麥與小麥抗白粉病育種中成功應用［103，104］。

9　結論與展望

在過去20年間，科學界在水稻先天免疫分子機制方面取得了巨大進步。迄今為止，有超過40個PRR與R基因被成功克隆，這些基因在抵抗真菌、細菌及病毒入侵過程起重要作用［59］。這些基因也為培育水稻高抗品種提供了重要理論基礎與遺傳材料，如鄒德堂等［105］利用顯性標記pB8對黑龍江省96份水稻主栽品種進行Pi9基因篩選，發現早熟青森、墾粳1號等44個品種含有Pi9基因，苗期和分蘗期平均發病級別均為2.4級；青森5號、長白9號等52個品種不含Pi9基因，苗期和分蘗期平均發病級別分別為5.1和5.4級，研究結果可為水稻品種改良以及抗病資源合理利用奠定基礎；Pi35是最近被克隆的一個稻瘟病抗性基因，是Pish 的等位變異基因［48］。攜帶Pi35 基因的日本粳稻品種北海188（Hokkai 188）和藤系138（Fukei 138）自育成30多年來一直保持穩定的高水平葉瘟抗性；其中，藤系138 在20世紀80 年代中期被引入黑龍江、吉林等省，并以之作為抗性親本培育了一批推廣品種［106］。另外，對水稻先天免疫受體因子的鑒定及其識別真菌、細菌及病毒分子機制研究、受體復合體的結構分析為水稻抗病性研究與高抗品種的培育提供了新思路與理論基礎。以下幾個方面還需進一步深入研究：（1）PRR與NLR相互識別所介導的植物抗病性機制；（2）信號傳遞因子如何識別PRR與NLR互作信號及調控下游PR基因表達；（3）表觀遺傳修飾參與調控水稻先天免疫機制；（4）如何將目前水稻先天免疫基礎理論與抗病育種實際更加有機結合，以提高抗病品種培育效率，縮短新品種選育時間。

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（責任編輯 馬鑫）

Recent Progress in Molecular Mechanism of Rice Disease Resistance

LI Zhi-qiang WANG Guo-liang LIU Wen-de
（State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests，Institute of Plant Protection，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193）

Rice as one of the most important crop which is the staple food for more than half of the population in the world. Maintaining high and stable rice yield are closely related to the national economic development. However，various plant diseases and insect pests pose to seriously yield production lost threat on rice. Breeding and plant high disease resistance cultivar is the most economic effective，safe，healthy and environment friendly rice disease breeding strategy，and in-depth studies in rice disease resistance molecular mechanism can provide important theoretical basis for cultivation of high disease resistance rice varieties. In the past two decades，scientists have made important progress in the molecular mechanism of rice disease resistance. This review summarizes the recent progress towards understanding the recognition and signaling events that govern rice innate immunity and the application in rice disease resistance breeding. We also discuss and prospect the challenges and future directions for research that will further our understanding of rice disease resistance.

rice；disease resistance；molecular mechanism；breeding

2016-09-07

國家自然科學基金項目（31422045，31272034）

李智強，博士，研究方向：植物抗病分子機制；E-mail：zhiqiangdo_771@163.com

劉文德，博士，研究員，研究方向：分子植物病理學；E-mail：wendeliu@126.com