食用芒果過敏的研究進展

閆慧清，黃小龍，馬兆成*

（1.貴州師范大學生命科學學院，貴州 貴陽 550001；2.華中農業(yè)大學園藝林學學院，湖北 武漢 430070）

食用芒果過敏的研究進展

閆慧清1，黃小龍1，馬兆成2,*

（1.貴州師范大學生命科學學院，貴州 貴陽 550001；2.華中農業(yè)大學園藝林學學院，湖北 武漢 430070）

芒果是我國亞熱帶地區(qū)重要經濟作物，含有多種功能性成分，然而大部分人群在接觸或食用芒果后會出現不同程度的過敏臨床反應。本文簡單介紹食用芒果導致的過敏反應，包括接觸性皮炎、口腔過敏癥狀、交叉過敏等，并詳細闡述了芒果導致過敏現象的兩種途徑，以及不同過敏原物質、反應類型和發(fā)病人體的免疫途徑。根據過敏原Allergome數據庫（http：//www.allergome.org/）分析得到芒果中所含有的9 種主要的過敏原，并對其中2 種過敏原蛋白，即抑制蛋白和幾丁質酶進行了結構域的分析。通過對芒果過敏交叉反應的介紹，得到不同物種中的過敏蛋白氨基酸序列具有高度同源性，而這些同源性序列決定與免疫球蛋白E具有相同作用的表位。本文以期從分子水平上提供芒果低過敏品種培育的新途徑和過敏防治的新思路。

芒果過敏；遲發(fā)型過敏；速發(fā)型過敏；抑制蛋白；幾丁質酶

芒果（Mangiferaindica L.）屬漆樹科芒果屬，為熱帶亞熱帶特產水果，具有味道鮮美、香甜可口的特點，被稱為“水果之王”。芒果果肉可以作為鮮食，也可以加工成為奶昔、果醬、果汁以及腌菜類食品等，深受廣大消費者的喜愛。同時，芒果的果肉具有極高的營養(yǎng)價值，富含除了人們所熟知的胡蘿卜素、VC以及其他微量元素外，還含有多酚類、植物甾醇類、三萜類以及揮發(fā)性化合物等其他成分，因此芒果具有明目、免疫鎮(zhèn)痛、止咳化痰、抗菌抗癌、治療痛風等生理活性[1]。此外，芒果皮還具有抗糖尿病和治療濕疹皮炎等其他疾病的作用，營養(yǎng)價值極高[2]。盡管芒果具有如此多的功效，但是大部分人群在食用芒果或者接觸芒果皮后會導致不同程度的臨床過敏反應，這一常見的生活現象限制了部分人群對芒果的消費。因此，本文通過介紹食用芒果產生過敏的現象、反應類型、過敏反應的途徑、過敏交叉反應中的過敏原物質和芒果經不同加工方式后引起過敏反應的變化，以期為因芒果導致的過敏疾病防治提供理論依據，并從分子水平上為選育出低過敏的芒果品種、靶向治療以及過敏的防治提供新思路和理論依據。

1 食用芒果導致的過敏

1.1 芒果食用后導致的過敏反應

芒果具有兩面性，除了獨特的風味和營養(yǎng)價值外，攝入芒果也會導致許多健康問題。在日常生活中，除了芒果中含有大量的糖分，不適合糖尿病病人食用外，在很多國家，大部分人群在接觸或者食用芒果后會出現不同的過敏臨床反應，如臉部及軀體皮膚輕度發(fā)紅、瘙癢或皮疹。有報道指出由于患者的不同情況以及特殊的體質，在接觸芒果皮、樹汁液、損傷的樹葉、外殼，甚至樹干均會出現不同程度的癥狀，表現為過敏性接觸性皮膚炎[3-4]。同時，部分患者在作皮膚的過敏原測試時，對于芒果皮下0.5 cm的果肉，呈現出和芒果皮一樣陽性反應，表明患者不只會對芒果的果皮過敏，同時也會對芒果皮下0.5 cm的果肉過敏[5]。此外，有研究指出部分人群在食用芒果后，會出現咳嗽、氣喘、呼吸困難、身體瘙癢以及腹部不舒服的癥狀，嚴重時食用芒果甚至會出現休克威脅生命[6]。當口腔接觸芒果的果皮或者食用果肉時，部分人群還會表現為口腔過敏綜合征（oral allergy syndrome，OAS），具體癥狀為在食用芒果后的幾分鐘內出現嘴唇、舌頭還有口感的刺痛以及灼燒的感覺，同時會伴有咽部的腫脹[3]。除此之外，芒果果肉還會導致哮喘等過敏性疾病的病情加重[7]，有病例報道指出，在120 名兒童支氣管哮喘患者中，其中有57.1%的患者對芒果過敏[8]。因此接觸芒果的果皮或者食用果肉后會產生人體過敏反應，甚至是休克等嚴重的臨床癥狀，該現象即便在使用抗過敏和類固醇等藥物治療后也會持續(xù)幾周。這一常見的生活現象限制了人們對芒果的消費，在一定程度上會影響到芒果產業(yè)的經濟效益，因此本文對食用芒果導致過敏的研究進展做簡要的總結。

1.2 過敏反應的類型

根據食用芒果后出現過敏時間和過敏反應途徑的不同，將過敏反應類型分為速發(fā)型過敏和遲發(fā)型過敏。遲發(fā)型過敏一般通常為食用芒果后的48 h或者72 h會出現的癥狀，包含有接觸性皮膚炎、眶骨膜水腫的疾病、濕疹的皮疹和水皰形成。1939年美國學者第一次報道了食用芒果導致遲發(fā)型過敏的病例[9]。該報道指出一名年輕的女性在食用芒果后發(fā)展成為嚴重的皮炎包括嘴唇和口腔區(qū)域的急性炎癥。速發(fā)型過敏，又稱為Ⅰ型過敏，表現為食用芒果30 min內現了水腫、紅疹、蕁麻疹和口腔過敏綜合癥狀，還有人在食用少量的芒果后會出現眼睛和嘴的瘙癢、眼皮的腫脹、大量流汗甚至帶有休克特點的胸悶[10]。1942年第一次報道了速發(fā)型過敏病例，一名患者在食用芒果后30 min內，表現出聲音嘶啞、呼吸困難和哮喘[11]。這兩種過敏型的疾病癥狀因人因地而異。在一般情況下，速發(fā)型過敏在易感病人中也會產生OAS、呼吸困難、休克等臨床癥狀，嚴重的甚至能夠威脅生命。有研究者針對22 個對芒果過敏的人群調查中發(fā)現其中有10 人表現出速發(fā)型過敏反應，其余的12 人為遲發(fā)型過敏反應[12]，說明兩種不同的過敏反應類型均有可能發(fā)生。

1.3 過敏反應的主要途徑

食用芒果導致的兩種過敏反應類型分別是由幾種不同的過敏原物質通過不同的反應途徑所引起的。所謂的過敏原物質是指能刺激機體發(fā)生過敏反應的物質，包括有小分子物質和某些蛋白質。遲發(fā)型過敏反應通常在接觸敏感物質的相對較長的時間內，如48 h甚至72 h后出現皮膚的過敏反應，包括有紅疹和硬結等癥狀。其過敏反應的過敏物質主要包括蒎烯、漆酚、Adipostatin A和檸檬烯。這些過敏原物質都是小分子物質。蒎烯和檸檬烯都存在于多種天然植物的精油中，漆酚是油狀的液體，Adipostatin A是長脂肪鏈和酚環(huán)所組成的脂質，首次在有毒的常春藤中被發(fā)現[13]。這些物質均能夠導致不同人群產生接觸性過敏皮疹。這些小分子物質具有較強的化學活性，與蛋白質抗原不同。這類過敏原能夠被免疫系統的細胞識別并遷移到T淋巴細胞，破壞皮膚組織。這個途徑主要是通過輔助性T細胞（helper T cells，Th）類型的分化群（cluster of differentiation 4，CD4＋）介導而產生的，T淋巴細胞又產生活化因子和細胞免疫殺傷破壞皮膚。具體的免疫過程是首先這些活性物質接觸皮膚表層，能夠與組織蛋白質結合變成免疫抗原從而激發(fā)CD4＋細胞的產生[14]。當人體再次接觸相同的抗原后，敏感的CD4＋的Th首先能夠在皮膚里面積累，然后轉移到表皮后從而引起體液或者相應的細胞免疫應答反應。炎癥細胞在表皮處可以釋放出細胞因子從而損壞角質細胞，使得這些細胞的分離進一步導致表皮水腫或接觸性皮炎等炎癥的發(fā)生。

速發(fā)型的過敏反應與遲發(fā)型過敏反應途徑不同。速發(fā)型過敏反應主要是通過經典的免疫球蛋白E（immunoglobulin E，IgE）與Fc段受體1（Fcε reception 1，FcεR1）的交聯介導的病理反應機制[15]，這種過敏反應在先前對芒果過敏原產生過敏的人群中會經常出現，同時也表現出過敏交叉反應。過敏的發(fā)生和發(fā)展包括致敏、激發(fā)和效應階段。首先，芒果的過敏原先與特異性的B細胞產生的IgE抗體結合，隨后形成的復合體再與肥大細胞和嗜堿性粒細胞的細胞表面相結合。這可以迅速導致機體處于過敏狀態(tài)。如果長期不接觸相同或者類似的過敏原，則此狀態(tài)自動消失。否則，則進入激發(fā)狀態(tài)，相同或類似的過敏原再次進入機體時，這些過敏原與B細胞能夠結合形成復合體，使得肥大細胞脫顆粒活化，同時肥大細胞會釋放出很多細胞因子，如組織胺、蛋白酶和酸性水解酶等，以及受到誘導后新合成的次級炎癥因子，如白三烯、前列腺素和血小板激活因子等[14]。這些產生的細胞因子被運送到機體各個組織引發(fā)毛細血管擴大和通透性功能的增強從而誘發(fā)一系列的臨床反應癥狀，如氣喘、紅腫和中樞神經系統等過敏反應。

通過對過敏原數據庫Allergome（http：//www. allergome.org/）的分析，對芒果中的能夠誘發(fā)速發(fā)型過敏反應的過敏原蛋白進行搜索，其包含有抑制蛋白（Man i 3）、Bet v 1同源蛋白（Man i 14 kD）、幾丁質酶類（Man I chitinase）以及其他共9 種主要的過敏蛋白，這些過敏蛋白均具有免疫學的特性（表1）。

表1 芒果中9 種主要的過敏蛋白分析Table1 Analysis of nine major mango allergens

1.4 芒果過敏的交叉反應

在速發(fā)型過敏反應中，存在過敏的交叉反應，是指有患者先前接觸過其他物種的過敏原，在食用芒果后也會出現過敏反應。一些患者可能會出現對同一科（如漆樹科）或相同科內的不同屬的果實發(fā)生過敏的癥狀，甚至對不同科的水果、蔬菜或者花粉發(fā)生過敏反應。這些蛋白質構成免疫交叉反應，原因在于這些過敏原蛋白具有相同的表位結構域，而這些結構域是與IgE相互作用的決定因素，如患者對芒果過敏也會對水果和蔬菜其他物種如對樺樹花粉、桃（Amygdaluspersica L.）、荔枝（Litchi chinensis Sonn.）、柑橘（Citrus reticulata Blanco）等有反應[16]。在食用漆樹科其他屬的果實中，如阿月渾子、腰果等，也會存在過敏交叉反應。其中阿月渾子的果實中含有的蛋白質過敏原能夠誘導Ⅰ型過敏性反應，而這些過敏原也存在于腰果的果實以及芒果的種子中[4,17]。

通過對能夠產生過敏交叉反應的兩種主要過敏原，即抑制蛋白和幾丁質酶的結構域進行功能分析預測，可以得到交叉過敏發(fā)生反應的分子基礎。首先通過美國國家生物技術信息中心（National Center for Biotechnology Information，NCBI）（http：//www.ncbi.nlm.nih.gov/）獲得抑制蛋白和幾丁質酶的氨基酸序列，根據SMART（http：//smart.embl-heidelberg.de）中的蛋白質家族結構域數據庫分析氨基酸序列得到二級結構（表2）。芒果中含有抑制蛋白是主要的一大類過敏物質，如Man i 3和Man i 1。抑制蛋白是一種細胞溶質蛋白，其含有的結構域PROF（profilin）能夠結合細胞骨架蛋白中的肌動蛋白并控制肌動蛋白的聚合（表2），還能夠結合膜的多磷酸肌醇磷脂（polyphosphoinositides，PPI）和聚左旋脯氨酸，具有免疫學的特性。

表2 SMART分析抑制蛋白和幾丁質酶的結構域Table2 Domains derived from SMART of prof i lin and chitinase

圖2 芒果與其他物種抑制蛋白的氨基酸序列比對Fig.2 Multiple amino acid sequence alignments of pro fi lin in mango and other species

這些抑制蛋白常存在于植物的花粉中，在蔬菜和水果中也存在。不同植物中抑制蛋白的同源性很高，具有序列高度保守性的特點。以樺樹花粉為主的食物過敏交叉反應綜合癥[18]，其免疫特性在于花粉、芒果、柑橘、荔枝、桃等水果中的過敏原具有相同的結構域[19-20]，將這些水果中抑制蛋白的氨基酸序列進行同源比對。由圖2可知，芒果與葡萄、桃、柑橘和荔枝的同源性較高，根據NCBI顯示的結果其同源性分別是82%、89%、89%和82%，表明這些過敏蛋白的氨基酸序列具有高度同源性，相似的表位結構域具有相同免疫原性的活性[19]。這類抑制蛋白能夠產生口腔過敏反應綜合癥，與草花粉發(fā)生交叉反應。因此，在食用或者接觸同類食物中需注意，防止發(fā)生交叉過敏反應或者出現嚴重的癥狀。

除此之外，芒果中過敏原還有幾丁質酶，在柑橘、荔枝等其他“熱性”水果中也存在該過敏原[22]。該序列與其他物種在氨基酸序列上有較高的相似性。幾丁質酶的結構包含2 個保守序列，具體的結構域如表2所示，分別是幾丁質酶結合結構域（chitinase binding domain 1，ChtBD1）和Glyco_hydro_19（甲殼素結合結構域）。幾丁質酶是植物對真菌和昆蟲病原體的防御系統。通過限制這些蛋白質的攝入量，從而可以減少這些物質在人類食物不良反應。其中幾丁質酶結構域屬于糖苷水解酶家族，幾丁質酶結構域可能會牽涉ChtBD127 N-乙酰綁定。甲殼素結合結構域參與認識或結合甲殼素亞基的成熟蛋白。這種酶有真菌和昆蟲病原體的防御功能，摧毀其含幾丁質的細胞壁[23]。幾丁質酶是體內防御真菌和蟲害病原菌的植物保護系統[24-25]。它的主要功能是消化包含在腸壁和角質層組織里面的幾丁質[26]。有研究表明幾丁質酶也是一種過敏原，與兒童的哮喘病有著密切的關系。幾丁質酶的含量可以作為真菌感染血清學的檢測指標，尤其是在布朗克斯兒童（Bronx children）哮喘的人群中，起著關鍵作用[27]。在長期的生物進化過程中，植物體本身為了更好抵御外界的環(huán)境形成了自己的防衛(wèi)保護系統[28]。其中幾丁質酶就是屬于保護自身系統的酶，從而有效地防止外界病原性疾病。因此，植物可能會通過發(fā)揮防衛(wèi)性的保護酶作用從而限制植物病原菌的侵入。然而，這些植物本身的防御系統可能包含有對人體有害的成分[29]。通過過敏癥狀的產生，可以有效地限制人們對芒果等“熱性”水果的過度消費。而這些不良的過敏反應都是機體抗病和修復的反應，也是植物本身一種保護性防御過程。

2 芒果的不同加工方式對人體的過敏反應

不同的食物經過加工或可以降低過敏原的致敏性，或可以增強過敏原的致敏性，且因食物蛋白、加工方式和熱加工類型不同而異[30]。食品加工對過敏原致敏的評價可以通過對過敏效應分子，即患者血清中IgE抗體的變化水平作為致敏性評價的標準[31-32]。芒果果實有很多不同的加工方式，如分離隔離、純化和熱處理以及酶處理等。雖然這些不同的加工方法會產生過敏癥狀的差異，但對芒果中的過敏性物質的變化并不明顯，芒果的加工品依然能夠保持導致人體產生過敏癥狀的活性。雖然芒果的果汁、水果沙拉以及罐裝等加工品能夠導致部分過敏原蛋白發(fā)生變化，但是不會喪失過敏性物質的活性[33-34]，如巴氏消毒使得30 kD的過敏原蛋白變性[4]。臺灣有研究者將2 個芒果品種（本地青和海頓Haden品種），分為3 個不同食用部位（果皮、皮下果肉部分和果肉），并將果肉加工成水溶性化合物和脂溶性化合物，共12 種不同的加工處理方式，通過對179 名志愿者進行皮試實驗，發(fā)現食用芒果的不同部位、不同品種以及加工方式不同會導致人體過敏程度的不同[35]。此外、許多外界環(huán)境和農業(yè)的污染，如吸入貓尾草、煙曲霉素或者接觸橡膠，塑料等均能夠影響患者的過敏癥狀，使得血液中IgE的含量增加，誘發(fā)速發(fā)型過敏反應[36-37]。

3 結 語

芒果是重要的熱帶水果，但其對食用者引發(fā)的不良反應越來越受到人們的關注，使得研究其過敏成分顯得極為重要，這樣以來，便可以有效地防止嚴重疾病和死亡情況的發(fā)生。避免易感病人可能會導致的潛在嚴重臨床反應。因此確定芒果果實中的過敏原，能夠有助于精確地診斷和選擇正確的治療方法[38-39]。

針對人們在生活中常遇到的具體問題，以吃芒果導致人體過敏的普遍現象為研究對象，通過分子生物學的手段得到改善，具體方法有以下幾種：1）利用過敏性狀與簡單重復序列（simple sequence repeats，SSR）標記相關性分析，確定芒果的過敏性狀、遺傳多樣性及其親緣關系為預防診斷提供理論依據。如SSR標記的蘋果中過敏原Mal d 1.06A-SSR方法，可用于過敏原基因資源評價及低過敏性狀的品種選育[40]。2）進行過敏原的分子鑒定。通過比較不同品種、不同發(fā)育時期和不同部位的基因表達，明確表達含量最高的致敏基因；利用體外重組該過敏原蛋白并純化制備抗體，通過與過敏患者血清進行免疫雜交驗證生物活性，進一步對過敏原的不同結構域所結合的表位結構進行鑒定[41]。3）構建RNAi或者敲除載體對特異過敏原基因進行干擾或抑制表達，使得過敏蛋白的含量降低。此技術已經在蘋果、番茄和牛奶等食物中成功應用[42]，因此可以將這一技術應用范圍擴大到芒果中以降低誘發(fā)過敏反應的物質含量，從而減輕過敏反應的癥狀。以上的這些方法都能夠為生物化學分子水平上選育出低過敏的芒果品種、靶向治療以及交叉過敏的防治提供新的思路和理論依據。

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Progress in Understanding Hypersensitivity Reaction after Ingestion of Mango Fruits

YAN Huiqing1, HUANG Xiaolong1, MA Zhaocheng2,*
(1. College of Life Science, Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China; 2. College of Horticulture and Forestry Sciences, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China)

Mango is an important cash crop in the tropical area of China. Mango fl esh contains a wide range of functional components; however, consumption of mango fruits can result in hypersensitivity reactions which vary in terms of severity from person to person. This article presents a brief description of hypersensitivity reactions after eating mango fruits, such as contact dermatitis, oral allergy syndrome and cross-reactivity. Meanwhile, two distinct pathways for the development of hypersensitivity reactions after eating mango fruits are elucidated in detail, including allergens, different types of reactions and immune pathways in human body. Nine major allergen genes in mango fruits have been analyzed according to the Allergome database (http：//www.allergome.org/). The structural domains of two of the major allergenic proteins, namely prof i lin and chitinase, have been determined. By evaluating the cross-reactivity of mango allergens, it was found that the amino acid sequences of allergens from different species share high homology, which determines the same IgE sensitization. This paper will provide new ideas and theoretical bases for selecting plants with reduced allergenicity and therefore preventing and treating allergic symptoms at the molecular level.

mango allergy; delayed hypersensitivity; immediate hypersensitivity; prof i lin; chitinase

10.7506/spkx1002-6630-201703048

S667.7

A

1002-6630（2017）03-0305-05

閆慧清, 黃小龍, 馬兆成. 食用芒果過敏的研究進展[J]. 食品科學, 2017, 38(3)： 305-309. DOI：10.7506/spkx1002-6630-201703048. http：//www.spkx.net.cn

YAN Huiqing, HUANG Xiaolong, MA Zhaocheng. Progress in understanding hypersensitivity reaction after ingestion of mango fruits[J]. Food Science, 2017, 38(3)： 305-309. (in Chinese with English abstract)

10.7506/spkx1002-6630-201703048. http：//www.spkx.net.cn

2016-03-31

貴州師范大學博士科研啟動項目（11904-0514156；11904-0514157）；貴州省自然科學基金聯合基金項目（黔科合LH字[2015]7772號）

閆慧清（1987—），女，講師，博士，研究方向為園藝植物功能成分。E-mail：qingyanhui@sohu.com

*通信作者：馬兆成（1981—），男，副教授，博士，研究方向為園藝植物功能成分。E-mail：mzhaocheng@gmail.com