糙米的體外腸道益生菌調節及抗氧化活性

倪香艷，鐘葵，佟立濤，劉麗婭，周閑容，周素梅

(中國農業科學院 農產品加工研究所，農業部農產品加工綜合性重點實驗室，北京，100193)

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糙米的體外腸道益生菌調節及抗氧化活性

倪香艷，鐘葵，佟立濤，劉麗婭，周閑容，周素梅

(中國農業科學院 農產品加工研究所，農業部農產品加工綜合性重點實驗室，北京，100193)

以糙米為研究對象，圍繞其體外消化物的腸道益生菌調節功效和抗氧化活性開展研究。研究結果表明：相對精白米，糙米體外消化物中膳食纖維含量高(約11%)，體外模擬腸道菌群培養實驗中能更好促進益生菌——雙歧桿菌(9.69個對數)和乳酸桿菌(7.30個對數)增殖，總短鏈脂肪酸含量提高約12%。鐵離子還原/抗氧化能力(ferric-reducing antioxidant power，FRAP)和氧自由基清除能力(oxygen radical absorbance capacity，ORAC)實驗結果表明，糙米體外消化物具有較好抗氧化活性，活性大小與所含酚類物質含量趨勢較為一致。糙米消化物具有良好的維護腸道微生態和健康的功效。

糙米；體外；腸道益生菌；抗氧化

全谷物含有豐富的營養物質，能夠有效預防慢性病及代謝性疾病發生。研究發現，增加膳食中全谷物的攝入量可減少心血管疾病、Ⅱ型糖尿病、肥胖和某些癌癥的發病率[1]。因此，近年來全谷物成為備受人們喜愛的谷類食物。

糙米作為最常見的全谷物原料，營養價值高，含有人體所需要的多種維生素、脂類和礦物質，膳食纖維含量豐富，較高程度實現稻谷的全營養保留[2]，營養豐富均衡，同時具有降血壓[3]、降血脂、預防過敏、腳氣病[4]和多種炎癥等功效。流行病學研究表明[5]，谷物的抗氧化活性可有效預防慢性疾病發生。腸道菌群是維護宿主腸道機能穩定和正常免疫功能的基礎，糙米的某些生理功效可能與其潛在的腸道菌群調節作用有關[6]，因此，對于糙米生理功效調節機制的研究成為近年來研究熱點。目前，關于糙米生理功效的研究大部分集中在原料上或直接將功能成分提出后開展生物活性的相關研究[7]，但糙米類谷物通常需熱處理熟化后才食用，同時熟化的糙米經過胃腸消化后產物組成與原料差異較大，目前關于糙米消化物的生理活性研究文獻相對較少。

本文以秈米農香18作為試驗材料，對原料進行熟化和體外消化處理后，分析糙米消化物的主要組成，探討消化物體外模擬腸道發酵時對腸道益生菌數量及短鏈脂肪酸含量影響，研究其體外抗氧化活性。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

原料秈米“農香18”，由湖南省農科院提供；α-淀粉酶(15 U/mg)、胃蛋白酶(474 U/mg)、胰酶(4×USP)，均由Sigma公司提供；NaOH、KCl、NaCl等均為分析純，由國藥集團提供。

1.2 試驗方法

1.2.1 樣品基本成分測定

參照GB5009.3—2010測定水分；參照GB/T 14772—2008測定粗脂肪含量；參照GB/T5009.5—2003測定蛋白質含量；參照Association of Official Analytical Chemists (AOAC) 996.11、AOAC Method 76.13測定總淀粉含量；參照GB/T 5009.88—2008測定總膳食纖維含量；采用福林酚法[8]測定總酚含量；采用氯化鋁法[9]測定總黃酮含量。

1.2.2 體外消化

體外消化過程參照CONNOLLY[10]和DUODU等人[11]的方法，并略作修改。準確稱取12.00 g粉碎樣品置于三角燒瓶中，緩慢加入200 mL去離子水，攪拌均勻后，加入10.00 mg溶解在1.25 mL CaCl2(1 mmol/L， pH 7.0)溶液中的α-淀粉酶，在37 ℃振蕩水浴30 min；然后用6 mol/L HCl 將酶解液pH調節至2.00，加入溶解在0.1 mol/L HCl中的胃蛋白酶0.24 g，并在37 ℃水浴振蕩2 h；結束后用6 mol/L的NaOH將pH調節至6.80，加入溶解在Na2CO3溶液(0.5 mol/L，10 mL)中的胰酶(0.22 g)和膽汁(0.70 g)， 37 ℃水浴振蕩4 h，混勻后，將溶液轉移至1 kDa透析袋中透析過夜，最后將樣品冷凍干燥，保存用于體外模擬腸道發酵實驗。

1.2.3 模擬腸道發酵

培養基的配制參考RAMNANI等[12]報道的方法。培養基組成：蛋白胨3 g/L、酵母膏4.5 g/L、胰蛋白胨3 g/L、NaCl 4.5 g/L、KCl 2.5 g/L、K2HPO40.04 g/L 、KH2PO40.04 g/L、MgSO4·7H2O 0.01 g/L、CaCl2·6H2O 0.01 g/L、NaHCO32 g/L、L-半胱氨酸鹽 0.5 g/L、膽鹽 0.5 g/L、吐溫80 2 mL/L、氯化血紅素 0.05 g/L。

模擬腸道發酵參照OLANO-MARTIN等[13]的方法，并略作修改。無菌發酵瓶中加入72 mL基礎培養基，調節其pH值至7.0，收集2名健康志愿者的新鮮糞便，志愿均為23～24歲的健康男性，3個月內未接受抗生素治療，取樣前未攝入益生元或益生素，并且無腸道疾病史，收集過程盡量保持無菌狀態。糞便收集后立即用預還原的磷酸鹽緩沖液(PBS，1 mmol/L，pH 7.0)按照20%比例稀釋。

取8 mL糞漿加入到基礎培養基前，按照2%的比例加入體外消化后的凍干樣品，將樣品加入混勻后在37 ℃厭氧工作站中發酵，空白組中僅加入相同體積糞漿。在發酵的第24 h取樣檢測腸道菌群數量和短鏈脂肪酸含量。從糞便采集至樣品加入在30 min內完成，每個樣品重復2次。

1.2.4 Real-time qPCR檢測細菌數量

采用Real-time qPCR技術檢測發酵液樣品中總細菌、雙歧桿菌和乳酸桿菌的數量。發酵液樣品采用冷凍離心機離心(11 000 r/min，20 min)，上清液備用檢測total short-chain fatty acid (SCFA)，沉淀物用于檢測細菌數量。按照細菌基因組DNA快速提取試劑盒說明書提取發酵液沉淀物DNA和標準菌株DNA，-20 ℃儲存備用。參照文獻報道，根據雙歧桿菌、乳酸桿菌16S rDNA基因序列設計菌屬特異性PCR引物。取標準菌株DNA和發酵液樣品DNA進行常規PCR反應，檢測引物特異性。

1.2.5 短鏈脂肪酸測定

采用離子色譜法檢測發酵液短鏈脂肪酸含量。將發酵液離心后的上清液進行適度稀釋，過0.2 μm濾膜，濾液進樣檢測。離子色譜條件：分析柱型號為IonPac AS11-HC分離柱(4 mm×250 mm)，保護柱為IonPac AG11-HC guard(4 mm×50 mm)，流速1.0 mL/min，進樣體積25 μL，柱溫30 ℃，洗脫條件為0.8 mmol/L KOH等度洗脫36 min，檢測器為電導檢測器。配制乳酸、乙酸、丙酸、丁酸、戊酸混標，梯度稀釋，繪制標準曲線。根據保留時間和峰面積進行定性定量分析。

1.2.6 活性成分提取

水溶性活性物質提取[14]：稱取1 g樣品加入15 mL 4 ℃酸化甲醇提取10 min，離心取上清液，重復3次合并上清液，于45 ℃下旋轉蒸發，并用酸化甲醇定容至10 mL，放置-20 ℃保存；提取后所得殘渣中，加入20 mL 2 mol/L NaOH，在氮氣保護下攪拌1 h后，調pH至1.5～2.0，按體積分數50%(終濃度)加入正己烷除脂，按體積分數50%(終濃度)加入乙酸乙酯萃取5次，合并提取液于45 ℃旋轉蒸發至干，用50%甲醇定容至10 mL，-20 ℃保存。

脂溶性活性物質提取[15]：稱取1 g樣品加入10 mL體積分數為60%的正己烷-異丙醇溶液，150 r/min 條件下振蕩提取5 h，收集上清液。殘渣中加入10 mL正己烷，并用上述相同方法重復提取2次至溶液無色。合并上清液氮氣吹干，溶解在1 mL質量分數為7%的甲基化β-環糊精的丙酮-水(體積分數50%)溶液，過0.2 μm濾膜，-20 ℃保存。

1.2.7 抗氧化活性測定

鐵離子還原/抗氧化能力(ferric-reducing antioxidant power，FRAP)[15]：制備FRAP試劑，在96孔板中加入20 μL提取液和260 μL FRAP試劑，反應30 min后在593 nm下測定吸光值。以不同濃度的Trolox溶液繪制標準曲線，根據吸光值計算樣品的FRAP值，測定結果以μmol Trolox/g DW表示。

氧自由基清除能力(oxygen radical absorbance capacity，ORAC)[15]：96孔板中加入20 μL的提取液和260 μL熒光素鈉鹽溶液(0.086 8 nmol/L)，然后將96孔板放入熒光酶標儀中在37 ℃預熱30 min，迅速加入20 μL的二鹽酸鹽(2，2-Azobis(2-methylpropionamidine)dihydrochloride，AAPH)溶液 (153 mmol/L)，振蕩搖勻，立即在激發波長485 nm，發射波長525 nm下進行測定，初始熒光強度值記為f0，每隔2 min自動測定熒光強度，測定2 h，熒光強度分別記為f0，f1，f2，…f58，f59，f60，根據公式熒光強度=1+f1/f0+f2/f0+f3/f0+f4/f0…+f59/f0+f60/f0統計熒光強度值。測定結果以μmol Trolox/g DW表示。

2 結果與分析

2.1 糙米消化物基本成分分析

消化物基本成分分析如表1。經過體外消化后，糙米和精白米的消化率分別為67.89%和73.97%。糙米消化物中粗脂肪和總膳食纖維的含量分別為6.62%和11.83%，顯著高于精白米消化物(P<0.05)，精白米消化物中粗脂肪和總膳食纖維的含量僅為1.48%和6.17%，該研究結果與LEBET等[16]對不同谷物樣品消化物基本化學組成結論相近；糙米消化物中總淀粉的含量低于2%，由于谷物中抗性淀粉的含量大約為2%～10%[17]，證明經過消化，樣品中可消化淀粉基本消化完全，該研究結果與YANG等[18]對不同谷物經過消化其總淀粉含量顯著降低的結論相近。體外消化過程，使糙米中總淀粉、粗蛋白等成分被消化，而膳食纖維等易于被腸道微生物所利用的成分保留。

表1 消化物基本成分分析

注：以上各測定指標均以干基計。相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

2.2 糙米消化物的腸道益生菌調節功效分析

益生菌是指能夠對宿主健康發揮有益作用的活體微生物，主要包括雙歧桿菌、乳酸桿菌等。本試驗分析了糙米消化物對腸道益生菌數量的調節功效。對發酵24 h的樣品發酵液進行腸道益生菌的測序分析，評價其對腸道益生功效的影響。

模擬腸道發酵24 h，不同消化物對腸道菌群數量影響分析如圖1。經過體外發酵，精白米和糙米消化物發酵液中總細菌數量的對數值分別為10.14和10.00，兩者不存在顯著性差異(P>0.05)；雙歧桿菌在腸道菌群的平衡方面發揮重要作用，其狀態影響腸道菌群的代謝，乳酸桿菌可以產生有機酸，降低腸道pH，抑制腐敗菌的增殖，維持腸道菌群的平衡。糙米消化物發酵液中乳酸桿菌和雙歧桿菌數量顯著增加(P<0.05)，其對數值分別為7.30和9.69，且糙米消化物發酵液中有益菌群數量顯著高于精白米消化物發酵液(P<0.05)，精白米消化物發酵液中乳酸桿菌和雙歧桿菌數量的對數值分別為6.14和9.34，KATAOKA 等[19]報道過糙米具有促進雙歧桿菌生長的作用，林永華等[6]也研究報道過糙米食療能顯著提高小鼠腸道中乳酸菌比例，有利于腸道健康，并能有效緩解高糖高脂膳食對腸道微生態健康的破壞作用，與本研究得到的結果具有一致性。該研究表明糙米經過體外消化和腸道發酵過程，可有效提高腸道中有益菌的數量，維持腸道健康。這可能是由于糙米中含有豐富的膳食纖維，膳食纖維在消化過程中不易被胃腸道中的消化酶消化，可以最終到達結腸中被腸道微生物利用，從而提高了腸道中有益菌群的數量。

圖1 消化物對腸道菌群數量影響Fig.1 Analysis of intestinal flora from different digestion products 相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)

2.3 糙米消化物對短鏈脂肪酸含量影響分析

益生元被腸道菌群發酵，會產生代謝終產物短鏈脂肪酸[20]。本試驗分析了糙米消化物體外發酵終產物SCFAs的產生情況。圖2表示發酵24 h消化物發酵液中各短鏈脂肪酸含量，總短鏈脂肪酸酸含量如表2。對發酵液中短鏈脂肪酸含量進行對比，評價其產生短鏈脂肪酸的能力。

圖2 消化物對短鏈脂肪酸含量影響分析Fig.2 Analysis of SCFA production from different digestion products相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)

經過體外發酵，糙米消化物發酵液中總短鏈脂肪酸含量顯著增加，且含量顯著高于精白米消化物發酵液(P<0.05)，其含量提高12% 左右，這可能是由于消化產物中的膳食纖維可以被腸道菌群發酵利用，產生代謝終產物短鏈脂肪酸，而糙米消化產物中膳食纖維的含量顯著高于精白米消化產物，短鏈脂肪酸的生成量更多，該研究結果與趙蘭濤[21]等對不同谷物樣品在發酵過程中總短鏈脂肪酸生成量顯著提高結果相似；乙酸是結腸菌群產生的最豐富的短鏈脂肪酸[22]，糙米消化物發酵液中乙酸含量顯著性增加(P<0.05)，其占總短鏈脂肪酸含量的比例為56.64%，大于50%，CONNOLLY等[10]在一項研究中將不同焙烤程度的全谷物經過體外發酵后，發酵液中乙酸的含量顯著性增加，與表中的結果具有一致性；體外發酵后，糙米和精白米消化物發酵液中丙酸和丁酸的含量顯著性增加(P<0.05)，但2者產生的丙酸和丁酸在含量上不存在顯著性差異(P>0.05)；不同消化物發酵液中戊酸含量較少，均低于1 mmol/L。

表2 消化物對總短鏈脂肪酸含量影響分析

2.4 糙米消化物水溶性提取物體外抗氧化活性分析

酚類物質是糙米中主要的親水性抗氧化活性物質，主要包括游離型總酚和結合型總酚2種。本實驗采用有機試劑和堿解過程提取消化物中的水溶性活性物質，同時采用FRAP和ORAC兩種方法測定消化物中水溶性提取物的體外抗氧化能力，分析結果如圖3。

圖3 消化物水溶性提取物體外抗氧化活性分析Fig.3 Analysis of antioxidant activity in vitro of water soluble extracts from different digestion products注：1、2分別為游離型酚類提取物和結合型酚類提取物相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)

多酚可以清除自由基或者螯合金屬離子，還可以抑制氧自由基產生過程中的相關酶類的活性，激活抗氧化酶系的活性或者調節內源抗氧化劑的合成[23]等。FRAP測定糙米消化物游離型和結合型酚類提取物的總還原能力為4.96 μmol Trolox/g DW和6.22 μmol Trolox/g DW，其抗氧化能力分別為精白米消化物的1.89 倍和2.57倍；ORAC測定糙米和精白米消化物游離型酚類提取物抗氧化活性為1.11 μmol Trolox/gDW和0.73 μmol Trolox/g DW，結合型酚類提取物抗氧化活性為2.05 μmol Trolox/gDW和1.76 μmol Trolox/g DW。研究結果表明糙米消化產物仍具有抗氧化活性，且其抗氧化能力顯著高于精白米消化產物(P<0.05)。

消化物游離型、結合型總酚和游離型、結合型黃酮含量分析如圖4。經過體外消化，糙米消化物中游離型和結合型總酚的含量分別為175.24 mg/100g和144.43 mg/100g，其含量顯著高于精白米消化物，分別為精白米消化物的1.44倍和5.88倍，糙米消化物中游離型和結合型總黃酮的含量分別為精白米消化物的1.94倍和2.71倍。研究結果表明糙米消化產物中仍具有活性成分。

圖4 消化物總酚和總黃酮含量分析Fig.4 Analysis of total phenols and flavonoids after in vitro digestion注：相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)

比較分析消化物水溶性提取物的抗氧化能力和消化物水溶性提取物的含量，表明通過FRAP和ORAC兩種方法測定的不同消化物中水溶性提取物的體外抗氧化能力趨勢一致，糙米消化物水溶性提取物體外抗氧化能力顯著高于精白米消化物(P<0.05)，且抗氧化活性的變化趨勢均與其所含酚含量變化趨勢一致。

2.5 糙米消化物脂溶性提取物體外抗氧化活性分析

本實驗同時采用FRAP和ORAC兩種方法測定消化物中脂溶性提取物的體外抗氧化能力。消化物脂溶性提取物體外抗氧化活性分析如圖5。

谷物的脂溶性提取物中主要抗氧化成分包括維生素E、類胡蘿卜素和γ-谷維素等[15]。維生素E中的活性羥基基團能夠釋放活潑氫，清除自由基，從而抑制自由基的鏈式反應，發揮抗氧化活性；類胡蘿卜素多個共軛雙鍵和功能性羥基，能夠抑制活性氧自由基，淬滅單線態氧；γ-谷維素[24]中的阿魏酸集團能和羥自由基形成共振穩定的自由基而終止自由基的鏈式反應，同時可以螯合金屬離子。FRAP測定糙米和精白米消化物脂溶性提取物總還原能力分別為1.08 μmol Trolox/gDW和0.34 μmol Trolox/g DW，其2者抗氧化活性存在顯著性差異(P<0.05)；ORAC測定其抗氧化活性分別為0.11 μmol Trolox/g DW和 0.10 μmol Trolox/g DW；其抗氧化活性之間不存在顯著性差異(P>0.05)。不同消化物其抗氧化活性的不同可能與消化物所含脂溶性物質的含量存在差異有關，FRAP和ORAC測定不同消化物抗氧化活性顯著性的差異，可能是由于2種方法中抗氧化測定機理的差異所造成的。FRAP的反應涉及電子轉移，反映的不是抗氧化劑對某一種自由基的清除能力，而是其總的還原能力，而ORAC的測定反應過程中主要涉及氫原子的轉移，測定過程涉及活性氧，該研究結果與LEE[25]和馬玉榮[26]等得到的結論相類似。

圖5 消化物脂溶性提取物體外抗氧化活性分析Fig.5 Analysis of antioxidant activity in vitro of lipophilic extracts from different digestion products相同字母表示差異不顯著，不同字母表示差異顯著(P<0.05)

3 結論

(1)體外模擬消化后，糙米總消化率約為70%左右，消化產物中總膳食纖維和脂質含量分別約為12%和7%，約為精白米中膳食纖維和脂質含量的2倍和5.5倍。

(2)糙米消化物在體外模擬腸道發酵試驗中能更好的促進腸道益生菌(乳酸桿菌、雙歧桿菌)的增殖和短鏈脂肪酸生成，糙米消化物發酵后乳酸桿菌和雙歧桿菌數量的對數值分別為7.30和9.69，顯著高于精白米消化物(其對數值僅為6.14和9.34)，且短鏈脂肪酸的生成量比精白米消化物提高12%左右，表明糙米具有更好的維護腸道微生態和健康功效。

(3)FRAP和ORAC試驗結果表明糙米消化物仍然具有較好的抗氧化活性，為精白米消化物抗氧化活性的2倍左右，且活性大小與所含酚類物質含量趨勢較為一致。

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Intestinal probiotic bacteria and antioxidant activity in vitro of brown rice

NI Xiang-yan,ZHONG Kui,TONG Li-tao,LIU Li-ya,ZHOU Xian-rong,ZHOU Su-mei*

(Institute of Agro-products Processing Science and Technology,Chinese Academy of Agricultural Sciences/ Comprehensive Key Laboratory of Agro-products Processing, Ministry of Agriculture,Beijing 100193, China)

Whole grains have high nutritional and functional benefits. In this study, the intestinal probiotic bacteria proliferation and antioxidant capacity of brown rice were studied. Brown rice after in-vitro gastrointestinal digestion had high content of dietary fiber (about 11%), and stimulated the proliferation of bifidobacteria (9.69 lg copies/mL) and lactobacillus (7.30 lg copies/mL) and production of total short-chain fatty acid (SCFA) in comparison with milled rice. Results of ferric-reducing antioxidant power (FRAP) and oxygen radical absorbance capacity (ORAC) showed that digested product of brown rice still had great antioxidant activity. Therefore, digested product of brown rice was beneficial for intestinal health.

brown rice；invitro；intestinal probiotic bacteria; antioxidant activity

10.13995/j.cnki.11-1802/ts.201610009

碩士研究生(周素梅博士為通訊作者,E-mail：zhousumei@yahoo.com.cn)。

公益性行業(農業)科研專項經費項目“活性稻米、雜糧等食品加工及裝備研究與示范”課題“活性復合稻米雜糧營養食品關鍵生產技術應用示范”(201403063-3 )

2016-04-29，改回日期：2016-06-07