植物耐重金屬的分子生物學研究進展

遲春寧 丁國華

（哈爾濱師范大學生命科學與技術學院 植物生物學黑龍江省高校重點實驗室，哈爾濱 150025）

植物耐重金屬的分子生物學研究進展

遲春寧 丁國華

（哈爾濱師范大學生命科學與技術學院 植物生物學黑龍江省高校重點實驗室，哈爾濱 150025）

重金屬污染對我國經濟發展、人身健康造成重大負面影響，已經成為當今研究熱點。綜述了近年來重金屬對植物的毒害及植物耐性機制等方面的研究進展，主要包括金屬對植物的生長發育影響，植物抵抗重金屬毒害的防御方式及抵抗重金屬脅迫的相關基因和蛋白等，旨在為該領域的相關研究提供資料和借鑒。

重金屬；植物；耐受性；分子機制

在過去的幾十年中，由于礦石開發、工業“三廢”的排放和農業上大量化肥、農藥的施用，土壤中重金屬的污染已經成為一個嚴重的環境問題［1］。農作物從土壤中攝取重金屬并在植物體內積累，影響了作物的產量和品質，更為嚴重的是通過食物鏈進入人體，影響人類健康［2］。作為固著生長的生物，植物只能從土壤中吸收生長發育所需的營養物質［3］，同時也將那些存在于土壤中的重金屬吸收進體內，對其代謝產生嚴重影響。植物通過不斷的進化和環境選擇，產生了一系列耐受機制，降低了重金屬對植物的毒性。本文將對近年來開展植物耐重金屬脅迫的分子機理方面的研究進行綜述，旨為該領域的相關研究提供資料。

1 重金屬對植物的影響

有些重金屬對植物的生長是必需的，如銅和鋅，但屬于微量必需元素，植物吸收超量就會有毒害作用，引起代謝紊亂，生長受阻［4］。銅（Cu）的毒性是增強活性氧的產生能力，進一步導致植物生長發育遲緩，減少根的萌發和側根的產生。Llorens等［5］研究表明，當大豆暴露于過量銅就會破壞氮的代謝和固定，從而造成大豆的減產。鋅（Zn）毒性的主要癥狀是萎黃病和葉片變紅，在葉上出現壞死棕色斑點，伴隨著發育不良和減產，也抑制主根的生長和側根的出現。高濃度的鋅還會取代PSII反應中鎂（Mg），因此會破壞光系統和電子傳遞鏈［6］。Ren等［7］研究表明在菠菜屬中質體ATP綜合體也受到Zn毒限制，影響了植物的正常生長。

土壤中存在的非必需元素也會影響植物的生長發育。鎘（Cd）和鉛（Pb）因為容易被植物吸收，可以很容易地進入食物鏈，是危害人類健康最嚴重的重金屬。在根部細胞，Cd造成水和營養物吸收的不平衡，干擾鈣（Ca）、鎂（Mg）、鉀（K）和磷（P）的吸附，抑制根部酶類所涉及的營養物的新陳代謝［8］。鎘在細胞水平會干擾有絲分裂，造成染色體畸變，抑制有絲分裂進程。DalCorso等［9］研究發現，在擬南芥中，鎘誘導突變導致花香異常、胚畸形和種子萌發力弱等癥狀。鉛的毒性和其他重金屬一樣引起相似的癥狀，即抑制生長、萎蔫、死亡。Eun等［10］發現玉米根系吸收鉛后，會降低生長速度，干擾根分生組織的微管網絡的形成，導致臨近根尖的區域變短，分布的側根更加密集。

2 植物對重金屬的耐受機制

重金屬對植物的生長發育產生影響，植物自身也產生了一系列的耐受機制。這些機制主要有：一是外排和阻止重金屬的吸收來減少其在植物體內的含量；二是通過絡合作用和螯合作用，減少細胞中游離的金屬離子；三是通過提高抗氧化酶活性來清除活性氧和自由基。

2.1 植物對重金屬的排斥機制

植物和其他生物一樣，在生長的過程中已經進化出復雜的體內平衡機制，以盡量減少重金屬的傷害。排斥機制是通過阻止重金屬離子進入植物體，來防止重金屬離子在細胞內積累，從而減小傷害。植物通過以下兩道防線來排斥重金屬的進入：第一道防線是植物的根部分泌如蘋果酸或檸檬酸進入土壤，與金屬離子結合阻止根系吸收［11］；第二道防線是細胞壁和細胞外的碳水化合物，能固定有毒重金屬離子，阻止它們進入細胞質，影響細胞內的代謝活動［12］。Carrier等［13］研究發現，在重金屬Cd的脅迫下，在細胞壁上出現Cd2+高電子密集體，Cd離子被隔離在細胞外，減少對細胞的毒害。質膜在植物抗重金屬毒害過程中也起到了重要的作用。質膜是原生質體與外界環境的屏障，控制著細胞內外的信號轉導與物質交換，維持細胞內環境相對穩定。質膜表面具有電荷性，帶有很強的負性電荷，會與帶正電荷的重金屬離子結合，使膜對金屬離子更加敏感，重金屬離子結合在膜上從而被阻止進入細胞內。Liu等［14］利用EELS法證實含有Cd2+高電子密度的顆粒進入細胞內部時被細胞質膜包裹，以此減少細胞質中游離Cd2+的數量，降低Cd對細胞的傷害，證明細胞膜對重金屬具有很好的敏感性。

2.2 植物對重金屬的耐受機制

金屬離子進入細胞中產生活性氧，活性氧能與蛋白質、脂類和DNA等發生反應，引起酶活性降低、膜透性增強及突變增加等，清除活性氧是降低其對生物大分子傷害的一個重要措施。植物可以通過產生植物絡合素、金屬硫蛋白、氨基酸和有機酸等清除活性氧，減小活性氧對細胞的毒害［15］。

2.2.1 植物螯合肽 植物螯合肽（phytochelatin，PC）廣泛存在植物界，這種多肽不是由基因直接編碼產生，而是在重金屬誘導下，由植物螯合肽合成酶（PCS）催化谷胱甘肽合成［16］。進入植物體內的金屬離子可以與PC形成穩定的螯合物隔離到液泡中，從而降低細胞內游離金屬離子的濃度。PCS基因已從芥菜屬（BjPCS1）［17］小麥（TaPCS1）、水稻（OsPCS1）［18］和擬南芥（AtPCS1）［19］中被克隆。Gusic等［20］研究發現AtPCS1的表達提高了PC合成，并且增強轉基因芥菜對鎘和砷的耐性。

2.2.2 金屬硫蛋白 植物金屬硫蛋白（metallothionein，MT）是一種廣泛存在的低分子量、富含半胱氨酸和結合金屬的蛋白質，可以通過其大量的Cys殘基螯合重金屬并清除活性氧。與PC不同的是，MT是受重金屬脅迫的誘導由mRNA轉錄直接合成的［21］。MT基因能夠在植物生長發育的不同階段表達，應答不同的重金屬離子的脅迫。編碼MT的基因已經在豌豆［22］、芥菜、煙草［23］和擬南芥［24］中克隆。通過研究發現擬南芥中的MT2基因在Zn2+的誘導下表達，從而提高了植物對Zn2+的耐性［25］。

2.2.3 氨基酸和有機酸 有機酸和氨基酸中的S、N、O可以與金屬離子發生反應，被認為是金屬離子的配體。植物因有機酸中的檸檬酸、蘋果酸和草酸對重金屬發生螯合作用而具有一定的耐性［26］。氨基酸中的組氨酸在金屬超積累方面有重要作用，特別對Ni有很高結合力，Kr?mer等［27］研究發現植物暴露在Ni中時，植物的木質部中的組氨酸的濃度增加，與Ni離子結合而降低對植物的毒害。

2.3 抗氧化酶的防御機制

活性氧（ROS）屬于自由基類的高活性氧化劑，其化學性質非常活潑，氧化能力極強，并且極易與其他物質反應。植物體內ROS不完全還原形成過氧化氫（H2O2）、超氧自由基（O2-）、羥基自由基（-OH）和分子氧的激發態（單線態氧），它們作為強氧化劑能與各種各樣的生物大分子反應，損傷蛋白質、核酸和膜脂等［28］。當重金屬脅迫誘導下植物體內ROS的含量升高，在細胞內造成嚴重的氧化脅迫引起細胞損傷。研究發現植物體內的抗氧化防御機制能夠保持活性氧的形成在較低的水平。植物細胞有酶類和非酶類兩種抗氧化系統，前者包括超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化物酶（POD）、谷胱甘肽還原酶（GR）和過氧化氫酶（CAT）；后者有谷胱甘肽、抗壞血酸、維生素和類黃酮等［29］。隨著重金屬的脅迫，抗氧化酶類也會增強表達提高活性，以應對細胞內活性氧和自由基增加而減少傷害。CAT是抗氧化系統中的一種關鍵酶，可以參與過氧化物酶系統反應催化H2O2的分解，在脅迫下可降低H2O2的含量。現已從植物體成功克隆出4種不同的CAT的基因序列，并發現當受到重金屬鎘脅迫時CAT3的含量將增加［30］。用鎘處理豌豆時發現，鎘可使谷胱甘肽、抗壞血酸等含量降低，CAT和MDHAR（單脫氫抗壞血酸還原酶）的轉錄水平增高，但CAT的活性和含量下降，鎘的作用應發生在翻譯后的修飾上［31］。實驗還發現GR和APX（抗壞血酸過氧化物酶）的活性和基因表達基本不受鎘的影響，但鎘脅迫降低CuZn-SOD的表達和活性。鎘的作用與ROS代謝及Ca2+通道、磷酸化和去磷酸化過程、一氧化氮、環腺苷酸、水楊酸及過氧化氫等信號物質存在密切而復雜的聯系。

3 植物耐重金屬基因研究

近年來已鑒定和推測出參與重金屬響應的眾多基因，這些基因的表達對重金屬離子在細胞中的運輸、富集以及提高植物的抗性等方面都有重要作用［32］。其中以重金屬運輸相關的蛋白基因的研究最為廣泛，主要包括ATP結合盒（ATP-binding cassette，ABC）轉運家族、鋅/鐵調節轉運蛋白（zinc/ironregulated transporter protein，ZIP）家族、重金屬ATP酶（heavy-metal ATPases，HMAs）家族和陽離子擴散促進者（cation diffusion facilitator，CDF）家族等，這些蛋白基因都對提高植物對重金屬的耐性有作用。

3.1 ABC轉運家族

ABC轉運家族屬于膜蛋白最大家族之一，具有種類繁多、分布廣泛、運轉物質類型多樣等特點。各種ABC蛋白在結構上都包含2個由4-6個跨膜片段組成的高度疏水區域（TMD）和2個外圍細胞質的ATP結合區域或核苷結合區域（NBD）［33］。ABC蛋白主要參與多種物質的運輸，包括離子、碳水化合物、脂質、異生素、抗生素和重金屬等，而且一些ABC蛋白質不僅可以直接運輸離子或其他溶質，還具有監管轉運的功能［34］。根據ABC蛋白上TMD和NBD區域的結構可以將其分為3種類型：多向耐藥性蛋白（pleiotropic drug resistance，PDR）、多藥耐藥性蛋白（multidrug resistance，MDR）和多藥耐藥相關蛋白（multidrug resistance -associated proteins，MRP），這3種蛋白都與金屬離子的運輸有關。

PDR與MDRs和MRPs同樣具有兩個基本的結構域：TMD和NBD，TMD由6個α螺旋組成，胞質內結構域有1個NBD。不同的是，MDRs和MRPs的NBD結構域位于C末端，而PDRs相反，NBD結構域位于其N末端［35］。現已在擬南芥中發現了PDR家族的15個成員，其中已研究分離出與重金屬脅迫相關AtPDR12和AtPDR8基因。Kim等［36］通過檢測發現在Cd和Pb處理下，擬南芥中AtPDR8的表達上調。AtPDR8過表達植株對鎘或鉛的耐性比野生型更高，體內游離鎘離子濃度更低。Lee等［37］研究發現在Pb脅迫的擬南芥根部和嫩枝中，AtPDR12的濃度增加。過表達AtPDR12的擬南芥對Pb有很高的耐性，并比野生型積累更低的Pb；而在Pb的脅迫下atpdr12突變體植株生長較差。

MDR亞家族與MRPs和PDRs相比研究的較少，MDRs與MRPs基本結構組成相同，但在N末端不同，在MRPs有一個大約220氨基酸組成的高度疏水的N端延伸區。而且還發現MDRs與植物生長素的運輸有關，限制根部細胞的生長［38］。MDRs基因已經從擬南芥克隆，而且證實AtMDR1和AtPGP1可以外排有毒代謝物以此來抵抗有毒物質脅迫，CjMDR1也是MDR亞家族的一個成員，可以運輸生物堿，使其在根部積累［39］。

MRP亞家族能夠廣泛運輸許多重金屬，如As、Cd、Sb、Hg和Zn等［40］。研究表明MRP在運輸中可以充當鎘泵，參與跨液泡膜轉運GS2-Cd復合物和/或Cd2+螯合物［41］。Wojas等［42］研究發現，AtMRP7在煙草的異源表達定位在液泡膜和質膜，可改變煙草對鎘的積累、分配和耐性。AtMRP7基因在液泡膜上的過量表達，產生的MRP轉運蛋白將鎘轉運到葉片的液泡中，提高了液泡中鎘的含量，從而減少了鎘對煙草的毒害。ABC轉運家族的種類繁多，除了以上3種之外ATM也是ABC運輸者的亞家族，主要位于線粒體膜上，通過增強Fe-S簇的合成和Fe-S簇從線粒體運輸進入液泡誘導表達參與重金屬的運輸，AMT亞家族中的AtATM1、AtATM2和ATATM3三個成員在擬南芥中已經被克隆［43］。Kim等［44］通過基因表達分析發現Cd和Pb處理后，AtATM3在植物的根部表達上調；過表達AtATM3的轉基因植物提高了對Cd的耐性，而atatm3突變體植物比野生型對Cd更加敏感。

3.2 鋅/鐵調節轉運蛋白（ZIP）家族

ZIP家族可以提高陽離子的吸收和積累，一些ZIP基因如AtZIP4、NcZNT1和TjZNT1已經在不同植物中被發現，TjZNT1能夠參與Zn、Cd和Mn等轉運，在植物重金屬解毒中有重要作用［45］。其中bZIP基因是ZIP家族的一個重要代表在不同生物過程和應答脅迫中被著重研究。植物中BjCdR15（bZIP家族成員）能夠調控植物絡合酶的合成和幾種金屬轉運［46］；鎘處理后，BjCdR15主要在表皮和維管系統表達，在根和葉中的表達也有增加；過表達BjCdR15的擬南芥和煙草對鎘的耐受性得到增強。

3.3 重金屬ATP酶（HMAs）家族

HMAs家族在植物和動物中均存在，負責陽離子的跨膜轉運，是一個轉運蛋白超級家族。HMAs可以運輸Zn2+、Cu2+、Cd2+、Pb2+、Ni2+和Co2+等金屬離子過膜而排出細胞，對生物體內各種金屬的平衡起重要作用。HMAs家族中HMA1、HMA3和HMA4都已經從植物體中被分離鑒定［47-49］。研究發現在擬南芥中HMA超表達促進了Zn和Cd從根到嫩枝的轉移，并最終轉移到液泡中儲存，表明其在重金屬的耐受和積累中有重要的作用［50］。

3.4 陽離子擴散促進者（CDF）家族

CDF家族對于金屬新陳代謝的維持是非常重要的，可以調節金屬離子從細胞溶質的輸出和進入液泡。CDF的結構特征是：存在于真核生物和原核生物的生物膜上，具有6個跨膜域，1個C端陽離子結合域，1個N末端特有的信號序列和1個陽離子排出域等［51］。CDF家族中的13種成員已經被分離鑒定，其中7種參與Zn、Cd和Co轉運。MTP1是CDF蛋白家族的一個成員，屬于液泡膜運輸器。研究發現擬南芥的CDF蛋白AtMTP1在重金屬Zn的脅迫下超表達，提高了擬南芥對Zn的耐受性和積累，并且能將Zn2+隔離在根部的液泡中，從而降低游離金屬離子對植物的毒害［52］。

在重金屬解毒作用的研究中，除了以上ABC家族、ZIP家族、HMAs家族和CDF家族外，還有很多與運輸金屬離子相關的基因，如Nramps（natural resistance-associated macrophage protein） 家 族［53］、銅離子轉運蛋白（copper transporter，CTR）家族［54］和YST（yellow-stripe 1-like）家族［55］等。這些基因家族的表達也對重金屬離子在細胞中的運輸及提高植物的抗性等方面都有重要作用。

4 結語

隨著工業和農業的不斷發展和人類活動范圍的不斷擴大，造成土壤重金屬污染越來越嚴重，重金屬污染已是一個嚴重的環境問題。植物對重金屬的耐受性反映了其阻止重金屬的毒害的能力，植物通過細胞壁和質膜阻止吸收重金屬，通過對重金屬的絡合和螯合作用及在液泡中的隔離，以及通過提高抗氧化酶活性清除自由基等方式來減輕重金屬造成的傷害。隨著分子生物學發展，將會在在植物中發現更多的與重金屬脅迫相關的基因，對它們的研究將成為未來植物抗重金屬脅迫的研究重點。

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（責任編輯 狄艷紅）

Research Progress of the Molecular Biology in Heavy Metal Tolerance of Plants

CHI Chun-ning DING Guo-hua
（Key Laboratory of Plant Biology，College of Heilongjiang Province，Life Science and Technology College，Harbin Normal University，Harbin 150025）

Heavy metal pollution has caused great negative impact on China’s economic development and human health，which has became a hotspot of study. This paper reviewed the research progresses on toxicity of heavy metal on plants and mechanism of plants tolerance，including the effect of metal on plants growth and development，the ways of plant resistance on toxicity of heavy metal，the tolerance gene and protein of plants to heavy metal，and so on，existing problem and major topics of future research were also disussed.

heavy metal；plants；tolerance；molecular mechanism

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017.03.002

2016-10-20

遲春寧，女，碩士研究生，研究方向：植物分子生物學；E-mail：15146843442@163.com

丁國華，男，博士，教授，碩士生導師，研究方向：植物抗病分子機理；E-mail：hsddgh@hrbnu.edu.cn