Broca區(qū)的腦半球偏側(cè)化靜息態(tài)功能連接研究

尚 韡，王 樂，段凱凱，牛 焱，苗麗雯，相 潔，曹 銳，王 彬

Broca區(qū)的腦半球偏側(cè)化靜息態(tài)功能連接研究

尚 韡1，王 樂2，段凱凱1，牛 焱1，苗麗雯1，相 潔1，曹 銳1，王 彬1

目的 探討布羅卡區(qū)(Broca’s area)與其他功能腦區(qū)的連接。方法 研究192名正常人靜息態(tài)下的功能磁共振數(shù)據(jù)，通過左右Broca與全腦體素的相關分析，研究Broca的功能連接，并通過統(tǒng)計分析比較左右Broca功能連接的差異。結(jié)果 與Broca連接呈正相關的腦區(qū)有額中回、額下回，顳中回和緣上回；呈負相關的腦區(qū)有顳極顳中回，中央后回，頂葉，額內(nèi)側(cè)回，枕葉，且在同側(cè)半球連接中，左側(cè)Broca與額下回、Wernicke區(qū)連接強度大于右側(cè)Broca與額下回、Wernicke右側(cè)對應區(qū)連接，左側(cè)Broca與背外側(cè)前額葉皮層、前扣帶回皮層和顳頂聯(lián)合區(qū)等注意認知區(qū)及梭狀回和舌回等視覺野部分區(qū)域連接小于右側(cè)Broca連接。結(jié)論 本研究發(fā)現(xiàn)Broca多功能相關及Broca與其他腦區(qū)功能連接的偏側(cè)化存在的多樣性，這將為大腦功能網(wǎng)絡偏側(cè)化研究奠定基礎。

Broca；功能連接；偏側(cè)化

布羅卡區(qū)(Broca’s area)通常定義其位于額下回(inferior frontal gyrus，IFG)，主要包括額下回的島蓋部、三角部和眶部(brodmann areas，BA，44、45、47)[1]。Broca區(qū)損傷導致語言障礙[2]，因此引起研究者的廣泛關注。后來神經(jīng)影像學研究表明Broca主要負責語言的產(chǎn)生和對輸入語言進行加工，也負責語言的理解和相關手勢動作的識別[3]。除語言功能外，Broca區(qū)還參與注意認知等活動，由于注意程度及事件的不確定性增加，額下回神經(jīng)活動明顯增強，表明Broca區(qū)與人的注意相關[4]。

大腦結(jié)構(gòu)和功能存在左右不對稱現(xiàn)象，稱為偏側(cè)化現(xiàn)象。研究發(fā)現(xiàn)Broca在解剖結(jié)構(gòu)上存在偏側(cè)化。大腦左半球的BA44體積大于右半球，而BA45則具有相同尺寸[5]。有研究者發(fā)現(xiàn)，大猩猩左側(cè)額下回大于右側(cè)，結(jié)果表明人腦進化前Broca區(qū)已具有左半球優(yōu)勢[6]。之后大腦皮層細胞層結(jié)構(gòu)研究證明，左右半球腦區(qū)的細胞組成明顯不同[7]。

Broca區(qū)的認知功能同樣存在偏側(cè)化現(xiàn)象，且不同認知功能具有不同偏側(cè)化。語言信息處理方面，Broca區(qū)存在左側(cè)半球優(yōu)勢[8]。有研究表明，左側(cè)梭狀回中部與左側(cè)角回，左側(cè)緣上回，雙側(cè)島蓋，左側(cè)三角部構(gòu)成一個文字處理系統(tǒng)網(wǎng)絡[9]。也有研究者發(fā)現(xiàn)，Broca和Wernicke區(qū)(Wernicke’s area)組成一個分布式語言網(wǎng)絡，通常位于大腦左側(cè)，既包括相鄰皮質(zhì)也包括亞皮層[10]。注意認知功能方面，Broca區(qū)呈現(xiàn)右側(cè)半球偏側(cè)化。Hampshire等[11]利用功能磁共振證明右側(cè)額下回(rIFG)參與抑制與注意的控制。視覺拼寫和圖片命名研究發(fā)現(xiàn)良好的表現(xiàn)伴隨右側(cè)BA45分區(qū)的高度激活，研究表明視覺命名任務的認知功能需要右側(cè)半球的積極調(diào)制[12-13]。大量文獻顯示Broca區(qū)在語言方面主要表現(xiàn)為左腦偏側(cè)化，注意及視覺方面主要體現(xiàn)右腦偏側(cè)化。

彌散張量成像(diffusion tensor imaging，DTI)的腦連接研究提供Broca具有偏側(cè)化的證據(jù)。Broca與弓狀束(arcuate fasciculus，AF)具有左側(cè)偏側(cè)化已被普遍認可[14]。纖維重建方法發(fā)現(xiàn)左側(cè)半球更多的神經(jīng)纖維通路，其中一條背側(cè)線路是從Broca區(qū)到達后顳葉，腹側(cè)通路是從Broca通過鉤狀束到達前側(cè)顳上回[15]。Schotten等[16]通過DTI方法發(fā)現(xiàn)，腹側(cè)上縱束(ventral superior longitudinal fasciculus，SLF Ⅲ)在右腦中的纖維體積明顯大于左腦，并證明右腦較左腦擁有更大的頂額網(wǎng)絡。

最近有研究者通過靜息態(tài)磁共振成像證明語言區(qū)的腦功能連接具有左側(cè)半球偏側(cè)化[17]。Broca區(qū)具有語言和注意等多種功能，僅僅分析其在語言區(qū)內(nèi)功能連接是不全面的，需在全腦范圍內(nèi)分析其與具有其他功能腦區(qū)的連接。

1 資料與方法

1.1 研究對象 試驗數(shù)據(jù)取自千人腦功能連接組計劃網(wǎng)站(http：//fcon_1000.projects.nitrc.org/)，選擇北京靜息態(tài)公開數(shù)據(jù)集， 192名右利手被試，男74名，女118名，年齡18歲～26歲。

1.2 數(shù)據(jù)采集 受試者在平靜閉眼狀態(tài)下完成數(shù)據(jù)采集，磁場強度為3 T，掃描間隔為2 s，共掃33層，采用升序隔層掃描，共225個時間節(jié)點。

1.3 制作對稱模板 制作對稱T1像模板用于空間標準化，以消除由于標準化模板不對稱而造成的偏側(cè)化差異。將T1像模板進行翻轉(zhuǎn)，之后將原圖像和翻轉(zhuǎn)后的圖像取平均，制作成為新的對稱T1像模板。

1.4 定義感興趣區(qū)域(ROI) 研究大腦主要語言區(qū)的功能不對稱性，定義左右腦額下回島蓋部、三角部、眶部為Broca區(qū)，作為感興趣區(qū)域[1]。為消除腦模版不一致所帶來的偏側(cè)化影響，使用FMRIB Software Library(fsl)軟件包將左右兩腦區(qū)翻轉(zhuǎn)取交集，分別得到兩個對稱一致的種子點，即左側(cè)Broca和右側(cè)Broca(lBroca和rBroca)。

1.5 數(shù)據(jù)預處理 試驗基于Data Processing Assistant for Resting-State fMRI(DPARSF v2.3)工具，該工具集成Statistical Parametric Mapping(SPM8)、RS-fMRI Data Analysis Toolkit(REST v1.8)，并在Matlab2009b上對圖像進行預處理。每個數(shù)據(jù)的預處理流程為：①去除前10個時間點采集的圖像數(shù)據(jù)；②以33層為參考層進行時間層校正；③頭動校正；④去除6個頭動參數(shù)、全腦平均信號、白質(zhì)信號和腦脊液信號等協(xié)變量。⑤基于對稱T1像模板進行空間標準化，重采樣體素大小為3 mm×3 mm×3 mm；⑥空間平滑，高斯核半寬全高為4 mm×4 mm×4 mm；⑦低頻濾波。

1.6 功能連接分析 將該區(qū)域內(nèi)所有體素的時間序列求平均而得到種子區(qū)域的時間序列，之后與全腦體素的時間序列進行相關分析，得到兩種子區(qū)域的全腦功能連接圖，將這些圖像進行Fisher-Z變換，使之服從正態(tài)分布。

1.7 統(tǒng)計學處理 將變換后得到的lBroca和rBroca功能連接圖，分別進行單樣本t檢驗，表征全腦體素與種子點的連接強度，其中閾值選取FDR校驗P<0.000 1、cluster size≥100。為了進一步檢驗半球功能連接的偏側(cè)化，將變換后的lBroca功能連接圖與變換后再左右翻轉(zhuǎn)的rBroca功能連接圖進行配對樣本t檢驗。閾值選取FDR校驗P<0.000 1、cluster size ≥ 100。

2 結(jié) 果

2.1 Broca區(qū)的功能連接網(wǎng) 蒙特利爾神經(jīng)病學研究所規(guī)范(MNI)空間lBroca、rBroca與全腦的功能連接網(wǎng)。暖色區(qū)域表示與種子點功能連接呈正相關的腦區(qū)，冷色區(qū)域表示與種子點功能連接呈負相關的腦區(qū)，其中L代表左半球，R代表右半球，顏色條代表t值范圍。左右Broca區(qū)功能連接網(wǎng)相似，與左右Broca區(qū)都具有正相關的區(qū)域有額中回、額下回，顳中回，緣上回等；與左右Broca區(qū)都具有負相關的區(qū)域有顳極顳中回、中央后回、頂葉、額內(nèi)側(cè)回、枕葉等。詳見圖1。

注：A為左側(cè)Broca的連接；B為右側(cè)Broca的連接。

注：A為左側(cè)Broca的連接；B為右側(cè)Broca的連接。

圖2 種子點的功能負連接網(wǎng)

2.2 Broca區(qū)的偏側(cè)化功能連接 左右Broca區(qū)的功能連接圖在激活的腦區(qū)相似，發(fā)現(xiàn)連接強度存在差異。為比較左右Broca區(qū)的功能連接差異，進行配對樣本t檢驗。圖3區(qū)域代表lBroca功能連接減rBroca功能連接后t值為正，圖4區(qū)域代表t值為負，圖片左邊半球表示左右種子點與同側(cè)半球內(nèi)腦區(qū)的功能連接偏側(cè)化差異，右邊半球表示左右種子點與對側(cè)半球內(nèi)腦區(qū)的功能連接偏側(cè)化差異，顏色條表示t值范圍。在同側(cè)半球中功能連接的差異主要出現(xiàn)在梭狀回(BA 37)、直回肌(BA 11)、舌回(BA 17)、三角回(BA 39)、緣上回(BA 40)、額下回(BA 13)、背外側(cè)前額葉皮層(BA 9/46)、額中回(BA 8)、前扣帶回(BA 32)等區(qū)域。對側(cè)半球中功能連接存在差異的腦區(qū)主要有：顳中回(BA 21)、梭狀回(BA37)、額下回(BA13)、緣上回(BA 40)、前扣帶回(BA 32)、中央前回(BA 4)、背外側(cè)前額葉皮層(BA 9/46)、額中回(BA 8)。詳見表1。

圖4 與Broca區(qū)功能連接具有顯著右偏側(cè)化差異的大腦區(qū)域表1 與Broca區(qū)功能連接具有半球偏側(cè)化的腦區(qū)信息

2.3 半球偏側(cè)化模型 Broca功能連接區(qū)域分為正相關和負相關區(qū)域，而配對樣本t檢驗反映存在差異，不能直接表示連接關系及相關程度大小。因此，取配對檢驗中同側(cè)連接和對側(cè)連接的極值點坐標，分別比較其在左右種子點各自單樣本t檢驗中的t值。發(fā)現(xiàn)與左右Broca區(qū)連接的其他區(qū)域的t值表現(xiàn)不同，這些有差異的腦區(qū)集中分布在與語言、注意和視覺信息處理相關的大腦區(qū)域中。詳見圖5。

語言功能相關腦區(qū)中，由于解剖學位置接近，額下回與Broca表現(xiàn)出正相關，同樣表現(xiàn)出顯著正相關還有Wernicke區(qū)，而右側(cè)Wernicke等位區(qū)與rBroca的連接則呈負相關。在同側(cè)連接中，語言區(qū)左側(cè)半球t值明顯高于右側(cè)半球(圖5A，C)；在對側(cè)半球連接中，右側(cè)半球正相關明顯大于左側(cè)半球(圖5B，D)。

一些功能連接偏側(cè)化腦區(qū)與注意功能相關，如背外側(cè)前額葉皮層(dorsolateral prefrontal cortex，DLPFC)、前扣帶回皮層(anterior cingulate cortex，ACC)、顳頂聯(lián)合區(qū)(temporoparietal junction，TPJ)。它們在同側(cè)半球連接中與rBroca具有明顯正相關連接，而與lBroca具有較弱的正相關連接(DLPFC)或負相關連接(ACC和TPJ)(圖5A、C)。而在對側(cè)半球連接中，只有DLPFC具有和同側(cè)半球連接相似的偏側(cè)化特性(圖5B、D)。

枕葉主要進行視覺信息處理的腦區(qū)。Broca區(qū)與枕葉呈負相關，包括梭狀回、舌回等(圖5A，C)。在同側(cè)半球中，lBroca區(qū)與枕葉的連接強度小于rBroca。對側(cè)半球連接也呈現(xiàn)相同結(jié)果(圖5B，D)。

3 討 論

3.1 Broca與Wernicke區(qū)的功能連接及其偏側(cè)化 已有大量研究表明，大腦處理語言和文字區(qū)域包括Broca區(qū)、Wernicke區(qū)、額下回等，其中額下回與Broca位置接近，可能存在功能協(xié)同。有研究證明額下回參與漢字的拼字處理和音韻處理實現(xiàn)漢字的判斷[18]。Wernicke區(qū)是另一個重要的語言區(qū)域，位于顳上回、顳中回后部，Brodmann分區(qū)包括BA39、BA40，該區(qū)域參與語言的書寫及表達，Wernicke區(qū)失語癥病人可說出具有正常語法、句法、語速、聲調(diào)和重音的句子，但不能理解看到和聽到的語句[19]。

本研究發(fā)現(xiàn)lBroca區(qū)與Wernicke區(qū)之間的功能連接呈正相關，這與腦功能研究和DTI研究結(jié)果一致。結(jié)構(gòu)研究方面，Dejerine于1895年定義弓狀束作為連接Broca與Wernicke區(qū)的神經(jīng)纖維[20]。Parker等[21]利用彌散磁共振成像技術，發(fā)現(xiàn)由背側(cè)和腹側(cè)連接Broca和Wernicke區(qū)的兩條通路。功能研究方面，Hampson等[22]指出具有高閱讀水平的被試者閱讀時，BA39和Broca區(qū)連接呈現(xiàn)正相關[22]。Tomasi等[10]通過靜息態(tài)功能磁共振研究發(fā)現(xiàn)語言網(wǎng)絡包括Broca區(qū)和Wernicke區(qū)，且延伸至前額葉、顳葉、頂葉和皮質(zhì)下區(qū)域。

有研究發(fā)現(xiàn)，顳平面和角后蓋在形態(tài)學上具有偏側(cè)化，為語言偏側(cè)化提供結(jié)構(gòu)方面的證據(jù)[23]。本研究發(fā)現(xiàn)，Broca區(qū)與Wernicke區(qū)之間的功能連接呈現(xiàn)顯著的左半球偏側(cè)化，這與功能連接研究結(jié)論相同[17]。DTI纖維示蹤研究進一步證實腦功能連接偏側(cè)化現(xiàn)象，如Broca與Wernicke之間通過上縱束有連續(xù)的連接，且左側(cè)多于右側(cè)[24]。

3.2 Broca與注意控制區(qū)的功能連接及其偏側(cè)化 除了與主要語言區(qū)存在功能連接外，本研究發(fā)現(xiàn)Broca與大腦注意區(qū)域也存在顯著功能連接，這些區(qū)域包括背外側(cè)前額葉皮層、前扣帶回皮層、右側(cè)顳頂聯(lián)合區(qū)等。背外側(cè)前額葉皮層位于前額皮質(zhì)，包括BA8、BA9、BA10、BA46部分區(qū)域，與認知過程有關，主要負責執(zhí)行控制功能。前扣帶回皮層位于大腦前額葉內(nèi)側(cè)，胼胝體上方，包含BA24、BA31、BA32區(qū)，主要功能包括錯誤檢測、注意等。顳頂聯(lián)合區(qū)位于顳葉和頂葉的銜接處，大腦側(cè)裂后端，右側(cè)TPJ負責注意力的集中。Broca與注意控制區(qū)的連接被廣泛證明。

除語言功能外，Broca區(qū)也參與一些基本的認知過程。有研究證明，背外側(cè)前額葉皮層與Broca之間存在功能連接[25]。在一項注意任務刺激下注意功能中心區(qū)域的連接研究中，研究者發(fā)現(xiàn)額葉和顳頂聯(lián)合區(qū)通過背側(cè)和腹側(cè)連接形成網(wǎng)絡，背側(cè)通路主要連接顳頂聯(lián)合區(qū)和BA44及前額眼區(qū)，穿過弓狀束和上縱束。這些纖維之前被發(fā)現(xiàn)與空間注意相關。腹側(cè)通路主要連接顳頂聯(lián)合區(qū)、腦島和BA45，集成一些皮層以完成當前刺激的感覺與響應[26]。Osaka等[27]發(fā)現(xiàn)ACC與Broca的連接意義在于，當接受疼痛刺激時，通過注意控制系統(tǒng)的嚴密調(diào)整從而生成虛擬疼痛。

本研究中，Broca與DLPFC、ACC、TPJ等注意控制區(qū)的連接顯示，這些區(qū)域在右側(cè)半球與rBroca具有更強的正相關性。有研究表明，抑制控制需要一系列腦區(qū)參與，包括右側(cè)額下回、右側(cè)背外側(cè)前額葉皮層等，說明注意相關任務中Broca與DLPFC的連接呈現(xiàn)右側(cè)半球偏側(cè)化[28]。在一個通過聽覺定義注意和認知控制網(wǎng)絡的研究中，研究者發(fā)現(xiàn)右側(cè)前扣帶回與右側(cè)額下回存在功能的交互作用[29]。TPJ與種子點連接呈現(xiàn)右側(cè)半球偏側(cè)化，之前研究顯示，在刺激驅(qū)動下右側(cè)TPJ與右側(cè)前腦島、右側(cè)額下回共同構(gòu)成一個腹側(cè)注意網(wǎng)絡[26]。

3.3 Broca與視覺區(qū)的功能連接及其偏側(cè)化 大腦視覺區(qū)域主要位于枕葉，處理視覺相關功能及完成注意認知的部分輔助功能。本研究發(fā)現(xiàn)Broca區(qū)與視覺區(qū)之間功能連接呈顯著負相關，如梭狀回(包括VWFA)及舌回等。VWFA(Visual Word Form Area)位于梭狀回后部，是詞匯視覺加工的最高控制單元，同時作為次要輔助語言功能區(qū)，形成視覺輸入和語言呈現(xiàn)之間的橋梁[30]。舌回位于枕葉，主要負責視覺加工過程和對視覺記憶的編碼[31]。Broca和視覺區(qū)域的連接，可能為協(xié)同參與語音和語義的加工任務。負激活可能表明處理視覺參與語音語義任務時，語言區(qū)和視覺區(qū)存在競爭機制，當復雜的識別任務難以完成時，視覺區(qū)會加入處理進程，從而補償語言區(qū)功能的不足，如對文盲受試者研究發(fā)現(xiàn)，文盲受試者兩側(cè)額下回均參與視覺空間加工以實現(xiàn)漢字形式的判斷[18]。

注意區(qū)右側(cè)半球具有更強相關的結(jié)論類似，視覺區(qū)域呈現(xiàn)偏側(cè)化，結(jié)果顯示位于右半球功能連接呈現(xiàn)較強的負相關。有研究者發(fā)現(xiàn)，視覺空間加工功能具有右側(cè)半球偏側(cè)化，右半球相比于左半球，具有更大規(guī)模的頂額網(wǎng)絡，且解剖學偏側(cè)化和視覺任務響應偏側(cè)化存在顯著相關[32]。有研究表明，額下回與梭狀回視覺人臉識別區(qū)共同形成一個低負載下的視覺信息網(wǎng)絡，當需要記憶視覺圖像增加時，右側(cè)額下回與梭狀回視覺人臉識別區(qū)的連接強度呈現(xiàn)線性下降，說明二者連接具有競爭補償機制，該連接呈現(xiàn)右側(cè)半球偏側(cè)化[33]。

本研究揭示Broca的多功能相關，與Broca呈正相關連接的腦區(qū)有額中回、額下回、顳中回和緣上回；呈負相關的腦區(qū)有顳極顳中回、中央后回、頂葉、額內(nèi)側(cè)回、枕葉。研究進一步得出同側(cè)半球的連接中Broca與其他腦區(qū)功能連接的偏側(cè)化存在多樣性，結(jié)果顯示左側(cè)Broca與左側(cè)額下回、Wernicke連接強度大于右側(cè)Broca連接，左側(cè)Broca與背外側(cè)前額葉皮層、前扣帶回皮層和顳頂聯(lián)合區(qū)等注意認知區(qū)，及梭狀回和舌回等視覺野部分區(qū)域連接小于右側(cè)Broca連接。

今后Broca區(qū)相關研究關注與Broca腦區(qū)相關的腦網(wǎng)絡及其偏側(cè)化。Broca的多功能相關及與其他腦區(qū)功能連接的偏側(cè)化存在多樣性，因此在今后研究中，可將這些結(jié)論作為大腦功能網(wǎng)絡偏側(cè)化研究的參考。該研究在分析方法上也存在不足，如使用較低精度的平面回波成像(EPI)模版進行配準。本研究中采用對稱T1像用于空間標準化，利用精確且對稱的Broca區(qū)作為種子點，分析全腦體素在半球內(nèi)和半球間的功能連接和其偏側(cè)化，及在不同認知功能的區(qū)別。

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(本文編輯薛妮)

The Hemispheric Asymmetry of Broca’s Area：A Resting-state fMRI Research

Shang Wei，Wang Le，Duan Kaikai，Niu Yan，Miao Liwen，Xiang Jie，Cao Rui，Wang Bin

Taiyuan University of Technology，Jinzhong 030600，Shanxi，China

Wang Bin

Objective To investigate the functional connectivity between Broca’s area and other brain areas.Methods In the present study，we used functional magnetic resonance imaging to examine the functional connectivity and hemispheric differences in the functional networks associated with Broca’s area in the two hemispheres.Voxel-based functional connectivity and correlation analysis was performed on a group of 192 healthy Chinese subjects.Results By statistic analysis，the areas of positive connectivity with Broca include middle frontal gyrus，inferior frontal gyrus，middle temporal gyrus and supramarginal gyrus.The areas of negative connectivity with Broca include temporal pole：middle temporal gyrus，posterior central gyrus，parietal lobe，medial frontal gyrus and occipital lobe.Additionally，in the ipsilateral hemisphere，significantly greater connectivity strength with Broca in the left hemisphere include inferior frontal gyrus and the Wernicke’s area，significantly greater connectivity strength with Broca in the right hemisphere include dorsolateral prefrontal cortex，anterior cingutate，temporoparietal junction which have a function of attention，and fusiform gyrus，gyrus lingualis which have a function of vision.Conclusion The current research has showed the multifunctional correlation between Broca’s area and the other brain areas.Moreover，the diversity of asymmetries in functional networks associated with Broca has been found.The result has also laid a firm foundation for the brain research of asymmetries in functional networks.

Broca；functional connectivity；hemispheric asymmetry

國家自然科學基金(No.61373101)；國家自然科學青年基金(No.61503272)；山西省工業(yè)攻關(No.20140321002-01)；山西省青年科學基金(No.2015021090)；虛擬現(xiàn)實技術與系統(tǒng)國家重點試驗室開放課題資助項目(No.BUAA-VR-15KF-16)

1.太原理工大學(山西晉中 030600)；2.山西醫(yī)科大學第一醫(yī)院

王彬，E-mail：wangbin01@tyut.edu.cn

R742 R255

A

10.3969/j.issn.1672-1349.2017.08.006

1672-1349(2017)08-0917-07

2017-01-24)

引用信息：尚韡，王樂，段凱凱，等.Broca區(qū)的腦半球偏側(cè)化的靜息態(tài)功能連接研究[J].中西醫(yī)結(jié)合心腦血管病雜志，2017，15(8)：917-923.