中軸型血清陰性脊柱關節病骶髂關節功能磁共振成像肌水腫與骨質改變的關系

國榮芳 周建軍△ 孫海濤 姜林娣 於 強 傅彩霞 王小林

(1上海市影像醫學研究所 上海 200032; 2復旦大學附屬中山醫院放射科 上海 200032;3復旦大學附屬中山醫院風濕免疫科 上海 200032; 4西門子(深圳)磁共振有限公司 深圳 518057)

中軸型血清陰性脊柱關節病骶髂關節功能磁共振成像肌水腫與骨質改變的關系

國榮芳1,2周建軍1,2△孫海濤2姜林娣3於 強3傅彩霞4王小林1

(1上海市影像醫學研究所 上海 200032;2復旦大學附屬中山醫院放射科 上海 200032;3復旦大學附屬中山醫院風濕免疫科 上海 200032;4西門子(深圳)磁共振有限公司 深圳 518057)

目的 觀察中軸型血清陰性脊柱關節病 (spondyloarthropathy,SpA) 患者骶髂關節功能磁共振成像肌及骨質改變情況,分析兩者之間的關系。方法 采用Siemens aera1.5T磁共振掃描儀,用高通道體表線圈,對符合2009年中軸型血清陰性SpA診斷標準的38例患者進行骶髂關節磁共振掃描,觀察肌及骨質改變情況。根據磁共振成像,將入組患者分為肌水腫陽性組及陰性組,對兩組患者磁共振圖像骨質改變進行影像學評分,包括加拿大脊柱骨關節研究協會評分(SPARCC)以及骶髂關節骨質結構性改變評分(SPARCC SSS)。分析兩組間影像評分的統計學差異,將患者骶髂關節周圍肌受累范圍分為0～12等級,對肌水腫受累范圍不同等級與上述指標進行Spearman等級相關性檢驗。結果 38例患者中28例(73.68%)患者具有明顯肌水腫,豎脊肌22例(57.89%),臀肌13例(34.21%),髂肌11例(28.95%),閉孔內肌5例(13.16%),梨狀肌5例(13.16%),其他4例(10.53%)。患者均有不同程度骨髓水腫及結構性改變;肌水腫陽性組及陰性組兩組間SPARCC (t=2.28,P=0.03)、SPARCC SSS (t=3.37,P=0.00)差異均有統計學意義。SPARCC (P=0.00,r=0.67)、SPARCC SSS (P=0.01,r=0.47)均與肌水腫受累范圍存在正相關。結論 骶髂關節周圍肌水腫為中軸型血清陰性SpA磁共振檢查的重要征象,伴有肌炎性水腫者骨質改變更嚴重。

脊柱關節病; 磁共振成像; 水腫/肌; 骨質

脊柱關節病(spondyloarthropathy,SpA)具有相似的中軸表現或外周表現,中軸表現主要為骶髂關節炎及脊柱炎。其中骶髂關節炎是早期中軸型SpA的重要特征[1]。目前大多影像研究關注中軸型SpA的骨質改變,鮮有研究關注軟組織征象。本研究探討中軸型SpA骨外肌水腫磁共振成像 (magnetic resonance imaging,MRI) 表現,分析肌水腫與骨質改變之間的關系,旨在探索中軸型SpA早期影像學征象,為該病的早期診斷、早期治療提供幫助,為臨床精準評估病情和療效提供參考指標,并提高對該類疾病的全面認識。

資 料 和 方 法

一般資料 選擇2016年1月至6月于復旦大學附屬中山醫院風濕免疫科就診的52名疑似中軸型SpA患者進行骶髂關節及鄰近軟組織MRI檢查,記錄每位患者的臨床資料。選出符合2009年國際脊柱關節炎評價組 (Assessment of Spondyloarthritis International Society,ASAS) 推薦中軸型SpA診斷標準[1]的38例患者進行分析。本研究為前瞻性研究,獲得本院倫理委員會批準(批號:2013-16),受試者均簽署知情同意書。根據入組病例綜合情況隨訪時間3～6個月不等。

方法 所有患者于就診7天內行MRI檢查,選擇Siemens aera1.5T超導MRI儀,48通道體線圈,患者取仰臥位。掃描序列及參數T1WI:TR/TE=169 ms/4.76 ms,斜冠位;T1壓脂 (T1 with fat suppression,T1 FS) TR/TE=4.36 ms/1.98 ms,斜冠位;T2WI:TR/TE=4 160 ms/77 ms,橫斷位;T2壓脂 (T2 with fat suppression,T2 FS) TR/TE=4 000 ms/59 ms,橫斷位;短時反轉恢復序列 (short t inversion recovery,STIR) TR/TE=2 900 ms/32 ms,斜冠位;橫軸位及斜冠位層厚分別為3 mm和4 mm。

影像學分析 由3位骨骼肌亞專科醫師對圖像進行分析,在分析骶髂關節骨質改變的基礎上,重點關注骶髂關節周圍肌水腫的影像學改變。

ASAS將SpA脊柱和骶髂關節的MRI形態學表現分為急性炎性改變和慢性結構性改變[2],前者包括骨髓水腫、滑膜滑囊炎、起止點炎;后者包括骨質硬化、骨皮質侵蝕、回填[3]、脂肪沉積、骨橋或關節強直。

加拿大脊柱關節炎研究協會(Spondyloarthritis Research Consortium Canada,SPARCC)制定的骶髂關節骨髓水腫評分系統,是國內外學者普遍認同的評分方法[4]。在STIR序列斜冠位選取滑膜部6個連續層面,每個層面每側骶髂關節分為4個象限,每一象限有異常高信號記1分,正常信號記0分,6個層面最高共計48分;每個層面每側骶髂關節若異常高信號深度大于1 cm,每側記1分,6個層面最高共計12分;每個層面每側骶髂關節若異常高信號強度高于血管信號,每側記1分,6個層面最高共計12分;綜上,總分共計72分。需要強調的是,骨髓水腫需達到一定標準方予計分(圖1)[2]。

A:Right (quadrant 2)=1 point,left (quadrant 5,6)=2 points, adding up to 3 points.B:Right (quadrant 2)=1 point, left (quadrant 8)=1+1(intensity) +1 (depth)=3 points,adding up to 4 points.C:Right (quadrant 1,2,4)=3 points.

SPARCC提出的骶髂關節結構性改變MRI評分(Spondyloarthritis Research Consortium of Canada MRI Sacroiliac Joint Structural Score,SPARCC SSS)可以評估脊柱關節炎骶髂關節的結構性損傷程度[5]。評分方法為:在T1WI斜冠位,自出現過渡層面的向前5個層面(過渡層是指從前向后翻頁直到出現軟骨部的第一個層面,即明顯可以看到韌帶關節的層面),每個層面分為8個象限,方法同SPARCC。計分項目包括侵蝕、回填[3]、脂肪沉積、關節間隙狹窄,每個層面雙側骶髂關節總分分別為8分、4分、8分、4分,共計120分。

肌水腫大多分布于骨髓水腫周圍肌腱韌帶附著點附近,包括豎脊肌、臀肌、髂肌、閉孔內肌以及梨狀肌,除此之外極少數患者有腹外斜肌、腹內斜肌等受累,均列入“其他”。MRI表現為T2-FS及STIR序列斑片狀、條絮狀或羽毛狀高信號,邊界欠清,部分伴有肌筋膜增厚。將同一部位肌STIR和FS-T2序列均見異常高信號、且連續兩個及兩個以上層面均受累者記為肌受累陽性。每名入組者同一種肌單側記1分,雙側記為2分,累加統計肌水腫范圍,最低0分,最高12分。

A:STIR MRI scan illustrating the bone cortex erosion (arrow);B:T1WI scan illustrating the backfill (arrow);C:T1WI scan illustrating the fat deposition and ankylosis.

統計學分析 運用SPSS19.0統計分析軟件,以P<0.05作為檢驗標準。

入組者基本資料及肌受累基本情況采用單樣本Kolmogorov-Smirnov檢驗。對連續變量根據是否符合正態分布進行獨立樣本t檢驗或非參數檢驗,以肌肉是否受累分為陽性組和陰性組;對分類變量進行χ2檢驗。根據軟組織受累范圍劃分等級,與各指標進行Spearman等級相關檢驗。

結 果

臨床資料 38例患者中,男性31例(81.6%),女性7例(18.4%),平均年齡(28.42±9.41)歲,平均身高(170.92±7.56)cm,平均體重(63.61±11.24)kg。

A:STIR MRI scan illustrating the patchy high signal of right iliac muscle (arrow) and right piriformis (triangle);B and C:STIR MRI scan respectively illustrating the high band signal of right obturator muscle (arrow) and bilateral erector spinae;D and E:The images of STIR MRI (D、E) scan illustrating the high signal of gluteus (arrow) involvement.

影像學表現 入組的38例患者中,其中37例可觀察到符合ASAS規定的骶髂關節炎MRI診斷標準的骨髓水腫,SPARCC評分(14.26±10.85)分。38例均有不同程度骨質結構性改變,SPARCC SSS評分(35.98±22.98)分。變量均符合正態分布。其中,28例(73.68%)具有不同程度的肌受累,部分患者多發肌受累(圖4)。

將38例入組者按肌是否水腫分為陽性組(28例)和陰性組(10例)。兩組間SPARCC、SPARCC SSS差異均有統計學意義,而兩組間年齡、身高、體重差異無統計學意義(表1)。

等級相關檢驗發現,肌水腫范圍與年齡(P=0.73,r=0.06)、身高(P=0.46,r=-0.13)、體重(P=0.34,r=-0.16)無相關,SPARCC(P=0.00,r=0.69)、SPARCC SSS(P=0.01,r=-0.49)均與肌水腫范圍存在正相關,肌水腫范圍與SPARCC及SPARCC SSS評分散點圖見圖5。

圖4 骶髂關節周圍肌水腫柱形圖Fig 4 Bar chart of muscles edema around sacroiliac joint

表1 兩組間各正態分布指標獨立樣本t檢驗及兩組間各正態分布指標值比較Tab 1 The t test of independent samples of each normal distribution indexes and comparison of the indexes of the normal distribution between the two groups

圖5 肌水腫范圍評分與SPARCC及SPARCC SSS散點圖Fig 5 Scatter plot between muscle edema range score and SPARCC,SPARCC SSS

討 論

SpA是一組具有相似特征的疾病,脊柱受累,類風濕因子陰性,又稱血清陰性脊柱關節病。主要包括強直性脊柱炎等多個分型[6],其病因尚未明確。大多數SpA患者骶髂關節受累,且骶髂關節炎通常為首發癥狀[7]。

骶髂關節的前三分之一為滑膜關節,具有滑膜層,髂骨表面軟骨包括纖維軟骨和透明軟骨兩種成分,骶骨表面軟骨僅為厚厚的透明軟骨[8],關節背側為韌帶連接[9],SpA更易侵犯髂骨的原因有二,其一髂骨表面軟骨層要遠薄于骶骨,其二髂骨表面的纖維軟骨成分使其成為重要的附著點[10-11]。Hermann等[12]通過切片觀察到骶髂關節上緣髂骨前方肌腱韌帶逐漸與髂骨骨膜融合,因而此處為重要的附著點。所謂附著點,即為肌腱、韌帶、關節囊于骨的附著處,附著點炎是SpA特征性的炎性改變,附著點的重要作用之一是加強軟組織于骨的錨定,骶髂關節是全身肌腱附著點最多的關節[13]。

現在普遍認為附著點炎為SpA的發病基礎[14-15],急性炎癥期存在滑膜炎及軟骨下骨髓水腫,炎癥修復過程中出現軟骨內化骨、新骨形成導致強直。然而Francois 等[16]卻認為相比于附著點炎,滑膜炎及關節旁骨髓炎是其更早期的病理改變。關于最早期病理改變究竟屬何仍不明確。

本研究表明,不僅附著點容易發生炎癥,且肌腱、肌纖維均可發生炎性水腫,推測SpA可能是全身自身免疫性炎癥的一部分,附著點炎及其鄰近滑膜滑囊炎引起關注可能因為附著點局部摩擦較多,而局部輕微水腫又進一步加重了炎癥,使得病變更為突出。

本研究發現椎旁豎脊肌最易受累。胡星榮等[17]通過對SpA患者豎脊肌免疫組化分析發現,SpA患者豎脊肌存在炎性浸潤,以單核細胞浸潤為主,同時伴有局灶性肌壞死。亦有學者通過病理結果推論,除骨質受侵,肌軟組織很有可能亦受累及[17],本研究從影像學方面支持了上述研究。

SpA骶髂關節MRI骨質改變的評分包括SPARCC和SPARCC SSS。骨髓水腫為SpA急性炎癥期重要骨質改變征象,具有診斷價值[2,7];SPARCC評分在不同評估者間的可信度較高,且對病情變化的敏感性高,是首選的評分方法[18-19]。SPARCC通過對骨髓水腫評分評估病情活動性,而SPARCC SSS評分可以探測到脊柱關節炎骶髂關節骨質的結構性損傷變化[5]。

本研究在分析骨質改變的基礎上,重點關注于軟組織改變中的肌水腫部分,探討肌水腫與骨質改變的關系。附著點炎可導致附著于骨的肌腱韌帶受累,滑膜囊位于肌腱與骨面的相接觸處,附著點炎、滑膜滑囊炎、滑膜襞炎均可致周圍骨質炎性改變,包括骨髓水腫、軟骨下骨質硬化等,同時可導致周圍肌受累炎性水腫[20-23],為MRI同時觀察到骨質改變及軟組織改變提供理論基礎。

統計分析發現,肌水腫陽性組的SPARCC和SPARCC SSS評分均值均大于陰性組,差異有統計學意義,肌水腫受累范圍與兩者的等級相關檢驗均有統計學意義,且SPARCC相關系數較高(r=0.69)。在筆者平時閱片中發現,處于病情活動期的患者,骨髓水腫越嚴重者,肌水腫也越明顯,表現為受累部位增多,STIR信號強度增加。相較于SPARRCC評分,SPARCC SSS在陰性與陽性組間差異雖有統計學意義,但與肌水腫范圍的相關性不高(r=0.49)。中軸型SpA患者出現結構性損傷時,即處于疾病慢性非活動期,此時的肌水腫并不嚴重。

在入組病例中,有2名患者分別于治療前后行MRI檢查,2次間隔時間約4個月。我們發現,治療后SPARCC評分減小,骨髓水腫明顯好轉,而周圍肌的炎性水腫也明顯好轉,受累范圍減少,信號強度減低。肌水腫對治療效果的提示作用有待進一步研究。

MRI在中軸型SpA的早期診斷方面具有其他影像檢查無可比擬的優勢[24-25]。目前,MRI 主要關注于SpA骶髂關節的侵蝕、骨組織再生、關節強直[12]及骨髓脂肪浸潤[25]。然而,實際工作中,一旦纖維軟骨破壞繼而出現骨質改變,疾病將難以逆轉,因此探索骨質改變之前的其他征象,有助于早期控制病情,提高療效,對于指導臨床診療具有突破意義。本研究局限性在于病例數目及隨訪不足,已發現3例患者出現輕度肌炎性水腫,但尚未達目前診斷標準,此類患者將是下一步關注重點。此外,進一步研究肌受累是否為發生骨質改變之前的早期征象,對于SpA的早期診斷具有里程碑式意義。

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The relationship between the muscles edema and skeleton involvement surrounding sacroiliac joint of axial seronegative spondyloarthropathy patients with functional magnetic resonance imaging

GUO Rong-fang1,2, ZHOU Jian-jun1,2△, SUN Hai-tao2, JIANG Lin-di3, YU Qiang3, FU Cai-xia4, WANG Xiao-lin1

(1ShanghaiInstituteofMedicalImaging,Shanghai200032 ,China;2DepartmentofRadiology,ZhongshanHospital,FudanUniversity,Shanghai200032,China;3DepartmentofRheumatology,ZhongshanHospital,FudanUniversity,Shanghai200032,China;4SiemensShenzhenMagneticResonanceLtd.,Shenzhen518057,GuangdongProvince,China)

Objective To observe the muscles and skeleton involvement surrounding sacroiliac joint (SIJ) of axial seronegative spondyloarthropathy (SpA) patients with magnetic resonance imaging (MRI),and to analyze the relationship between them. Methods A prospective study of 38 patients who meet the 2009 axial SpA diagnostic criteria was conducted.We carried out MRI of the SIJ for these patients to evaluate the muscles and skeleton involvement.Those cases were divided into muscles differences between the two groups of image scores,including Spondyloarthritis Research Consortium of Canada (SPARCC) scores and Spondyloarthritis Research Consortium of Canada MRI Sacroiliac Joint Structural Score (SPARCC SSS).The extent of muscles edema in patients with sacroiliac joints was ranked into twelve grades from 0-12,and we did Spearman rank correlation test of muscles edema scope and two indexes. Results We found that 28 cases (73.68%) of the 38 patients had significant muscle involvement by analyzing the STIR sequence,and found erector spinae in 22 cases (57.89%) gluteal muscles in 13 cases (34.21%),iliacus muscle in 11 cases (28.95%),obturator muscle in 5 cases (13.16%),piriform muscle in 5 cases (13.16%) and other 4 cases (10.53%).SPARCC (t=2.28,P=0.03) and SPARCC SSS (t=3.37,P=0.00) were statistically different between the two groups.SPARCC (P=0.00,r=0.67) and SPARCC SSS (P=0.01,r=0.47) were positively correlated with the extent of muscles edema. Conclusions The muscles edema around sacroiliac joint is an important sign of axial SpA magnetic resonance imaging.Patients who had muscles edema tended to have more serious skeleton changes.

spondyloarthritis; magnetic resonance imaging; edema/muscles; skeleton

R816.8

A

10.3969/j.issn.1672-8467.2017.02.007

2016-07-28;編輯:沈玲)

△Corresponding author E-mail:zhou.jianjun@zs-hospital.sh.cn