金烏賊繁殖行為與交配策略

王 亮,張秀梅,2,*,丁鵬偉,劉甜雨,陳四清

1 中國(guó)海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院, 青島 266003 2 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室,海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過程功能實(shí)驗(yàn)室, 青島 266072 3 中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所, 青島 266071

金烏賊繁殖行為與交配策略

王 亮1,張秀梅1,2,*,丁鵬偉1,劉甜雨1,陳四清3

1 中國(guó)海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院, 青島 266003 2 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室,海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過程功能實(shí)驗(yàn)室, 青島 266072 3 中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所, 青島 266071

2014年6月于室內(nèi)大型水槽使用攝像系統(tǒng)對(duì)金烏賊繁殖過程進(jìn)行連續(xù)觀察與記錄,通過定性和定量比較分析,解析其繁殖過程中游泳、捕食、求偶、爭(zhēng)斗、交配及產(chǎn)卵等行為特征。結(jié)果顯示：金烏賊游泳主要依靠漏斗噴水的反作用力,持續(xù)游泳能力較弱；繁殖期的金烏賊繼續(xù)攝食,能發(fā)現(xiàn)周圍20—38 cm范圍內(nèi)的凡納濱對(duì)蝦,攻擊距離為7—24 cm,能在2.1—6.1 s內(nèi)完成對(duì)對(duì)蝦的捕獲且成功率極高,外源營(yíng)養(yǎng)為卵(精)巢不同步發(fā)育、分批產(chǎn)卵和復(fù)雜的繁殖行為繼續(xù)提供能量支持；金烏賊具明顯的求偶行為,規(guī)格差異是影響求偶的重要因素,其中雄性親本更傾向選擇與自身規(guī)格相當(dāng)或略小的雌性,而雌性親本則更傾向于選擇大規(guī)格(較大規(guī)格爭(zhēng)斗易獲勝)的雄性；金烏賊一次交配持續(xù)125—398 s,雄性有明顯的精子移除行為和領(lǐng)域性,交配后雄性伴游在雌性周圍3—24 cm范圍內(nèi),不允許其他烏賊靠近,平均伴游61 min后會(huì)再次交配。精子移除、伴游以及多次交配是雄性金烏賊有效提高父權(quán)貢獻(xiàn)率的關(guān)鍵行為基礎(chǔ)；研究結(jié)果表明,金烏賊采取“多夫多妻”的混交婚配策略,兩性親本均存在多次交配現(xiàn)象,這能有效提高雌雄的生殖成功率和受精卵的遺傳多樣性。

金烏賊；游泳；捕食；求偶；交配；性選擇；混交制；精子競(jìng)爭(zhēng)

頭足類具有生長(zhǎng)速度快、生命周期短、世代更新快等特點(diǎn),因此繁殖期是其生命周期的重要階段[1-2]。擇偶、交配等繁殖行為與策略不僅決定了頭足類后代的數(shù)量和質(zhì)量,對(duì)其遺傳多樣性水平亦有重要意義。目前,國(guó)內(nèi)外學(xué)者相繼報(bào)道了曼氏無針烏賊(Sepiellamaindroni)、澳大利亞擬烏賊(Sepioteuthisaustralis)、歐洲橫紋烏賊(Sepiaofficianlis)、擬目烏賊(Sepialycidas)、虎斑烏賊(Sepiapharaonis)、真蛸(Octopusvulgaris)、嘉庚蛸(Octopustankahkeei)等的繁殖習(xí)性[3-9]。這些頭足類在繁殖期均具有明顯的求偶、爭(zhēng)斗、交配和產(chǎn)卵等行為,而在游泳能力、攝食、領(lǐng)域范圍、精子移除、交配間隔等方面存在種間差異。

金烏賊(Sepiaesculenta)屬軟體動(dòng)物門(Mollusca)、頭足綱(Cephalopoda)、烏賊目(Sepioidea)、烏賊科(Sepiidae)、烏賊屬(Sepia),主要分布于我國(guó)黃渤海、東海、南海,日本北海道以南,朝鮮西南海域及菲律賓群島海域[10]。一些研究已經(jīng)報(bào)道了金烏賊的生殖洄游[11]、親體馴化[12]及適宜產(chǎn)卵附著基開發(fā)[13-15]等內(nèi)容,但有關(guān)金烏賊繁殖行為的報(bào)道多為求偶、爭(zhēng)斗和交配時(shí)身體特征的定性描述[13,15-17],對(duì)于其繁殖過程中的領(lǐng)域性、擇偶傾向、婚配制度和精子競(jìng)爭(zhēng)等交配策略尚未見系統(tǒng)報(bào)道。

本文以金烏賊為研究對(duì)象, 2014年6月—7月于室內(nèi)大型水槽使用攝像系統(tǒng)對(duì)其繁殖過程進(jìn)行連續(xù)觀察與記錄,通過定性和定量比較分析,解析其繁殖過程中游泳、捕食、求偶、爭(zhēng)斗、交配及產(chǎn)卵等行為特征,探討金烏賊繁殖期間的能量利用、擇偶和精子競(jìng)爭(zhēng)等交配策略,以期豐富金烏賊繁殖行為學(xué)研究?jī)?nèi)容,并為其增殖放流和資源保護(hù)等提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

2014年6月于青島薛家島周邊海域(35°59′N,120°19′E)使用地籠網(wǎng)捕獲金烏賊親本,將其暫養(yǎng)于青島金沙灘水產(chǎn)有限公司的長(zhǎng)方形水池(5.5 m×2 m×1 m)中適應(yīng)48 h。

1.2 實(shí)驗(yàn)過程與條件

實(shí)驗(yàn)時(shí),從暫養(yǎng)水池中隨機(jī)挑選8只狀態(tài)良好(色澤鮮亮、活力強(qiáng)、胴背部傷痕較少且不明顯)的親本移至實(shí)驗(yàn)水槽(2.2 m×1.2 m×0.7 m),雌雄各半,雄性體質(zhì)量(420±98)g,胴長(zhǎng)(14.1±1.5)cm；雌性體質(zhì)量(400±72)g,胴長(zhǎng)(13.5±1.6)cm。

每日8:00—12:00,使用HDR-AS100VR便攜式攝像機(jī)(日本索尼公司)和ROV3.0水下攝像系統(tǒng)(法國(guó)Subsea Tech公司)連續(xù)觀察和記錄金烏賊的繁殖行為,持續(xù)記錄10 d。利用便攜式攝像機(jī)的放大功能,采用“隨機(jī)取樣法”[18]重點(diǎn)記錄金烏賊繁殖過程中的游泳、捕食、求偶、爭(zhēng)斗、交配及產(chǎn)卵等行為,錄制視頻為30 frames/s；同時(shí)利用水下攝像系統(tǒng),采用“聚焦個(gè)體采樣法”[18]進(jìn)行連續(xù)錄像備用,錄制視頻為20 frames/s。每天18:00收集統(tǒng)計(jì)產(chǎn)卵量,并隨機(jī)選取5枚受精卵,利用游標(biāo)卡尺測(cè)量其長(zhǎng)徑和短徑,精確到0.01 cm。

實(shí)驗(yàn)期間,水槽底部放置兩個(gè)白色海參附苗筐(43 cm×38 cm×30 cm)作為產(chǎn)卵附著基；水槽內(nèi)海水循環(huán)流動(dòng),日換水量100%,光周期和自然光一致,海水鹽度31—32,溫度20—23℃,pH值7.7—7.8,24 h連續(xù)充氧；每日9:00投喂鮮活凡納濱對(duì)蝦(Litopenaeusvannamei)(全長(zhǎng)(10.4±0.6) cm,n=10)。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

連續(xù)錄像資料使用Ulead Video Studio 15軟件進(jìn)行編輯。首先剪輯8個(gè)樣本(4♀4♂)典型的捕食、求偶、爭(zhēng)斗、交配及產(chǎn)卵行為片段,每個(gè)樣本隨機(jī)截取5個(gè)時(shí)長(zhǎng)為10 min的片段,然后逐幀進(jìn)行分析。截取各典型行為圖,手繪簡(jiǎn)圖并利用Photoshop CS6進(jìn)行處理和說明；以已知的金烏賊胴背長(zhǎng)為標(biāo)尺,對(duì)逐幀圖像上金烏賊的各種行為反應(yīng)距離進(jìn)行測(cè)量,并根據(jù)視頻嵌入時(shí)間計(jì)算捕食速度、伴游時(shí)間、交配時(shí)間等。

使用SPSS 18.0等軟件處理數(shù)據(jù),對(duì)不同個(gè)體獲取的距離、長(zhǎng)度和時(shí)間數(shù)據(jù)求取平均值和標(biāo)準(zhǔn)差。

2 實(shí)驗(yàn)結(jié)果

2.1 游泳行為

圖1 金烏賊的游泳行為Fig.1 The swimming behavior of S. esculenta

繁殖期間,金烏賊親體的游泳行為主要包括前進(jìn)和后退兩種類型。其漏斗能隨意轉(zhuǎn)動(dòng)(圖11),前進(jìn)時(shí),漏斗向后噴水,鰭快速擺動(dòng)以輔助游泳,4對(duì)腕(觸腕除外)緊緊靠攏伸直。后退分為游泳后退和急速后退,游泳后退是較為常見的運(yùn)動(dòng)方式,但當(dāng)其受到驚嚇或快速逃避時(shí)則主要出現(xiàn)急速后退,并常伴隨噴墨現(xiàn)象。游泳后退時(shí),漏斗向前噴水,鰭輕微擺動(dòng)以維持平衡,4對(duì)腕(觸腕除外)靠攏,末端自然松開；急速后退時(shí),漏斗突然向前噴水(墨),速度瞬間達(dá)到最快,鰭無需擺動(dòng),后退方向不能改變,距離可達(dá)0.3—1.0 m((0.6±0.16) m,n=40)。右轉(zhuǎn)向游動(dòng)時(shí),頭和腕先向右轉(zhuǎn)動(dòng),隨后漏斗向左后方噴水,右側(cè)鰭擺動(dòng)幅度和頻率降低,左側(cè)鰭擺動(dòng)幅度和頻率升高；左轉(zhuǎn)向游動(dòng)時(shí)則相反。金烏賊持續(xù)游泳能力較弱,持續(xù)游泳34—240 s((127±60) s,n=40)后一般出現(xiàn)5—150 s((49±33) s,n=40)的間歇期,此時(shí)金烏賊的鰭小幅度、低頻率擺動(dòng),漏斗輕微噴水,4對(duì)腕自然伸展,基本處于靜止?fàn)顟B(tài)(圖1)。

2.2 捕食行為

金烏賊繁殖期間繼續(xù)進(jìn)食。視頻分析結(jié)果表明,它能夠發(fā)現(xiàn)在其周圍20—38 cm((29±5) cm,n=40)范圍內(nèi)活動(dòng)的凡納濱對(duì)蝦。捕食行為可分為4個(gè)過程(圖2)：(1)發(fā)現(xiàn)(Attention),第一對(duì)觸手高高聳起并不停擺動(dòng)；(2)定位(Positioning),體色由深變淺,并慢慢接近對(duì)蝦；(3)攻擊(Attacking),距對(duì)蝦約7—24 cm((16±4) cm,n=40)時(shí)觸腕迅速?gòu)椛鋵⑵渚碜∈栈兀?4)捕獲(Seizure),其余4對(duì)腕將對(duì)蝦緊緊固定,觸腕收回觸腕囊,此時(shí)身體花紋呈現(xiàn)斑塊狀。金烏賊捕食過程非常迅速,從發(fā)現(xiàn)、定位到捕捉僅需2.1—6.1 s((4.0±1.2) s,n=40)。成功捕獲對(duì)蝦后,金烏賊通常游至實(shí)驗(yàn)水槽角落區(qū)域咀嚼吞食,吞食1尾對(duì)蝦一般耗時(shí)超過1 min。進(jìn)食結(jié)束后常休息一段時(shí)間。繁殖后期金烏賊的攝食率明顯降低,甚至不再進(jìn)食。

圖2 金烏賊捕食行為Fig.2 The predation behavior of S. esculenta

2.3 求偶行為

繁殖期,雄性金烏賊行為活躍,胴背部呈現(xiàn)較粗橫條紋,密布細(xì)小斑點(diǎn),體色鮮艷,類似“婚姻色”；雌性則較少游泳,常在池底休息,胴背部呈現(xiàn)較大斑點(diǎn),橫紋斑不明顯,僅在兩側(cè)隱約可見。雄烏賊主動(dòng)追逐求偶,雌性則相對(duì)被動(dòng)地接受、躲避或拒絕配對(duì)。

2.3.1 追逐和配對(duì)行為

雄性金烏賊選定雌性時(shí),體色變得鮮亮,通常在距雌性11—54 cm((30±10) cm,n=20)范圍內(nèi)追逐。若雌性無意配對(duì),則不斷躲避,甚至噴墨,雄性連續(xù)追逐21—74 s((52±14) s,n=20)后稍作休息,然后繼續(xù)追逐或改變追逐對(duì)象；若雌性有意配對(duì),便共同游泳一段距離(圖3),伺機(jī)交配。

圖3 追逐和配對(duì)行為Fig.3 Chase and matching behavior

圖4 領(lǐng)域行為Fig.4 Territorial behavior

2.3.2 領(lǐng)域行為

雄性金烏賊為爭(zhēng)奪配偶,常發(fā)生同性間的爭(zhēng)斗。配對(duì)成功的雄烏賊伴游于雌性周圍3—24 cm((13±6) cm,n=20)處,有其他雄性出現(xiàn)在雌性周邊27—86 cm((55±17) cm,n=20)范圍內(nèi),護(hù)游雄性體色變得異常鮮艷以示警告,若入侵雄性無意闖入或體型較小,則體色變暗,主動(dòng)游走；若入侵雄性繼續(xù)靠近,護(hù)游雄性會(huì)將第一對(duì)腕翹起,其余3對(duì)腕(觸腕除外)盡力張開,身體傾斜以保護(hù)雌性(圖4),有時(shí)甚至噴墨進(jìn)行威嚇,此時(shí)入侵烏賊體色變得異常鮮艷,腕張開,與護(hù)游烏賊對(duì)峙,若對(duì)峙未能奏效,兩雄烏賊則用腕鞭笞對(duì)方的胴體,有時(shí)甚至躍出水面發(fā)生身體碰撞。護(hù)游雄性獲勝后則繼續(xù)守護(hù)該雌性,如失敗則離開,入侵烏賊或可直接與該雌性配對(duì)(94.4%,n=18),或需追逐求偶后才能確定是否配對(duì)(5.6%,n=18)。

當(dāng)兩雄性規(guī)格差異較大時(shí),爭(zhēng)斗時(shí)間較短；差異不大時(shí),爭(zhēng)斗則變得異常激烈,持續(xù)時(shí)間能達(dá)40 s左右,通常體型較大雄性的獲勝機(jī)會(huì)更大。

2.4 交配行為

圖5 交配行為Fig.5 The mating behavior

金烏賊交配過程復(fù)雜,可分為3個(gè)階段(圖5)：(1)試探,雄烏賊利用腕輕碰雌性頭部,若雌性無意交配則不斷閃躲迅速逃離,若有意交配則靜止不動(dòng)；(2)調(diào)整,雄烏賊張開腕,包住雌性半側(cè)頭部,待雌性將腕張開,雄性立即移動(dòng)包住雌性頭部,二者成一條直線狀；(3)交配,采取頭對(duì)頭的交配方式。交配過程分為：a,精子移除,雄性利用第三對(duì)腕刮去雌性納精囊處已粘附的精莢；b,傳遞精莢,胴部連續(xù)兩次用力壓縮,雄性莖化腕(左側(cè)第4腕)接住由漏斗噴出的精莢；c,放置精莢,雄性莖化腕迅速將精莢粘在雌性納精囊處。

一次成功的交配(將精莢粘附于納精囊處)所需時(shí)間為125—398 s((281±75) s,n=20),第一和第二階段耗時(shí)極短(2—4 s,(3.0±0.6) s,n=20),更多時(shí)間用于精子移除。交配階段,雄性高度緊張,推動(dòng)雌性緩慢轉(zhuǎn)動(dòng),同時(shí)警戒四周,防止其他雄性入侵,當(dāng)入侵者接近警戒范圍21—43 cm((34±6) cm,n=16)時(shí),交配被打斷,雄性迅速松開雌性并與入侵者展開爭(zhēng)斗。

觀察發(fā)現(xiàn),大規(guī)格雄性存在與非配對(duì)雌性強(qiáng)行交配現(xiàn)象,但交配持續(xù)時(shí)間更短,精莢常粘附于雌性面頰或腕部；小規(guī)格雄性則通過偽裝(淡去背部橫紋斑,胴背部呈現(xiàn)較大斑點(diǎn),宛似雌性)緩慢潛行接近未配對(duì)雌性,伺機(jī)與之交配。

2.5 伴游行為

交配結(jié)束后,雄性親本繼續(xù)伴游于雌性周圍3—24 cm((13±6) cm,n=20)處,以防止其他雄性靠近。通常雄性伴游23—82 min((61±15) min,n=20)后,伺機(jī)與雌性再次交配。當(dāng)有入侵雄性靠近,護(hù)游雄性與之爭(zhēng)斗,若爭(zhēng)斗失敗,護(hù)游雄性離開,入侵雄性則迅速(<1 min)試圖與雌性交配。

2.6 產(chǎn)卵行為

交配結(jié)束后,雌烏賊游至產(chǎn)卵基附近的安靜角落休息,約3.2—5.3 min((4.5±0.6) min,n=20)后開始產(chǎn)卵(圖6)。產(chǎn)卵過程中,雌性4對(duì)腕靠攏并緩慢游向產(chǎn)卵基,距產(chǎn)卵基3—5 cm時(shí),停滯幾秒鐘,腕的尖端輕微擺動(dòng),然后游向產(chǎn)卵位置,用第1、2、3對(duì)腕的尖端左右交叉勾住產(chǎn)卵基,利用腕的扣壓力和漏斗噴水的沖力,將卵粘于產(chǎn)卵基上,該過程持續(xù)6.2—7.9 s((6.9±0.5) s,n=20)。隨后雌性后退至距產(chǎn)卵基18—30 cm((23±6) cm,n=20)處,利用腕拍擊池底和漏斗噴水將池底的污物(池底未放泥沙)粘于卵膜表面(圖6),具明顯的吹沙護(hù)卵行為。金烏賊為多次產(chǎn)卵,一次僅產(chǎn)一枚,隨后游至角落處休息,約4.3—6.8 min((5.3±0.6) min,n=20)后再次產(chǎn)卵。

雌烏賊每次交配后,通常將卵產(chǎn)于附著基同一位置,將其按左右相間順序排列。雌烏賊一般將卵附著在海參筐產(chǎn)卵基的中部略下方,產(chǎn)卵基上附著卵較少時(shí)呈較為明顯的區(qū)域分布；附著卵較多時(shí),雌烏賊常在已產(chǎn)卵層上繼續(xù)產(chǎn)卵。剛產(chǎn)出的受精卵呈白色而透明,柔軟而有彈性,形似梨狀,長(zhǎng)徑約16.4—20.0 mm((18.2±1.3) mm,n=50),短徑約10.5—12.6 mm((11.3±0.7) mm,n=50)。繁殖前期,每只雌烏賊每天平均約產(chǎn)卵90粒；繁殖后期產(chǎn)卵量減少,每只每天平均約30粒,最后產(chǎn)出的受精卵極小,且多數(shù)未包被三級(jí)卵膜。

圖6 產(chǎn)卵行為Fig.6 Egg-laying behavior

3 討論

3.1 金烏賊繁殖過程的行為特征

3.1.1 游泳行為

烏賊屬生物具有相似的運(yùn)動(dòng)方式[6-7],噴水推進(jìn)為金烏賊提供運(yùn)動(dòng)的主要?jiǎng)恿?并能輔助改變游泳方向；鰭可以維持身體平衡,并通過改變擺動(dòng)幅度、頻率輔助游泳和轉(zhuǎn)換方向。金烏賊游泳能力比擬目烏賊差,游泳127 s左右需休息49 s,而擬目烏賊能持續(xù)游泳417 s[6]。金烏賊游泳過程中常出現(xiàn)身體變色現(xiàn)象,分析認(rèn)為是不同環(huán)境條件而本能呈現(xiàn)的體色,有利于捕食和逃避天敵。

3.1.2 捕食行為

金烏賊成體喜食扇蟹(Xanthidae)、蝦蛄(Squillaorarotia)、鷹爪蝦(Trachypenaeuscurvirostris)、毛蝦(Acetes)等[10],屬于主動(dòng)攻擊型攝食者,在繁殖期繼續(xù)攝食。而嘉庚蛸繁殖期間則停止攝食[9](表1),分析認(rèn)為這與兩種生物的不同產(chǎn)卵模式有關(guān)：金烏賊為分批產(chǎn)卵[13],繁殖期持續(xù)時(shí)間長(zhǎng),因此需要攝食以補(bǔ)充能量；而嘉庚蛸為一次產(chǎn)卵或2—3 d分批產(chǎn)卵[9](表1),繁殖期持續(xù)時(shí)間短,自身儲(chǔ)存的能量即可滿足其繁殖需求。實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)金烏賊親體的攻擊距離為7—24 cm,約為其胴背長(zhǎng)的0.5—1.7倍,而雷舒涵等研究表明,金烏賊幼體的攻擊距離為胴背長(zhǎng)的1—2倍[23],說明成熟親本的攻擊距離雖然隨胴背長(zhǎng)的增加而增加,但并未呈線性關(guān)系,這可能與觸腕的異速生長(zhǎng)有關(guān)[1]。

實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn),金烏賊捕食迅速且成功率極高,分析認(rèn)為,發(fā)達(dá)的視覺系統(tǒng)[13],使其準(zhǔn)確判斷周圍餌料生物的方向和距離；觸腕高度發(fā)達(dá)的橫紋肌,使其具有快速的彈射能力[24]；具有約10行吸盤的獨(dú)特的觸腕穗,可以緊緊吸住食物,防止餌料生物逃脫。繁殖后期金烏賊攝食量明顯減少,推測(cè)因繁殖活動(dòng)消耗大量能量,導(dǎo)致體力不足,難以快速伸出觸腕捕捉餌料生物。

表1 4種常見頭足類的生殖特性

3.1.3 求偶、爭(zhēng)斗行為

進(jìn)入性成熟和繁殖期,金烏賊有明顯的求偶行為。與烏賊屬其他生物類似[25],金烏賊性選擇過程中,雄性個(gè)體主動(dòng)追逐雌性,雌性個(gè)體則較為被動(dòng)地接受、逃避或拒絕配對(duì)。實(shí)驗(yàn)中雄性金烏賊更傾向于選擇與自身規(guī)格相當(dāng)或略小的雌性,分析認(rèn)為是追逐大規(guī)格雌性需消耗更多的時(shí)間和精力所致；而雌性個(gè)體更易接受大規(guī)格雄性的求偶,這與大規(guī)格雄性在爭(zhēng)斗中更易獲勝有關(guān)。因此,規(guī)格是金烏賊擇偶的重要影響因素[26-27]。

雄性個(gè)體為爭(zhēng)奪配偶,常發(fā)生同性間的爭(zhēng)斗,與蛸類相比[28],烏賊屬生物爭(zhēng)斗更加頻繁而激烈,最初表現(xiàn)為體表?xiàng)l紋和色素斑的展示、對(duì)峙,隨后升級(jí)為腕相互接觸和身體碰撞等,爭(zhēng)斗中取勝的雄性更易接近雌性區(qū)域。觀察發(fā)現(xiàn),規(guī)格較大雄性優(yōu)勢(shì)明顯,易在爭(zhēng)斗中取勝并獲得配偶,大規(guī)格雄性親本甚至存在強(qiáng)行與非配對(duì)雌性交配現(xiàn)象,這使得種群中一部分強(qiáng)勢(shì)個(gè)體擁有多個(gè)配偶并有多次交配的機(jī)會(huì),便于留下更多健康后代。

3.1.4 交配、伴游行為

不同于真蛸和藍(lán)蛸(Octopuscyanea)的距離式交配[29],金烏賊采取頭對(duì)頭的交配方式,過程較溫和,多為自愿交配。交配過程中雄性領(lǐng)域性極強(qiáng),一旦有其他烏賊闖入,雄性迅速松開雌性并與入侵者爭(zhēng)斗以護(hù)衛(wèi)配偶,而藍(lán)蛸則可一邊交配,一邊用非交接腕驅(qū)逐入侵者[28]。實(shí)驗(yàn)中金烏賊兩性親本均存在與多個(gè)異性多次交配的現(xiàn)象,說明金烏賊采取“多夫多妻”的混交婚配制度。這與韓松[16]研究報(bào)道的金烏賊一雌多雄制存在差異,分析認(rèn)為與實(shí)驗(yàn)所用金烏賊樣本數(shù)相關(guān),在韓松的實(shí)驗(yàn)中雌雄親本比例為2:18,雄性親本數(shù)量遠(yuǎn)多于雌性,雄性間的激烈競(jìng)爭(zhēng)影響著雌雄個(gè)體間的性選擇。雄性的多次交配能留下更多精子,有效提高其生殖成功率；對(duì)于雌性親本,雖然多次交配會(huì)耗費(fèi)大量的時(shí)間和能量,并存在許多潛在風(fēng)險(xiǎn)(被捕食、感染疾病或寄生蟲、身體受傷等)[30],但有利于降低因精液中無精子或精子數(shù)量過少引起受精失敗的風(fēng)險(xiǎn),有效提高卵的受精成功率和遺傳多樣性[31],海角蜂(Apismelliferacapensis)[32]和脈紅螺(Rapanavenosa)[33]也具有相同的繁殖策略。

金烏賊交配時(shí)存在精子移除行為,與歐洲橫紋烏賊[34]和澳洲巨烏賊(Sepiaapama)[35]利用漏斗噴水沖刷以除去異體精子不同,它是利用第三對(duì)腕刮除其他雄性粘附在雌性納精囊周邊的精子。精子移除是精子競(jìng)爭(zhēng)中一個(gè)重要的繁殖策略[36],Wada研究發(fā)現(xiàn),金烏賊移除精子的數(shù)量與移除時(shí)間呈正相關(guān)[37]。本研究發(fā)現(xiàn),金烏賊的一次交配持續(xù)時(shí)間比虎斑烏賊[7]、曼氏無針烏賊[3]長(zhǎng),使雄烏賊有更多時(shí)間移除精子,以提高自身的父權(quán)貢獻(xiàn)率。

交配結(jié)束后,雄性金烏賊有伴游行為,雌性周圍3—24 cm范圍內(nèi)屬于伴游雄性的領(lǐng)域。歐洲橫紋烏賊[5]、曼氏無針烏賊[3]、擬目烏賊[7]等均有伴游行為,伴游雖然會(huì)耽誤雄性尋找其他雌性交配,但可以有效防止該雌性與其他雄性交配時(shí)移除其已附著在雌性納精囊處的精子。金烏賊多次交配的間隔時(shí)間較長(zhǎng)(61 min),而虎斑烏賊伴游時(shí),3 min內(nèi)即可進(jìn)行2—3次交配[7],分析認(rèn)為虎斑烏賊的頻繁交配是對(duì)交配持續(xù)時(shí)間較短(<150 s)[7]的一種補(bǔ)償機(jī)制。

雌性金烏賊納精囊能夠儲(chǔ)存來自多個(gè)雄性的精莢,導(dǎo)致了精子競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)生[33]。精子競(jìng)爭(zhēng)作為雄性間競(jìng)爭(zhēng)的最終形式,極大地促進(jìn)了雄性行為特性的產(chǎn)生或改變。如交配過程中的精子移除、交配后的伴游以及伴游過程中的多次交配行為等,這些獨(dú)特的繁殖行為能有效提高自身的父權(quán)貢獻(xiàn)率。

3.1.5 產(chǎn)卵行為

金烏賊習(xí)慣在附著基上產(chǎn)卵,這種產(chǎn)卵習(xí)性與澳大利亞擬烏賊[4]、歐洲橫紋烏賊[5]相似,而與真蛸喜好在巢穴四壁產(chǎn)卵[8]不同。金烏賊平均產(chǎn)卵量遠(yuǎn)低于真蛸(2—17萬(wàn)粒),分析認(rèn)為是金烏賊雌性親本個(gè)體較小(400±72)g,同時(shí)所產(chǎn)卵子遠(yuǎn)大于真蛸卵(2.4—2.7 mm×1.0—1.3 mm)所致(表1)。金烏賊采取此種繁殖策略與其親體無護(hù)卵行為相關(guān),較大的卵黃和較厚的三級(jí)卵膜結(jié)構(gòu),可提高受精卵孵化率；同時(shí)金烏賊初孵幼體胴長(zhǎng)(5—7 mm)較大,迅速伏底,能較快適應(yīng)外界環(huán)境,具有較高成活率,而真蛸初孵幼體需經(jīng)歷30 d浮游生活期,死亡率極高,因此通過提高懷卵量的方式以保證后代的補(bǔ)充(表1)。與擬目烏賊在同一條卵帶上混合產(chǎn)卵[6]不同,金烏賊雌性各自有單獨(dú)的產(chǎn)卵區(qū)域,更傾向于將卵附著在產(chǎn)卵基的中部略下方,按左右相間順序排列,這能防止沉積物將受精卵掩埋,增加受精卵與水的接觸面積,有效提高受精卵的孵化率。

3.2 金烏賊的交配策略

繁殖是動(dòng)物生活史研究的核心內(nèi)容,是物種延續(xù)及物種多樣性形成的主要因素[38]。而有性生殖物種的雌雄雙方共同為后代貢獻(xiàn)基因,順利交配是生殖繁衍后代的關(guān)鍵,雌雄個(gè)體為達(dá)到交配目的,所采取的策略可以看作是經(jīng)長(zhǎng)期進(jìn)化而形成的一種適應(yīng)性特征。

能量來源方面,金烏賊卵巢和精巢均屬不同步發(fā)育型[13],隨著成熟卵(精)子的排出,未成熟卵(精)子不斷發(fā)育并分批產(chǎn)出。這種分批產(chǎn)卵行為,使仔烏孵化的時(shí)間序列延長(zhǎng),對(duì)初孵仔烏在海區(qū)的分散和存活具有重要意義,但繁殖親體需消耗大量能量；同時(shí)金烏賊繁殖期復(fù)雜的繁殖行為(求偶、爭(zhēng)斗、交配及產(chǎn)卵行為等)也需要能量支撐,這對(duì)金烏賊能量分配提出了更高要求。與真蛸[39]類似,金烏賊繁殖期繼續(xù)攝食,外源營(yíng)養(yǎng)為其繁殖活動(dòng)提供能量補(bǔ)充。Rosa等研究指出,大西洋長(zhǎng)腕蛸(Octopusdefilippi)性成熟及繁殖行為所消耗的能量來自其自身儲(chǔ)備[40],在阿根廷滑柔魚(Illexargentinus)的研究中也發(fā)現(xiàn)雌性親本開始產(chǎn)卵后,外套腔、內(nèi)臟等逐漸萎縮的現(xiàn)象[41],而關(guān)于金烏賊繁殖期自身儲(chǔ)備能量的利用等尚有待進(jìn)一步探究。

交配對(duì)策方面,雌雄親本在繁殖期間均需投入大量的時(shí)間、精力和能量[42-43],因此會(huì)根據(jù)第二性征選擇性交配[44]以提高繁殖成功率。與三斑海馬(Hippocampustrimaculatus)[45]類似,金烏賊親本選擇配偶時(shí),規(guī)格是重要的影響因素。在克氏原螯蝦(Procambarusclarkia)和松材線蟲(Bursaphelenchusxylophilus)的研究中發(fā)現(xiàn)婚配狀態(tài)也會(huì)影響其擇偶傾向,克氏原螯蝦中的童子蝦傾向與處女蝦交配,松材線蟲中的處女雌蟲和已婚雌蟲都會(huì)優(yōu)先選擇與處子雄蟲進(jìn)行交配[46-47]。金烏賊能否辨別配偶的婚配狀態(tài)以及是否具有明顯的選擇傾向尚有待于進(jìn)一步研究,掌握這些繁殖規(guī)律對(duì)金烏賊親體培育和苗種生產(chǎn)具有重要指導(dǎo)作用。

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Reproductive behavior and mating strategy ofSepiaesculenta

WANG Liang1, ZHANG Xiumei1,2,*, DING Pengwei1, LIU Tianyu1, CHEN Siqing3

1CollegeofFisheries,OceanUniversityofChina,Qingdao266003,China2FunctionLaboratoryforMarineFisheriesScienceandFoodProductionProcesses,QingdaoNationalLaboratoryforMarineScienceandTechnology,Qingdao266072,China3YellowSeaFisheriesResearchInstitute,ChineseAcademyofFisheriesScience,Qingdao266071,China

SepiaesculentaHoyle is widely distributed in Chinese coastal waters, and the taste and the highly value of nutrients make it one of the most important economical species in China. This organism can grow up to 200 mm in mantle length during its short lifespan of 1 year or less. MatureS.esculentaindividuals migrate to inshore areas to mate and spawn during the breeding period, which is from June to July in Xuejiadao, Qingdao in China. The reproductive behavior and mating strategy, which include mate selection and sperm competition, determine the quality (e.g. dorsal mantle length or body weight of newly hatched larvae) and quantity of offspring, and play an important role in generating genetic diversity. Here, sexually matureS.esculentawere captured using a basket trap off the coast of Xuejiadao, Qingdao, China, between May and June of 2014. The reproductive behaviors ofS.esculenta, including swimming, predation, courtship, battle, mating, and egg-laying were analyzed using both qualitative and quantitative comparisons after observation in an indoor pool with an image pickup system. The results revealed that the swimming power ofS.esculentawas mainly linked to the funnel and could not be sustained for long periods of time.S.esculentacontinued to feed onLitopenaeusvannamei((10.4±0.6) cm in total length) within a distance ranging from 20 to 38 cm and could rapidly catch prey (in 2.1—6.1 s), illustrating that it utilized the energy from feeding for the non-synchronous ovarian (testicular) development, batch spawning, and complex reproductive behaviors. Before mating,S.esculentademonstrated obvious courtship behavior. The males tended to choose females of similar or slightly smaller sizes, whereas the females tended to choose larger males. The males competed for females and the winner had an opportunity to mate with female. The male would begin by lightly touching the cheek of the female, and also maintained a head-to-head position during the mating. Before ejaculation, the males moved arm III to remove the sperm masses attached to the residual buccal membranes from previous matings. After sperm removal, the male held spermatophores ejected through its funnel with the base of hectocotylized left arm IV and then pressed the coiled arm on the ventral portion of the female’s buccal membrane. A successful mating lasted a relatively long time (125—398 s), but the mating process could easily be interrupted by interference from other individuals nearby, especially other males. The male continued to guard the spawning female (staying 3—24 cm from the female), and repeated matings occurred at an average interval of 61 min during the mate guarding process. Fertilized femaleS.esculentaindividuals began to lay eggs approximately 4.5 min after mating. The eggs were relatively large (long axis diameter: 16.4—20.0 mm; short axis diameter: 10.5—12.6 mm). Although males involved in guarding females delayed their search for other mates, they may have reduced the probability that the female would remate with other males. Sperm removal, guarding, and repeated mating could effectively improve the male success rate. The mating strategy ofS.esculentawas promiscuity, and repeated instance of mating, in both males and females, could effectively improve the reproductive success rate and level of genetic diversity.

Sepiaesculenta; swimming; predation; courtship; mating; sex selection; promiscuity; sperm competition

國(guó)家海洋公益性行業(yè)科研專項(xiàng)資助項(xiàng)目(201405010,201305043)

2015- 10- 23;

日期:2016- 08- 02

10.5846/stxb201510232145

*通訊作者Corresponding author.E-mail: gaozhang@ouc.edu.cn

王亮,張秀梅,丁鵬偉,劉甜雨,陳四清.金烏賊繁殖行為與交配策略.生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(6):1871- 1880.

Wang L, Zhang X M, Ding P W, Liu T Y, Chen S Q.Reproductive behavior and mating strategy ofSepiaesculenta.Acta Ecologica Sinica,2017,37(6):1871- 1880.